长期的热应激会破坏蜜蜂的觅食积极性

《Journal of Insect Physiology》：Chronic heat stress disrupts foraging motivation in honey bees

慢性高温胁迫影响蜜蜂食欲动机及生理机制，研究显示35℃组蜜蜂低糖溶液响应能力下降，导致蜂蜜储备减少和群体发育受限，9个热敏感基因（如AmMblk-1、JHAMT、Amfor）及热休克蛋白等分子标记异常表达。

　　

奥尔加·弗伦泽（Olga Frunze）|金贤姬（Hyunjee Kim）|吴顺玉（Soon Ok Woo）|李承在（Seung-Jae Lee）|权亨旭（Hyung-Wook Kwon）

生命科学系与昆虫媒介融合研究中心（CRCIV），仁川国立大学研发园区，韩国仁川市延寿区Harmony-ro 265号，22014

摘要

传粉者的死亡是一个与气候变化相关的全球性问题；然而，蜜蜂对热应激的复杂反应尚未完全明了。本研究探讨了长期热应激对蜜蜂觅食动机及其对蜂群功能至关重要的相关生理过程的影响。2022年6月至10月以及2023年4月至10月期间，蜜蜂被置于25°C（第25组）和35°C（第35组）的受控环境中，而对照组则处于自然条件下。我们通过蔗糖反应性作为食欲指标进行了评估，同时监测了夏季末期的蜂群表现、四个生理特征以及十一个分子标记物。九个基因对热敏感，其中包括与成熟和衰老（AmMblk-1, Amfor）以及认知（JHAMT, AmOctaR1）相关的基因。第35组的采集者对低蔗糖溶液的敏感性降低，这可能影响了食物的收集。这种行为缺陷可能导致蜂蜜储备不足和蜂群发育减缓。我们的研究结果表明，长期热应激会损害蜜蜂的觅食动机和效率，从而对蜂群健康构成威胁。这些发现强调了全球气温上升对传粉者更广泛生态影响的必要性。

引言

全球气温上升导致了更频繁和更强烈的热应激，进而影响了蜜蜂的生理和行为（Jarimi等人，2020年；Sagastume等人，2025年；MacQueen等人，2025年）。自20世纪中叶以来，热浪的强度——定义为异常高温的持续时期——一直在增加（Stocker等人，2013年；Sonali和Kumar，2020年），现在所有六大洲都受到了影响（Stott，2023年）。预测显示，在气温升高2°C的情况下，与升高1.5°C相比，世界大部分地区热浪的频率将翻倍（Dosio等人，2018年）。气温上升对生物多样性构成了重大威胁，尤其是对传粉者（Stillman，2019年；Neumann和Straub，2023年；Zapata-Hernández等人，2024年），这突显了进一步研究热应激如何影响它们健康（包括其通过分子机制介导的生理和行为反应）的必要性。了解气候变化是否以及如何影响动植物生命对于制定缓解其后果的策略至关重要（Rajagopalan等人，2024年）。

为了解决这一问题，应开发类似于气候模型的响应模型，纳入关键生理特征以评估生物体对温度升高的反应（Hondula等人，2015年；Stillman，2019年）。然而，在蚂蚁、大黄蜂和蜜蜂等社会性物种中，这一过程更为复杂，因为认知和行为反应有助于提高蜂群的韧性，在减轻个体热应激的影响方面起着关键作用（Stillman，2019年；Finke等人，2021年）。这突显了蜜蜂在模拟社会性动物对气候变化反应中的重要性（Elekonich和Roberts，2005年）。

蜜蜂蜂群抵御热应激的防御策略与其调节升温降温行为的认知能力密切相关，从而维持蜂群内幼虫饲养所需的稳定温度（约34°C）（Stabentheiner等人，2010年）。蜜蜂（Apis mellifera）的飞行活动发生在大约14–41°C（Free和Spencer-Booth，1962年）或16–38°C（MacQueen等人，2025年）的温度范围内，最佳觅食温度为20–30°C；偏离这一范围会改变飞行和采集活动，并触发体温调节行为以维持幼虫温度（Lopuch和Czekonska，2025年）。这些行为通常包括扇动翅膀、隔热、散热以及采集者增加水分摄入（Jarimi等人，2020年；Jhawar等人，2023年）。这些蜜蜂不仅在调节蜂群微气候方面发挥着关键作用，还在提供花蜜和花粉方面发挥作用（Stabentheiner等人，2010年）。这种行为依赖于味觉和嗅觉受体的感官输入（Jung等人，2015年），这些输入是蜜蜂食欲动机的关键触发因素。这些输入使蜜蜂能够识别与营养奖励相关的信号，同时避开与潜在中毒或低质量资源相关的信号（Simcock等人，2018年；Jundi等人，2023年）。之前已有研究探讨了Drosophila melanogaster在热应激下的感官基因表达变化，强调了这些基因在食物搜索过程中的核心作用。例如，orco这一重要的嗅觉受体基因在热适应中起着关键作用（Riveron等人，2013年）。研究表明，热应激导致大约一半的嗅觉受体基因上调或下调。这些发现强调了进一步研究热应激如何影响昆虫动机、认知、行为和社会组织的必要性，尤其是在像蜜蜂这样的社会性昆虫中，因为Drosophila是一种独居物种（Gérard等人，2022年；Matsumura等人，2023年）。

除了与动机相关的感官输入外，蜜蜂还利用分子防御机制来应对热应激。这些机制包括上调关键应激反应基因，如热休克蛋白（Hsp）和核因子Y (NF-Y)基因家族，这些基因增强了抗氧化能力和细胞对热损伤的防御能力（Zhao等人，2021年）。当生物体无法逃避或生理上无法适应热应激（Hanna和Tait，2015年）时，超过其热耐受极限可能导致死亡（Sherwood和Huber，2010年；Stillman，2019年）。在蜜蜂中，这种情况近年来变得越来越频繁，并常被报告为蜂群崩溃症（CCD）（vanEngelsdorp等人，2009年）。其原因似乎包括Varroa螨虫、杀虫剂、病毒、农业实践、单一种植、蜂箱卫生条件，以及重要的热应激——尽管确切的触发因素尚未完全明了（Patel和Mall，2020年）。然而，由于养蜂人往往在症状出现时才采取干预措施，因此识别这些触发因素的早期指标对于制定防止其恶化及随后蜂群破坏的策略至关重要。

为了解决这一空白，本研究探讨了长期热应激对蜜蜂的先前未被研究的影响，特别关注动机这一影响个体和蜂群对热应激反应的关键因素。蜂群被维持在25°C（第25组）和35°C（第35组）的受控温度下，分别代表韩国仁川夏季的平均和较高温度，这与?opuch和Czekońska（2025年）报告的飞行活动和微气候调节的最佳（20–30°C）和较高（>30°C）水平相对应。为了全面评估持续热应激的影响，本研究分析了2022年和2023年的室外温度动态，并评估了模拟热应激条件的稳定性。除了蜂群特征外，还评估了不同年龄段的蜜蜂群体：15天和18天的工蜂（其具体角色为护士或采集者尚未确定），以及年龄不明的花粉采集者。前两组分别分析了杀虫剂抗性和蔗糖反应性，而采集者组则检测了与成熟（AmMblk-1, JHAMT和Amfor）、应激反应（HSP70, AmTAR1和TOR1）和营养（vg）相关的生理特征，以及与学习和产热相关的受体（AmOctaR1）、味觉感知（AmGr1）和气味敏感性（AmOrco和AmOr151）。此外，本研究还概述了我们对蜜蜂适应长期热应激的发现，有助于更深入地理解蜂群的韧性，并为气候变化背景下的保护策略制定提供支持。

章节摘录

蜜蜂

所有实验均遵循相关指南和规定。2022年和2023年，西方蜜蜂（Apis mellifera ligustica）来自仁川国立大学的九个蜂群，由专业养蜂人管理（Delaplane等人，2013年）。这些蜂群在2022年5月开始产卵，均为第一年的雌蜂。2022年6月和2023年4月实验前，蜂群经过了标准化处理，确保了框架数量、幼虫数量、蜂蜜量和蜜蜂数量的一致性。

环境和实验温度分析

在2022年和2023年的4月、5月、夏季月份以及9月期间，对韩国仁川地区的实验温度和环境温度进行了比较。

2022年和2023年之间的环境温度没有显著差异（p?>?0.05）（图2）。由于两年间的实验条件保持稳定，我们将这两年视为连续研究的一部分，数据收集的错开并未影响研究结果

讨论

鉴于关于蜜蜂数量下降的主要气候相关驱动因素仍存在不确定性（Neumann和Straub，2023年），本研究提出了一个模型，评估了采集者对长期热应激（35°C）的反应。这一温度高于Kovac和Stabentheiner（2011年）研究的温度，他们发现蜜蜂会根据环境条件调节胸腔温度，在较温暖的条件（T_thorax?=?27–32°C）下，T_thorax几乎呈线性增加

结论

本研究考察了在类似气候变化的条件下，长期热应激（35°C）对采集者蜜蜂的食物动机及相关代谢调节的影响。我们观察到与成熟、衰老、学习和记忆相关的基因下调，以及对低蔗糖浓度（1–3%）的敏感性降低，所有这些因素似乎都参与了觅食线索和觅食行为的启动，尽管其背后的机制尚不清楚。

未引用参考文献

Traynor等人（2016年）。

CRediT作者贡献声明

奥尔加·弗伦泽（Olga Frunze）：撰写——审阅与编辑、初稿撰写、可视化、验证、软件使用、方法论设计、调查、数据分析、概念化。金贤姬（Hyunjee Kim）：撰写——审阅与编辑、初稿撰写、方法论设计、调查。吴顺玉（Soon Ok Woo）：撰写——审阅与编辑、调查。李承在（Seung-Jae Lee）：撰写——审阅与编辑、调查。权亨旭（Hyung-Wook Kwon）：撰写——审阅与编辑、监督、资源协调、概念化。

资助

本研究得到了韩国国家研究基金会（NRF）通过农业科学技术发展合作研究计划（项目编号RS-2024-00339097）和优先研究中心计划的支持，该计划由教育部资助（2020R1A6A1A03041954）。资助者在研究设计、数据收集与分析、发表决定或手稿准备方面没有发挥作用。

利益冲突声明

作者声明以下可能被视为潜在利益冲突的财务利益/个人关系：权亨旭报告获得了农村发展行政机构的财务支持。如果还有其他作者，他们声明没有已知的财务利益或个人关系可能影响研究结果

致谢

我们感谢SNBL的同事们在识别逻辑不一致之处以及提供数据分析支持方面的帮助。我们感谢Myeong-Lyeol Lee博士和Yumi Yun在样本处理方面的协助，以及Stony Brook大学统计学专业的Mincheol Shin博士对本研究统计分析的有益意见。