在极危菊科植物 Hesperomannia oahuensis 上，O?ahu ?amakihi（Chlorodrepanis flava）对优势种 ?apapane（Himatione sanguinea）的回避与竞争排斥

《Behavioral Ecology and Sociobiology》：Go your own way: avoidance and competitive exclusion by two Hawaiian honeycreepers at a critically imperiled aster

　　

在入侵物种主导的生态系统中，竞争排斥（competitive exclusion）——即一个物种因对重叠生态位的竞争而阻止另一个物种获取资源——通常是在本地种-入侵种互作（native-invasive interactions）背景下被理解。然而，竞争排斥也可在本地种-本地种互作（native-native interactions）背景下被理解，其中从属种（subordinate species）在空间或时间上与优势种（dominant species）分化，以获取当前未被优势种利用的资源。在本地种受到威胁的生态系统中，理解这些排斥的潜力具有更高重要性。在O?ahu岛，O?ahu ?amakihi（Chlorodrepanis flava）和?apapane（Himatione sanguinea）是岛屿本地鸟类，二者均可能为受威胁植物充当传粉者（pollinator）。研究人员使用游戏相机（game cameras）监测濒危 Hesperomannia oahuesnsis（Asteracaea）上的行为，并通过选择性回放（playback），发现优势种?apapane改变从属种?amakihi的觅食时间，后者延迟访花并改变在花上的活动高峰。然而，?amakihi并未影响?apapane的行为。综上，这些结果表明，在入侵物种主导的生态系统中，竞争排斥并不限于本地种-入侵种互作，并且在保护占据相似觅食生态位的多个濒危物种时必须予以考虑。

研究背景与问题：竞争排斥（competitive exclusion，指一个物种通过竞争重叠生态位而阻止另一物种获取资源的过程）在入侵物种主导生态系统中通常被置于本地种-入侵种互作（native-invasive interactions）框架下理解。然而，竞争排斥也可发生于本地种-本地种互作（native-native interactions），即从属种（subordinate species）在空间或时间上与优势种（dominant species）分化，以利用优势种当前未利用的资源。在本地种受威胁的生态系统中，明确这种排斥潜力尤为重要。夏威夷群岛失去大量特有动植物，入侵物种嵌入生态系统，传粉网络转为以入侵种为主；历史上夏威夷蜜旋木雀是许多本地植物传粉者，但本土互惠伙伴丧失导致传粉限制。O?ahu岛现存两种主要特有食蜜蜜旋木雀：O?ahu ?amakihi（Chlorodrepanis flava）和?apapane（Himatione sanguinea）。二者均为潜在传粉者，但行为与食性不同；?apapane在Maui被认为对?amakihi广泛优势，可能排斥其使用特定资源，但竞争排斥尚未在这两种间检验。目标植物 Hesperomannia oahuensis 是O?ahu特有种极危菊科植物，野生种群从1977年六种群96株降至现今两株，保护依赖再引入和人工授粉；此前记录种子产量降低，提示传粉限制。?amakihi访花更频繁，且与繁殖结构互作比例较高，可能为更稳定传粉者。回放（playback，播放声学信号以检验动物行为反应）可吸引传粉者，但也可能引发竞争反应并压制从属种。因此，研究人员在H. oahuensis上检验?apapane与?amakihi的互作，分析访花时间、同种/异种存在下觅食、以及竞争对传粉互作的潜在影响。

研究人员开展的研究与结论：使用回放实验和游戏相机观察，研究人员发现优势种?apapane改变从属种?amakihi的觅食时间，后者延迟访花并改变花上活动高峰；?amakihi不影响?apapane行为。结果表明在入侵主导生态系统中竞争排斥不限于本地种-入侵种互作，保护占据相似觅食生态位的多个濒危物种时必须考虑本地种间竞争。

主要关键技术方法（≤250字）：在O?ahu南部Wai?anae山脉H. oahuensis再引入点，选择九株再引入植株；该点2010年建立，最初代表四个种群的九位野生奠基者，研究时存活再引入植株代表三个种群的三个野生奠基者。2021—2023年花期部署运动触发游戏相机（game cameras，Bushnell model 119932 C），覆盖全部花期，观察小时分别8,640、9,840、11,040。周一、三、五6:30—9:30播放来自XenoCanto.org的?apapane和?amakihi鸣声，序列为2分钟鸣声加20分钟静默。视频用Timelapse处理，记录物种、日期时间、花互动和时长；同日同种1分钟内连续视频计为一次。分析用R 4.3，包括activity包、Wald检验（Wald test）、Shapiro-Wilk正态检验、Kruskal-Wallis检验、Dunn检验及AttractAvoid包计算回避/吸引比（Avoidance/Attraction Ratios，AAR）。

研究结果：
总体视频与访花记录：三年共获60,095段视频，总计251.6 h，覆盖1,230天，161次相机部署事件，930天有视频。记录736段?amakihi接触花，55段?apapane，32段其他物种（19 Warbling White-eye，6 Red-billed Leothrix（Leiothrix lutea），5 Red-vented Bulbul（Pycnonotus cafer），2 O’ahu ‘elepaio（Chasiempis ibidis））。日期时间准确视频41,618段（69.25%），覆盖955天、125次相机部署，776天有视频；其中326段为两种目标鸟访花，17段?apapane，309段?amakihi。无回放时16次?apapane访花、290次?amakihi；回放时1次?apapane、19次?amakihi。两段视频记录?apapane明显追逐?amakihi离开花，未记录反向追逐。
播放对活动时间的影响：无回放时，?amakihi花互动频率峰值在10:08 HST（Hawai?i Standard Time），?apapane在13:15 HST，?amakihi显著更早（Wald检验：W=10.4，p<0.001）。回放日?apapane比?amakihi更早访花（Wald检验：W=10.4，p=0.0012），但二者大多在6:30—9:30回放窗口之后访花。回放日6:30—9:30窗口内?amakihi活动显著少于无回放日（Wald检验：W=47.4，p<0.001）；回放日?apapane更常在一天较早时被检测（Wald检验：W=3.98，p=0.045）。峰值方面，?apapane无回放为14:30 HST，有回放为11:42 HST；?amakihi有回放为15:56 HST，无回放为8:42 HST。
访花时间：回放期间?amakihi访花平均13.8 s（标准差±8.0），无回放18.5 s（标准差±16.8），差异不显著（Kruskal-Wallis检验：H₁=1.72，N=425，p=0.19）。
回避-吸引比（AAR）：基于全部视频，T₂/T₁（BA/AB，即?amakihi在?apapane之后访花所需时间与?apapane在?amakihi之后访花所需时间之比）为0.52，提示?apapane不被?amakihi吸引到H. oahuensis；T₄/T₃（ABA/AA，即两次?amakihi访花之间若有?apapane到访的间隔与无?apapane到访的间隔之比）为2.10，提示?apapane存在使?amakihi不愿访花。两次?amakihi访花间隔平均5.72 h（标准差±13.7），若期间有?apapane到访则为12.0 h（标准差±17.0）（p=0.0032，χ²=15.5）。

讨论与结论总结：讨论认为，在H. oahuensis花资源上存在?apapane与?amakihi竞争排斥证据。?amakihi在?apapane个体或回放鸣声存在时减少花互动频率；无回放时主要在6:30—9:30觅食，回放日倾向避开该窗口；若?apapane中途到访，?amakihi访花间隔更大。?apapane在Maui曾被记录对?amakihi表现攻击行为；本研究两段直接攻击均导致?amakihi离开。竞争互作可由直接追逐、减少重叠和资源回避体现。?amakihi在回放与非回放时单次访花时长相似，可能表示听到?apapane鸣声时不愿接近花，但到花后未将鸣声视为紧迫威胁。?amakihi在?apapane访花后需约两倍时间才出现；但鸟类未环志，可能为同个体重复访问。T₂/T₁远低于1，显示?apapane不以?amakihi存在作为觅食线索。所有植物和花彼此邻近，单花访问不完全独立。回放可增加鸟类检测，但?amakihi似乎被回放阻止，?apapane仅边际增加花上时间；若要深入需独立播放各物种鸣声，但H. oahuensis濒危使后续重要且困难。两种鸟已受禽疟疾（avian malaria）、栖息地丧失和入侵种压力，二者竞争应引起对两者及依赖传粉的本地植物保护担忧。初步工作显示?apapane潜在传粉率82.6%，?amakihi为69.9%，但未鉴定实际传粉率；?amakihi访花数量可能表明其对H. oahuensis更优。若管理者希望同时鼓励二者，?apapane回放对?amakihi的抑制可能超过吸引少量?apapane的收益；只播放?amakihi回放可能鼓励?amakihi并不过度影响?apapane。?amakihi高互动频率并非源于区域丰度，因为?apapane在Wai‘anae山脉更丰富；更可能与其食性更广、可优先访问竞争者少用物种有关。结果支持资源分割，包括?amakihi高频使用H. oahuensis及二者觅食时间分化。竞争排斥实验困难，但本研究在失去大部分本地物种的生态系统中提供机会；结果可能显示清晰竞争排斥。入侵生态系统中研究常关注入侵种威胁，但本地种间竞争也应考虑，因为这些互作在控制入侵种后仍会持续。
研究结论翻译：综上，这些结果表明，在入侵物种主导的生态系统中，竞争排斥并不限于本地种-入侵种互作，并且在努力保护占据相似觅食生态位的多个濒危物种时，必须将其纳入考虑。