基于肌肉和眼晶状体稳定同位素的金乌贼个体发育生态位转变

《Regional Studies in Marine Science》：Ontogenetic Niche Shifts of Sepiella maindroni Based on Stable Isotopes in Muscle and Eye Lens

　　

摘要为了研究金乌贼（Sepiella maindroni）摄食生态和稳定同位素生态位的发育动态，我们在 2022 年至 2024 年间于江苏省沿海水域采集了 134 个样本。通过对肌肉和眼晶体组织的碳和氮稳定同位素（δ13C 和 δ1?N）分析，我们系统地考察了发育过程中稳定同位素生态的时空变化。肌肉和眼晶体的 δ13C 在年份间无显著变化，而 δ1?N 显示出显著的年份效应。肌肉 δ13C 仅在 2022 年与外套膜长呈显著的非线性关系，而肌肉 δ1?N 在 2022 年和 2024 年随外套膜长增加而降低。在 2022 年至 2024 年的三年期间，眼晶体 δ13C 和 δ1?N 均随晶体直径显著增加，并在个体间表现出显著差异。2022 年，肌肉 SEAB 从 4.085‰2 降至 1.784‰2，表明不同发育阶段间同位素生态位逐渐收缩。眼晶体 SEAB 在亚成体阶段扩大，在成体阶段收缩，尽管阶段间差异仍存在不确定性。这些发现表明，肌肉组织可能主要反映种群内个体因近期栖息地条件差异而产生的同位素分化，而眼晶体稳定同位素可能更强烈地反映个体营养级位置的发育变化。通过整合肌肉和眼晶体组织的稳定同位素信息，本研究揭示了 S. maindroni 发育过程中同位素生态位变化的连续性和阶段性模式，为其生态位动态理解和支持资源管理提供了科学依据。

引言头足类动物是海洋生态系统中重要的渔业资源，也是软体动物门中高度进化的一群。它们在世界海洋和海域中分布广泛且数量丰富，在海洋环境中发挥着重要的生态和经济作用（Liu & Chen, 2014）。由于游泳能力强、神经系统发达且捕食行为活跃，头足类动物通常占据海洋食物网的中高营养级，在海洋生态系统的能量传递和物质循环中扮演着重要角色（Boyle and Rodhouse, 2005）。中国沿海水域环境复杂多样，支撑着丰富的头足类资源。头足类动物不仅在中国海洋生态系统中占据关键位置，也是国家渔业经济最重要的海洋生物资源之一。近年来，受传统商业鱼类资源衰退、海洋渔业结构调整和生活水平提高（Lü, Wu & Chen, 2007）的驱动，头足类捕捞量和市场需求均呈上升趋势。由于头足类具有生长快、生命周期短、繁殖力高和种群周转快等生物学特性，它们在资源恢复和可持续利用方面具有巨大潜力（Cai et al., 2020）。目前，它们已成为中国沿海水域捕捞渔业和水产养殖的重要组成部分，在保障海产品供应、促进渔业经济发展和维持海洋生态系统稳定性方面发挥着重要作用（Lü, Wu & Chen, 2007）。

金乌贼（Sepiella maindroni），在中国俗称“乌贼”，属于头足纲（Cephalopoda）、乌贼目（Sepiida）、乌贼科（Sepiidae）、乌贼属（Sepiella）。它是一种生长迅速的一年生物种（Zhou et al., 2018, Zhang and Lu, 1965）。该物种通常从春季到夏季成群洄游至沿海水域产卵。雌鱼为一次性繁殖，一生中只繁殖一次，产卵后死亡率很高，因此种群补充主要依靠同年孵化的个体。胚胎发育高度依赖温度，最佳孵化温度为 20–25°C，幼体在 3–4 个月内达到性成熟（Liu et al., 2025）。它们广泛分布于西北太平洋和印度洋的沿海水域，包括渤海、黄海、东海和南海（Chen, Wang & Qian, 2013）。由于肉质优良且营养价值高，S. maindroni 长期以来是中国重要的传统渔业资源，历史上与大黄鱼、小黄鱼和带鱼并称为“四大海洋渔业资源”（Chen, Wang & Qian, 2013）。然而，自 20 世纪 80 年代以来，在成体过度捕捞和产卵栖息地退化的双重压力下，其种群数量持续下降，在一些地区甚至消失了渔业高峰（渔汛）（Zheng, 1994）。近年来，通过资源增殖放流项目（Chang et al., 2008, Wang, 2009）和人工养殖技术（Zhao, 2007, Chang et al., 2009），资源状况已逐步改善（Dong, 2010）。然而，从可持续利用的角度来看，仅靠人工增殖不足以解决资源衰退问题。仍需深入了解其生活史特征、栖息地需求和摄食生态，以支持资源评估、增殖放流评价和栖息地保护。

传统的食性分析主要基于胃含物分析（Li, Gong & Chen, 2014），这直接反映了捕获前的短期摄食组成。然而，由于猎物消化速率的差异，该方法在重建长期摄食习性和营养生态位动态方面存在局限性。相比之下，稳定同位素分析（SIA）依赖于代谢过程中的复杂分馏过程（Li, Gong & Chen, 2014），能有效追踪生态系统内的物质传递途径（Rounick and Winterbourn, 1986, Peterson and Fry, 1987），因此被广泛应用于头足类摄食生态学研究（Cherel & Hobson, 2005）。碳同位素比值（δ13C）在营养级间的富集相对较小，因此常用于指示食物来源和栖息地使用（Peterson & Fry, 1987）。由于沿海地区受陆源输入和高初级生产力的影响（Zhou, Zhang & Liu, 2024），近岸水域的 δ13C 值通常高于离岸区域。因此，δ13C 也被广泛用于推断海洋生物的近岸 - 离岸迁移模式（Ceia et al., 2018）。相比之下，氮同位素比值（δ1?N）通常在每个营养级富集约 3‰–4‰，因此是营养级位置和食物网结构的可靠指标（Minagawa & Wada, 1984）。

稳定同位素分析已被广泛用于调查水生动物的食物来源、营养级位置和资源利用变化。由于不同组织的代谢速率和生化组成不同，其同位素信号所集成的时间尺度也不同。在一项关于乌贼（Sepia officinalis）的实验室喂食实验中（Hobson & Cherel, 2006），肌肉同位素信号在约 30–60 天后与饮食达到平衡，反映了过去 1–2 个月的摄食情况，尽管确切时期取决于物种、生长速率、温度和组织周转。由于 S. maindroni 组织中的同位素周转时间仍未得到充分表征，本研究将肌肉稳定同位素解释为近期资源利用的指标。然而，肌肉组织无法解析个体整个生长历史中的连续变化。因此，有必要将肌肉与眼晶体等能记录发育过程的结构相结合，以提供更全面的发育阶段间同位素变化评估。头足类眼晶体主要由晶状体蛋白组成，抗降解，形成后代谢更新很少（Xu et al., 2018）。因此，每层的同位素组成可以保留该层形成期间的营养信息。随着个体生长，新的晶状体蛋白不断沉积在晶体表面，形成从核心向外扩展的同心结构。连续的晶体碎片因此可以保存头足类生活史中的环境信息时间序列记录（Quaeck-Davies et al., 2018）。眼晶体层的序列稳定同位素分析可以重建摄食历史和同位素生态位的发育变化。然而，眼晶体生长增量的周期性尚不清楚（Liu et al., 2020a），在层分离和测量过程中可能会产生误差，从而引入结果不确定性。因此，单一组织不足以全面表征头足类动态摄食生态。结合肌肉和眼晶体的稳定同位素分析可以揭示发育过程中短长两种时间尺度上的同位素生态位变化，从而提高结论的可靠性。

关于 S. maindroni 摄食生态的研究仍然有限。现有研究主要关注资源分布、生长繁殖和人工繁育，而基于稳定同位素的发育生态位变化研究仍很少见，特别是那些结合眼晶体保存的连续记录的研究。S. maindroni 既是许多高营养级商业鱼类和其他海洋生物的重要捕食者，也是重要猎物，在海洋食物网的能量传递中发挥关键作用。据此，本研究利用肌肉和眼晶体组织的碳氮稳定同位素分析，调查了江苏省沿海水域 S. maindroni 的同位素生态位，并考察了摄食生态的发育差异，从而为理解其生活史和支持资源恢复提供了科学依据。

样本采集2022 年至 2024 年的每年 9 月至 10 月，通过拖网在江苏沿海水域采集样本。采样区域从 119°E 延伸至 122°E，从 31°N 延伸至 35°N（图 1），涵盖南通、盐城和连云港的沿海水域以及吕四渔场。总共采集了 134 个 S. maindroni 样本。采集后，所有样本立即冷冻并运至实验室进行后续分析。

生物学测量
结果基于 S. maindroni 首次性成熟估计外套膜长（78.30 mm；图 2）和 Chen、Wang 及 Qian（2013）的标准（将外套膜长≤50 mm 的个体分类为仔稚鱼），样本被分为三个发育阶段：仔稚鱼（≤50 mm）、亚成体（50–78.30 mm）和成体（>78.30 mm）。

肌肉稳定同位素与外套膜长之间的关系由于捕食者与猎物之间的 δ13C 分馏相对较小，它们的同位素值通常相似；因此，δ13C 常用于追踪食物来源（Li et al., 2005）。δ13C 也广泛用于指示栖息地利用和迁移模式（Ma, Tian & Chen, 2019）。相比之下，δ1?N 在营养级间显著富集，因此可用于估计营养级位置并表征食物网结构（Li et al., 2005）。碳和...分析

结论肌肉和眼晶体的联合分析揭示了 S. maindroni 同位素生态位发育变化的组织特异性模式，而在两种组织中，成体阶段的生态位宽度均收缩，这可能是由于摄食策略随生长而稳定所致。肌肉和眼晶体的 δ13C 均未显示出显著的年份效应，而 δ1?N 则显示了显著年份效应。肌肉 δ13C 仅在 2022 年与外套膜长呈显著非线性关系，肌肉 δ1?N 随外套膜长增加而降低。

资助本研究得到了 2022 年江苏省农业生态保护与资源利用专项基金 - 渔业生态与资源监测（2022-SJ-061-01）和 2021 年江苏省农业生态保护与资源利用专项基金 - 渔业生态与资源监测（2021-SJ-110-02）的支持。

CRediT 作者贡献声明Ben Chengkai：概念化。Yuan Jianmei：概念化。Zhu Chaowen：概念化。SU Yuanyuan：写作 – 审阅与编辑，写作 – 原稿，方法论，数据管理，概念化。Hu Zhang：调查，概念化。Liu Billin：方法论，资金获取，概念化。

利益冲突声明作者声明他们没有已知的竞争性财务利益或个人关系，这些关系可能已影响本报告中所述的工作。

致谢我们衷心感谢江苏省海洋水产研究所对样本采集、实验工作及整个研究过程的支持与协助。我们也感谢编辑和匿名审稿人提出的宝贵评论和建设性建议，这些建议大大提高了本手稿的科学严谨性、逻辑组织和整体质量。

作者贡献Yuanyuan Su 负责研究设计、数据管理与分析，并撰写了本的第一稿。Yuanyuan Su|Bilin Liu|Hu Zhang|Jianmei Yuan|Chengkai Ben|Chaowen Zhu