马达加斯加湿性与干性森林中Ficus（榕属）的物候格局：是否真正为非季节性资源？

《Journal of Tropical Ecology》：Are figs truly an aseasonal resources? Phenological patterns of Malagasy Ficus in wet and dry forests

　　

野生榕果（Ficus spp.）通过为广泛食果动物（frugivores）提供食物，在热带生态系统中发挥核心作用，这通常归因于其高果实产量以及据推测缺乏明显的物候（phenology）格局。该假设在马达加斯加尤为重要，因为榕果可能为岛上独特的食果动物群落提供全年资源。然而，真正非季节性（aseasonal）结实的证据仍然有限，且既往研究很少区分成熟（ripe）与未成熟（unripe）榕果，可能高估资源可用性。研究人员调查了两种对比森林类型——Andasibe-Analamazaotra湿性森林与Ankarafantsika干性森林——中Ficus的物候，以确定（1）榕果生产是否呈现明显时间格局，以及（2）这些格局是否因生境而异。在三年（2021–2024）中，研究人员监测了代表11个物种的94株个体树，并记录榕果存在与成熟阶段。果实生产全年发生，环形统计分析（circular statistical analyses）未检测到未成熟或成熟榕果存在显著季节性高峰。同样，尽管环境差异显著，成熟榕果结实格局在两地间无显著差异，但未成熟榕果检测到差异。这些结果表明，马达加斯加Ficus在物种或群落水平上未呈现明显物候格局，果实生产跨生境大体为非季节性。这种全年格局，包括成熟榕果的反复可得性，表明Ficus可能为食果动物提供相对连续的食物资源，尤其是在果实匮乏期，同时强调需要理解未成熟榕果的生态意义。

研究背景：在依赖果实的动物中，关键种（keystone species）通常被描述为在资源贫乏期仍能结实的植物类群。Ficus（榕属，family Moraceae）是一个泛热带高度多样化属，被认为是典型食物来源，原因包括高产果量、物种丰富且广泛分布、营养价值高，以及最重要的推测的树间榕果成熟异步性（inter-tree asynchrony），理论上可全年提供可靠食物。既往研究多支持Ficus广泛非季节性结实，任何发育阶段榕果全年可得，这与专性传粉小蜂（pollinating wasps）利用榕果作为繁殖位点有关，异步性可保证小蜂全年繁殖位点。然而也有物种和种群表现更明显物候，如香港F. religiosa数月无果，喜马拉雅F. palmata一年结实两次，中国雌雄同株Ficus仅少数树冬季保留榕果；中国西南F. trinctoria仅冷季结实；Gabon榕果仅1.5%–9%树木四个月结实。这表明该属至少部分物种和生态系统有清晰物候格局，影响食果动物。关键问题：多数Ficus物候研究未区分成熟与未成熟榕果，人为增加可被动物取食果实数量，低估结实物候，并忽略未成熟榕果对传粉者、成熟榕果对食果种子传播者的不同关键资源意义。马达加斯加是独特生态系统，>82%维管植物特有，食果动物主要为狐猴、果蝠和鸟类。岛上已描述24种Ficus，75%（18种）特有。Ficus在森林生态系统中关键，因无处不在且构成众多马达加斯加食果动物饮食重要成分。Ficus生长于湿性森林和干性森林等所有本地生境。但马达加斯加Ficus在湿性和干性生境的物候及其作为关键种或补充资源的潜力仍未解决。因此研究人员开展本研究，目标：（1）检验马达加斯加Ficus未成熟和成熟榕果全年生产是否有结构化时间；（2）检验因干性森林气候更具季节性，Ankarafantsika国家公园干性森林结实季节性是否高于Andasibe-Analamazaotra湿性森林。三年研究，27个月跟踪两研究区94株、11种Ficus。

关键技术方法（不超过250字）：研究人员在Analamazaotra国家公园附近Mitsinjo地方管理部分的Andasibe位点（ADS）和Ankarafantsika国家公园Ambatoboeny位点（AKF）开展调查。ADS监测27个月（2021年9月至2024年8月），AKF监测20个月（2021年8月至2024年5月）。共监测94株（ADS 52株，AKF 42株），隶属11种Ficus（ADS 6种，AKF 5种）。AKF第一年42株，第二、三年分别死亡3株和2株，未补充；ADS在2021和2022年各50株，2023和2024年51株，因第三年新增1株结实树。每物种至少3株。通过目视计数每株从基到顶主枝榕果数并乘以主枝数估算果量，簇生种乘以簇数；分为小（1；n<75）、中二（2；75≥n≤100）、中三（3；100>n<200）、大（4；n>200）四级。利用RStudio 2023.12.1中R的Circular包进行环形统计（circular statistics），以Rayleigh检验（Rayleigh test）判断是否偏离均匀分布，以Wilcoxon检验（Wilcoxon test）比较两地r值。

研究结果：
总体物候格局：通过2021–2024年20个月AKF和27个月ADS监测，研究发现所研究马达加斯加Ficus物候格局在物种间相似，结实发生在相近时间框架，显示共享时间结构。结实强度因物种和地点而异，未成熟和成熟榕果在一年中多个月出现，未成熟榕果持续时间通常长于成熟榕果。尽管有定性模式，数据集中无物种显著偏离均匀分布零假设，表明无清晰物候格局或可区分的高峰结实季；成熟和未成熟榕果跨月分布统计上与均匀分布（无物候）不可区分。
地点间比较：通过比较两地r值（偏离均匀分布零假设的倾向），仅在未成熟榕果中，ADS湿性森林r值显著高于AKF干性森林（Wilcoxon检验 W=1298.5，df=73.765，p<0.001）。对食果动物相关的成熟榕果，两地无显著差异（Wilcoxon检验 W=980，df=77.91，p=0.55）。
个体水平变异：通过个体水平记录，研究发现同一物种内个体结实格局差异大。一些个体在监测初期连续多月结实，随后在研究剩余时间很少或不结实（Ficus tilifolia、Ficus sakalavarum）；同种其他个体在不同时间结实或维持更长结实期（Ficus lutea、Ficus sycomorus）。这种异质性在两地点、种群和多个物种中观察到。个体树常表现不同结实日程，导致研究期间榕果可用性的时间变异。

讨论总结：研究人员讨论认为，榕果长期被假设为热带生态系统关键种，因异步成熟及在其他树种缺果时出现主要结实高峰。本研究支持马达加斯加Ficus大体非季节性，无明确结实期。尽管有时间波动，结实事件全年分布，表明繁殖活动未与温度、降雨等年度气候周期强同步，与许多Ficus延长和异步结实日程一致。湿性与干性森林气候对比可能影响未成熟榕果时间：AKF未成熟榕果生产比ADS晚一个多月，提示生境特定气候可能影响结实幅度和可预测性。但成熟榕果物候未因地点显著不同，气候条件未强烈影响马达加斯加榕果物候，时间变异可能较大程度与降雨、温度等局地气候驱动解耦。弱气候信号意味着物种特异性状或内生繁殖策略可能更重要。未成熟阶段全年存在，意味着传粉小蜂繁殖位点常规开放，支持Janzen原始提议。成熟榕果无物候表明可为食果脊椎动物全年提供关键食物资源。Ficus可能通过维持传粉者和食果动物双重作用成为关键资源。然而，榕果存在不等于丰量足够。关键作用取决于群落其他植物结实物候和榕果丰量。若成熟榕果可得期与替代资源低果实丰量期重合且果量足够，则增强Ficus作为关键资源的特征；若非榕属植物结实与榕果大量重叠，食果动物对榕果依赖可能降低。研究人员估算：94株树分布于三个或更多狐猴领域群（约30 ha）。48.5%树木属于大果量级（n>200），28.3%属于中果量级（75≤n<200）。Andasibe 52株在27个月平均成熟果产量为2083.33 ± 955.56 × 10.31 g month^?1；Ankarafantsika 42株在20个月为2216.67 ± 2122 × 13.66 g month^?1。合计约满足Eulemur fulvus群体瘦期月摄入量的30%、Propithecus verreauxi群落干物质摄入的5%、Varecia variegata variegata群落的4%。即使在最低产月份（ADS 9–10月，AKF 1–2月），产量仍约满足这些需求。因此Ficus单独不足以满足全部饮食需求，但可能是适度、持续补充食物，尤其对Eulemur fulvus。局限：个体和年份有限，可能不代表长期；物种样本量变化大（n=3 F. reflexa vs n=21 F. botryoides），个体结实日程不同，合并数据可能掩盖种内变异；社区平均应作为大致基线而非精确物种模式。物种个体数差异可能影响结果，小样本更易出现物候格局；但跨物种一致性表明不太可能严重影响。准量化（quasi-quantification）使分析精度低于完全量化。

结论翻译：研究人员研究马达加斯加干性落叶林和湿性森林Ficus物候。三年数据表明所有Ficus种结实格局大体非季节性。研究提供未成熟和成熟阶段榕果可用性差异见解，而许多研究缺乏这些信息，可能因生境类型而异，对马达加斯加有限食果动物群落摄食生态和保护有重要影响。研究也促进自Janzen发表近半个世纪以来关于Ficus物候格局普遍性的长期开放讨论。研究加深对生物多样性热点植物-动物相互作用理解，强化Ficus在环境波动中维持生态稳定性重要性。研究发现支持Ficus物候格局和生态功能在热带地区间可能不同，不应普遍化。研究也促进自John Terborgh和Annie Gautier等开创性工作以来关于Ficus在热带生态系统生态作用的长期讨论。更广泛地，研究有助于更好理解该生物多样性热点植物-动物相互作用，并为未来研究马达加斯加Ficus生态角色和物候变异性提供基础。