部分刈割管理中的未刈割庇护所对传粉者群落提供不均衡收益：一项堤坝草地野外实验

《Insect Conservation and Diversity》：Unequal pollinator benefits from partial mowing regimes in a field experiment

　　

研究提示，部分刈割（partial mowing）——即刈割后为昆虫保留未刈割庇护所（unmown refuges）——可促进半自然草地（semi-natural grasslands）中的节肢动物（arthropods）。然而，将庇护所内群落发育与未刈割对照进行比较的研究仍很少，尤其是针对昆虫传粉者（insect pollinators）。由于对花资源（floral resources）的竞争是传粉者群落组成（pollinator community composition）的核心驱动因素，未刈割庇护所内传粉者密度（pollinator density）的潜在增加可能对生态群落产生过滤作用（filter ecological communities）。
研究人员在此开展了一项堤坝草地（dike grasslands）上的部分刈割野外实验（partial mowing field experiment），以研究已刈割堤坝地点内未刈割条带（庇护所）中的传粉者群落如何发育，并与未刈割对照进行比较。研究人员在三个时期收集了访花频率（flower visitation frequency）（计数28,553次独特访花事件）和基于样线计数（transect counts）的群落组成数据（将4530只传粉者鉴定至种水平）：刈割前（四天）、刈割后直接（四天）及刈割后较晚时期（直至四周后）。在部分刈割草地中，刈割后直接传粉者访花频率（+85%）和丰度（+25%）增加，但三周后传粉者已放弃庇护所，导致其数量低于对照植被。这些下降在传粉者类群（pollinator groups）间并非均等分布：非Bombus野生蜂（non-Bombus wild bee）丰度和物种丰富度显著下降（分别?82%和?70%），而蜜蜂（honeybees）维持高丰度。随后，秩-丰度曲线（rank-abundance curves）显示，部分刈割地点中等常见种和稀有物种出现不成比例的下降，且没有晚季物种（later-season species）的补偿性出现，而研究人员在未刈割对照中确实观察到后者。综合与应用：研究人员得出结论，尽管部分刈割下的未刈割庇护所为昆虫提供了初步缓解，但它们不能替代未刈割植被。结果表明，它们主要惠及常见传粉者，如蜜蜂，并可能无法整体维持传粉者多样性。

研究背景与问题：原生草地是生物多样性栖息地，可容纳丰富节肢动物群落。尽管西古北区完全自然草地稀少，人类活动维持的草地如路旁和堤坝草地广泛存在，并像自然草地一样可容纳丰富节肢动物。为阻止演替并维持开放草地及其人为功能，通常实施刈割管理，但完全刈割导致所有植被突然移除，与需要全年植被的节肢动物需求冲突。替代刈割方式，如使用不同材料或延迟首次刈割，可使节肢动物受益，但不能缓解植被突然损失。近期研究建议采用部分（或马赛克）刈割制度，即刈割后保留未刈割庇护所斑块，将刈割事件分散到全年，每次留下未刈割植被作为节肢动物庇护所。已有研究报告，与刈割植被和不同刈割制度相比，未刈割庇护所中直翅目、蝴蝶、盲蝽、蜘蛛和甲虫等许多节肢动物类群丰度和物种丰富度增加。然而，将未刈割庇护所中节肢动物目级丰度和物种丰富度与完全刈割对照比较，可能过度简化保护结果，因为庇护所内群落变化可能被忽视。与常规刈割一样，部分刈割可过滤节肢动物群落，但刈割后未刈割庇护所短期群落动态研究不足。刈割后个体在未刈割庇护所聚集可能导致群落水平变化。例如，Lebeau等显示，普通草地蝴蝶Maniola jurtina在未刈割庇护所密度增加后，出现部分庇护所放弃和觅食行为改变。因此，比较部分刈割后不同阶段未刈割庇护所与未刈割对照的群落发育，对理解部分刈割如何过滤群落很重要。访花昆虫（或传粉者）是相关但研究相对不足的类群；少数在部分刈割背景下研究传粉者的报告显示不同响应。虽然这些通常移动性较强的昆虫因直接刈割伤亡较少，但传粉者群落形成被认为由可用资源竞争及随后生态位分配驱动。当资源突然下降时，资源分配可能被打乱。部分刈割中一些物种可能与其他物种响应不同，解释迄今观察到的不同响应。但据研究人员所知，尚无研究考察转向部分刈割制度时成熟传粉者群落的短期群落范围变化。因此，研究人员在堤坝草地设置野外实验，研究已刈割植被内未刈割条带（庇护所）中成熟传粉者群落的访花频率和群落组成变化，并与整个植被未刈割的对照地点比较，以将部分刈割效应与其他物候变化分离。三个问题：(1) 未刈割庇护所中传粉者访花频率、丰度和物种丰富度在部分刈割后直接和较晚时期如何变化？(2) 访花频率、丰度和多样性变化是否在不同传粉者类群间均匀分布？(3) 变化如何转化为传粉者物种丰度分布？预期直接刈割后传粉者聚集，导致访花频率和丰度增加；假设部分刈割地点剩余植被不能长期维持更高传粉者丰度，因为传粉者通常被认为受资源限制，导致较晚时期下降而对照无；下降可能不均等，竞争力较强者更可能在资源受限条件下持续。研究结论：未刈割庇护所不能替代未刈割植被，主要益常见传粉者如蜜蜂，可能不维持整体多样性。

关键方法概括：样本队列来源为荷兰Nijmegen附近南部Waal堤的五个南向堤坝草地，至少300 m长，植被为Arrhenaterion草地，每年两次刈割。2023年5月30日至6月28日开展。采用BACI（Before-After Control-Impact，前后-对照-影响）设计，对照为未刈割植被；三个堤段用bar mower刈割约66%，留中间33%未刈割条带。每地点5个1.5×1.5 m样方。记录开花单位，进行访花观察，并沿两条75 m、2 m宽样线鉴定传粉者至种。统计使用R 4.2.2的广义线性混合模型（GLMM）和秩-丰度曲线。

结果：花单位可用性：通过样方开花单位计数和模型，研究人员发现开花单位可用性随时间显著下降；未刈割庇护所下降强于未刈割植被，较晚时期两者差异显著（发生率比（incidence rate ratio，IRR）=2.44，95%置信区间（confidence interval，CI）1.47–4.07，p<0.001）。访花频率：通过访花观察和负二项GLMM，部分刈割后直接访花频率从42.1次每20分钟增至75.91次，近两倍增加（IRR=1.63，95% CI 1.25–2.12，p<0.001），未刈割对照无变化。较晚时期趋势逆转，部分刈割下降两倍（IRR=0.52，95% CI 0.42–0.64，p<0.001），对照非显著增加；较晚对照平均访花频率显著高于实验点（57.4对38.5，IRR=1.49，95% CI 1.04–2.13，p<0.05）。每花单位模型也显示类似。类群水平访花模式：通过类群水平模型，四主要类群（蜜蜂、熊蜂、非Bombus野生蜂和甲虫）在部分刈割地点相对访花频率均增加，其中蜜蜂、野生蜂和甲虫显著。较晚时期部分刈割蜜蜂、熊蜂和甲虫显著下降，未刈割对照除甲虫外均增加；较晚未刈割熊蜂访问显著更高（IRR=1.67，95% CI 1.00–2.77，p<0.05）。样线计数：通过样线计数和泊松GLMM，刈割后直接部分刈割传粉者丰度显著增加（IRR=1.25，95% CI 1.01–1.56，p<0.05），对照非显著增加；增加主要由蜂蜜和甲虫解释，其他类群无显著变化；对照中蜂蜜增加而熊蜂和食蚜蝇下降。较晚部分刈割丰度下降（IRR=0.56，95% CI 0.45–0.70，p<0.001），未刈割增加（IRR=1.37，95% CI 1.05–1.78，p<0.05），未刈割显著高于部分刈割（IRR=2.49，95% CI 1.87–3.30，p<0.001）；非Bombus野生蜂下降最强（IRR=0.18，95% CI 0.10–0.34，p<0.001）。物种丰富度在刈割后直接未增加，较晚部分刈割下降（IRR=0.74，95% CI 0.57–0.95，p<0.001），未刈割显著更高（IRR=1.79，95% CI 1.36–2.36，p<0.001）；非Bombus野生蜂物种丰富度下降（IRR=0.33，95% CI 0.21–0.52，p<0.001）。群落组成：通过秩-丰度曲线，刈割前和刈割后直接，部分刈割和未刈割植被物种丰度分布相似，95%置信区间重叠；较晚时期，部分刈割地点中等常见传粉者下降，观察物种数减少，曲线更陡，最常见种持续；未刈割地点中等常见种丰度增加和新种出现，曲线更平缓，表明丰度增加在物种间分布更均匀。

讨论部分总结：总密度和活动方面，在刈割地点剩余植被条带中，传粉者丰度和活动先显著增加，随后下降至约刈割前水平。这与部分刈割可受益节肢动物的广泛共识一致，也表明未刈割庇护所不能维持地点先前所有传粉者个体。研究人员未在未刈割对照中观察到这些增减；较晚时期未刈割对照花单位访花频率和传粉者丰度显著高于部分刈割点。实验点较晚花单位可用性低于完全未刈割对照。该模式可能因刈割后立即高访花导致花和花单位衰老加速，尤其多年生花；传粉诱导衰老为花粉剂量依赖且与花粉来源无关，单靠访花频率增加可提前衰老。这可能减少后期花资源，加剧传粉者竞争。类群水平响应方面，初始增加和后期下降在传粉者类群间不均。与刈割前比，仅蜂蜜和甲虫维持相似数量，自然管理相关类群非Bombus野生蜂、熊蜂出现未在未刈割对照中观察到的丰度和物种丰富度下降。其他节肢动物群落也曾在5年部分刈割中对不同响应。刈割后直接访花频率增加约两倍于丰度增加，被提出作为花资源竞争增加代理；更高竞争可解释后期丰度和物种丰富度下降，传粉者可能迁往景观中竞争较少的花。这与过滤可能仅在传粉者聚集后发生而非刈割立即效应一致。虽然Swinkels等提示堤坝草地花资源限制很快缓解，但结果仍表明部分刈割植被中花资源竞争升高。差异不太可能来自刈割死亡率差异，因文献不支持类群间死亡率差异，预期死亡率5%至20%，远低于观察增加。竞争增加也可解释类群间响应差异。蜂蜜持久存在，其高斑块忠实性和强竞争者在资源限制下可排挤其他传粉者，与之一致。系统初始蜂蜜高丰度也可能解释与其他研究差异；蜂蜜丰度是否预测部分刈割效果仍开放。物种丰富度和群落组成方面，类群水平变化导致实验点整体物种丰富度下降，而未刈割对照非显著增加。该发现与通常显示未刈割庇护所物种丰富度响应较小的研究冲突，也与关于野生蜂和食蚜蝇未变化的研究冲突。差异可能部分因纳入整个传粉者群落，小类群变化累积为整体显著效应；系统初始蜂蜜比例高（访问38.7%，个体46.7%）。越来越多研究将高蜂蜜丰度与竞争增加和其他传粉者下降联系。高蜂蜜比例，尤其部分刈割后，可能解释非Bombus野生蜂物种丰富度下降最多。秩-丰度曲线支持小变化累积：实验点不仅稀有物种消失，常见种也变少，检测率下降，每调查遇见物种数减少。Habel和Schmitt描述的陡降曲线中稀有和半常见种下降可解释广泛昆虫下降；此处微型地与适宜栖息地丧失相关。部分刈割点未观察到晚季物种补偿出现，未刈割点物种丰富度增加也表明晚季物种可能出现于对照。未刈割庇护所此前被认为特别有益于晚物候物种；但群落恢复可需数十年，可能一年内未找到庇护所。van Klink等报告瑞士草甸部分刈割五年后晚物候物种丰富度未增加。研究人员观察到对照中晚季物种出现，表明晚物候物种可能在未刈割庇护所中受限。保护展望方面，结果表明，未刈割庇护所尽管比完全刈割草地容纳更多个体，仍像许多其他管理类型一样作为生态过滤器。对保护而言，这意味着部分刈割后的未刈割庇护所不能替代整个植被，因此需像其他刈割制度一样做出有意管理决策。延迟刈割通常有益于节肢动物，可与部分刈割结合。Révész等显示未刈割植被比例和未刈割区域宽度相互作用并影响保护结果，表明庇护所大小和形状重要。影响未刈割庇护所承载力的因素研究不足，是未来重要主题。除局部管理选择外，本研究中庇护所斑块被放弃突出景观尺度方法重要性，因为传粉者需向适宜栖息地逃离。堤坝上野生蜂丰度以及树篱和花带总昆虫丰度受附近自然保护地存在正向影响。关于景观尺度部分刈割实施的研究尚缺；Johansen等显示罗马尼亚传统刈割农业管理中，草甸异质刈割时间决定景观尺度传粉者觅食地。传粉者如何在部分刈割后利用景观，以及景观水平部分刈割制度如何实施，是未来重要方向。研究地点数量有限单一研究系统；但大量同步观察、现实管理规模刈割处理且无空间自相关迹象，观察响应最可能反映真实处理效应。未来应检验这些响应是否在更广泛景观和环境背景下普适。

结论翻译：研究人员得出结论，部分刈割尽管是一种有前景的管理制度，可使多种节肢动物从剩余植被中受益，但在该实验中未能整体维持传粉者多样性。在由泛化种（尤其蜂蜜）主导的草地如该堤坝，部分刈割导致传粉者物种丰富度丧失，尤其对常作为保护目标的（脆弱）野生蜂。虽然其优于完全植被刈割，但保护管理部门应认识到部分刈割会显著改变传粉者群落。有必要开展将更大大面积一年未刈割与周围景观中庇护区域相结合的实验，以检验对开花植物群落和传粉昆虫的影响。