《Marine Ecology》：Temporal and Tidal Rhythms Shape Courtship and Agonistic Calls in Plainfin Midshipman Toadfish
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在许多物种中，声音通讯对成功繁殖、亲代抚育和捕食者防御至关重要。平鳍蟾鱼（Porichthys notatus）是一种依赖声音通讯的发声蟾鱼，巢穴守卫雄性发出长而音调性的“嗡嗡声”（hum）以吸引配偶，并发出短促的“咕噜声”（grunt）和“咆哮声”（grow
在许多物种中，声音通讯对成功繁殖、亲代抚育和捕食者防御至关重要。平鳍蟾鱼（Porichthys notatus）是一种依赖声音通讯的发声蟾鱼，巢穴守卫雄性发出长而音调性的“嗡嗡声”（hum）以吸引配偶，并发出短促的“咕噜声”（grunt）和“咆哮声”（growl）以在其潮间带繁殖地防御巢穴和后代免受竞争者和捕食者的侵害。尽管这三种发声是该物种行为库的关键组成部分，但关于这些鱼类如何在复杂的海洋潮间带声学环境中调节其声音通讯，研究人员仍知之甚少。在本研究中，研究人员于2018年和2020年在加拿大不列颠哥伦比亚省温哥华岛的两个地点记录了平鳍蟾鱼的发声，以更好地了解季节和非生物条件如何影响嗡嗡声、咆哮声和咕噜声的出现。两个地点的嗡嗡声出现在六月份达到峰值，夜间比白天增加，并与水深（潮高）呈正相关。嗡嗡声还随月球周期波动，在上弦月/下弦月及相关的小潮阶段观察到发声出现率升高。咆哮声同样随月球周期变化，但不如嗡嗡声显著，而咕噜声则未与月球周期明显共变。咆哮声和咕噜声均随水深增加而增加，并在白天和夜晚以相似速率产生。本研究证明，平鳍蟾鱼调整其声学行为以适应自然环境的周期性变化，并且月球和潮汐周期是影响这种发声潮间带鱼类繁殖行为的重要因素。
一、研究背景与研究目的
潮间带是地球上环境变化最为剧烈的区域之一，每日的潮汐涨落、月相更替以及季节性温度波动共同构成了极其动态的生境。对于依赖声音通讯进行繁殖和生存的鱼类而言，这种环境复杂性对其声学行为的调控提出了严峻挑战。平鳍蟾鱼（Porichthys notatus）是一种典型的潮间带繁殖发声鱼类，雄性护巢个体会利用附着于鳔上的声肌发出三种特征性叫声：用于求偶的长时程音调性“嗡嗡声”（hum）、以及用于巢穴防御的短促“咕噜声”（grunt）和较长且频率多变的“咆哮声”（growl）。然而，尽管这三种叫声是该物种行为谱的核心组成部分，学界对于平鳍蟾鱼如何根据季节、昼夜、潮汐高度、水温以及月球周期等环境因子主动调节其发声行为仍缺乏系统性认识。此前对其他发声鱼类的研究显示，潮汐高度、水温和月相对叫声活动存在复杂甚至矛盾的影响，例如牡蛎蟾鱼（Opsanus tau）和卢西塔尼亚蟾鱼（Halobatrachus didactylus）的广告叫声随潮高增加而增多，而欧洲海藻林鱼类群落的声学活动却在低潮时更为活跃；温度对叫声的影响在不同物种间也呈现促进、抑制或无关联等多种模式。因此，亟需以平鳍蟾鱼为理想模型，系统探究潮间带环境周期如何塑造鱼类的发声策略。基于此，研究人员提出以下假设：（1）攻击性叫声（咕噜声和咆哮声）在繁殖季初期因巢位竞争激烈而更常见；（2）求偶嗡嗡声在雌鱼产卵偏好的小潮期（quarter moon/neap tide）增加；（3）所有三种叫声在夜间更为频繁；（4）叫声发生率随潮高和水温升高而增加。
二、关键技术方法
研究人员在加拿大温哥华岛的布伦特伍德湾（Brentwood Bay）和拉迪史密斯湾（Ladysmith Inlet）两个地点，于2018年（两站点）和2020年（仅布伦特伍德湾）两个繁殖季部署了自主被动声学记录仪（SoundTrap ST300 STD），采用每2小时录制5分钟（48 kHz采样率，高增益设置）的工作循环，确保记录仪始终淹没于水下。水温数据由记录仪同步采集，每小时平均潮高数据来自加拿大水文局，月相数据来自公开天文网站。声学文件使用Raven Pro软件进行人工标注，将平鳍蟾鱼的叫声分为嗡嗡声、咆哮声和咕噜声三类。统计分析方面，研究人员针对每种叫声类型分别拟合二项式广义线性模型（binomial GLM），将5分钟录音文件中叫声的有无作为响应变量，协变量包括地点、年份、昼夜时段、儒略日（二次多项式）、潮高、水温（二次多项式）以及月龄（以14天为周期的正弦函数）。通过赤池信息准则（AICc）选择最优模型，并使用沃尔德z检验评估各变量的效应大小与显著性，同时通过Durbin-Watson检验评估时间自相关性。
三、研究结果
3.1 嗡嗡声（Hums）
最佳模型包含地点、年份、昼夜时段、潮高、月龄以及儒略日二次项与水温的交互作用（AICc = 2346.4，AIC权重 = 0.99）。嗡嗡声在夜间出现的概率是白天的14.7倍（95% CI: 14.4–15，p < 0.0001），在拉迪史密斯湾的发生率是布伦特伍德湾的2.5倍（p < 0.0001）。值得注意的是，2020年（COVID-19封锁期间）嗡嗡声发生率是2018年的6.8倍（p < 0.0001）。嗡嗡声的季节峰值出现在6月初（儒略日158），且与潮高呈正相关，每增加1米水深，出现概率提高2.1倍（p < 0.0001）。水温对嗡嗡声的影响依赖于季节：繁殖季早期（3月28日至5月15日）和晚期（7月4日至7月25日），嗡嗡声随水温升高而增加；但在中期（5月16日至7月3日），则随水温升高而略微下降。嗡嗡声呈现显著的半农历周期（约14天），峰值出现在小潮期（neap tide）附近（p < 0.0001）。
3.2 咆哮声（Growls）
最佳模型包括地点、儒略日二次项、水温二次项、潮高和月龄（AICc = 2582.3，AIC权重 = 0.63）。咆哮声在布伦特伍德湾的发生率是拉迪史密斯湾的4.2倍（p < 0.0001），且昼夜差异不明显（加入时间和年份变量后ΔAIC = 2.01，未改善模型）。咆哮声的季节峰值出现在6月15日（儒略日167），预测概率为0.11 ± 0.01。水温对咆哮声呈非线性影响：在12.8°C时出现概率最低（0.11 ± 0.01），低于或高于此阈值时概率均上升（p = 0.0002）。咆哮声随潮高增加而增强，每升高1米概率提升1.7倍（p < 0.0001）。咆哮声也与月龄显著相关（p = 0.05），但其峰值主要出现在大潮期（spring tide），而非小潮期。
3.3 咕噜声（Grunts）
四个候选模型表现相近，最优模型包含地点、年份、儒略日二次项、潮高和水温（AICc = 1459.6，AIC权重 = 0.40）。咕噜声在拉迪史密斯湾的发生率是布伦特伍德湾的3.0倍（p < 0.0001），2020年发生率是2018年的2.6倍（p < 0.0001）。昼夜差异不显著（加入时间变量后ΔAIC = 0.58，未改善模型）。咕噜声的季节峰值出现最早，在5月14日（儒略日135），预测概率为0.09 ± 0.009。咕噜声与水温呈弱正相关，每升高1°C概率增加1.1倍（p = 0.03），并与潮高正相关，每升高1米概率提升1.6倍（p < 0.0001）。与嗡嗡声和咆哮声不同，咕噜声未表现出明显的半农历周期规律，与月龄无显著相关。
四、讨论与结论
研究表明，平鳍蟾鱼并非在潮间带环境中随意发声，而是根据昼夜节律、季节进程、潮汐高度、水温和月球周期等环境因子，有选择性地集中其发声努力。嗡嗡声作为求偶信号，主要在夜间、高水位和小潮期出现，这与雌鱼在小潮期产卵的行为（Bose et al., 2025）一致——因为雌鱼产卵需持续约20小时，小潮期水位波动较小，有利于完成长时间繁殖事件，同时较低的水体湍动也有利于低频声波传播。咆哮声和咕噜声作为攻击性叫声，虽均在白天和夜晚出现，但两者在季节峰值时间、地点偏好和月相模式上存在差异：咆哮声峰值晚于咕噜声，且在大潮期更活跃，可能与大潮期间个体间互动增加有关；咕噜声则可能涉及更多非攻击性情境（如巢穴维护或应对蟹类捕食者）。COVID-19封锁期间（2020年）嗡嗡声和咕噜声显著增加，可能与人类活动减少导致的“人类暂停”（anthropause）效应有关，但也可能受未控制的变量（如护巢雄性数量差异）影响。温度对三种叫声的影响各不相同且具季节性依赖性，暗示温度对发声生理的促进效应与能量消耗约束之间存在权衡。总体而言，本研究的结论为：在潮间带这一动态环境中，平鳍蟾鱼不会不加区分地发声，而是根据其所经历的环境周期和非生物因素，选择可预测的时间段来增加发声努力，从而优化声音通讯的成功率。
