青春期雄性豚鼠社会经验对社会行为的影响：内分泌与行为表型

《Ethology》：From Social Experience to Social Behaviour: Hormonal and Behavioural Phenotypes During Adolescence in Male Guinea Pigs

　　

青春期是从幼年到成年的过渡阶段，以内分泌、神经和行为方面的显著变化为特征。因此，青春期代表了一个敏感时期，在此期间社会经验可以塑造内分泌和行为表型。尽管社会环境在青春期的影响已被广泛研究，但大多数研究仅在社会经验前后评估这些效应，对该个体发育阶段内表型如何变化的了解有限。因此，本研究旨在通过在整个青春期期间重复评估，考察不同社会环境对雄性豚鼠内分泌和行为表型的潜在影响。为此，20只家养青春期雄性豚鼠（Cavia aperea f. porcellus）被饲养于两种不同的社会环境中：两组雄性均生活在异性配对中，其中一组雄性额外接受定期的社会刺激，即通过与不熟悉的同类进行短暂重复接触，而另一组雄性则未接受此类刺激。这一程序增加了社交互动的频率和多样性。在整个实验过程中重复评估了激素浓度和行为参数。研究人员假设来自两种社会条件的雄性在青春期期间的内分泌和行为表型会存在差异。两种社会条件之间基线皮质醇浓度的差异随时间而变化。此外，重复性分析揭示了皮质醇反应性不同组分中的社会条件特异性模式，表明青春期的社会环境不仅可能影响内分泌表型本身，还可能影响这些性状个体间差异的稳定性。接受额外社会刺激的雄性在不同社会情境下表现出更多的亲社会和求偶行为，这可能反映了对更具社会变异性和不可预测性的环境的社会生态位趋同。综上所述，这些发现表明青春期期间的社会经验可以塑造雄性豚鼠的内分泌和行为表型，但这些调整的时间动态可能有所不同。

研究背景与科学问题

个体的社会环境由其同类及其与焦点个体的互动所定义，这些社会互动深刻影响个体的行为发育。以往关于行为表型发育的研究多聚焦于早期生命阶段（从出生到断奶），这一时期神经回路高度可塑，有机体对外部环境影响尤为敏感。然而，近年来日益清晰的是，青春期是另一个敏感发育窗口期，行为轨迹可在此阶段因社会环境而被塑造或重塑。青春期是从幼年向成年逐步过渡的个体发育阶段，伴随内分泌系统、神经回路和行为的显著改变。在此期间，个体逐渐脱离父母获得社会独立，常从其出生社会环境中扩散并遭遇不熟悉同类，同时随着性成熟的出现，与同类的社会互动越来越多地发生在生殖背景下。因此，青春期通常要求个体调整其行为表型以适应主流社会条件。例如，在青春期生活于不同规模群体中的豚鼠雄性可发展出截然不同的行为和繁殖策略：在高种群密度的大型混合性别群体中成长的雄性通常采用低攻击性的排队策略，而在低种群密度的异性配对中成长的雄性则发展出高攻击性的资源防御策略。

这种社会环境对行为表型的影响已在“社会生态位趋同”框架下得到探讨。社会生态位趋同指个体通过塑造自身表型来适应现有社会环境的过程，该过程可能由潜在的内分泌机制介导。下丘脑-垂体-性腺轴（HPG轴）和下丘脑-垂体-肾上腺皮质轴（HPA轴）在青春期经历显著成熟，它们之间的相互作用可塑造行为表型并受社会环境的调节。已有研究表明，社会环境可塑造豚鼠雄性的睾酮浓度和/或HPA轴反应性。然而，此前的研究通常在特定社会经验前后评估反应，对青春期这一高度动态和可塑性发育阶段内这些调整如何随时间展开的了解十分有限。此外，社会环境还可能影响性状表达的个体间差异的时间稳定性，即可重复性——即总表型方差中归因于个体间差异的比例。因此，本研究旨在通过在整个青春期期间重复评估内分泌和行为参数，考察不同社会环境对雄性豚鼠内分泌和行为表型的影响及其时间动态。

主要技术方法

研究人员将20只青春期雄性豚鼠随机分配到两种社会条件：所有雄性均与同龄雌性配对饲养，其中一组（PM+S）每周三次接受额外社会刺激（引入不熟悉同性或怀孕雌性进入其家庭笼舍，每次最多10分钟），另一组（PM-S）则不接受此刺激。实验从出生后第56天开始持续7周。通过四次皮质醇反应测试（CRT）在标准化的新异环境应激源暴露前及暴露后1小时和2小时采血测定基线皮质醇（c0）、基线睾酮（t）以及皮质醇反应性增量（c1和c2）。家庭笼舍行为每周录像两次，汇总为三个两周阶段进行分析。实验最后一周进行了三种行为测试：台阶下降测试（SDT）评估冒险行为、雄-雌互动测试（MFIT）评估与不熟悉雌性互动、社会主动性测试（SIT）评估与不熟悉雄性幼崽互动。数据分析采用线性混合效应模型、广义线性混合效应模型、可重复性分析和非参数检验。

研究结果

3.1 社会环境对激素浓度的影响

治疗前CRT0时各组间激素浓度无显著差异。基线皮质醇（c0）存在显著的“处理×时间”交互效应：PM+S组雄性c0值从CRT1到CRT3轻微下降（165.72→137.67 ng/mL），而PM-S组则上升（133.48→197.90 ng/mL）。基线睾酮浓度在各组间和不同时间点均无显著差异。皮质醇反应性增量（c1和c2）也未发现处理或时间的显著主效应。然而，可重复性分析显示：c1在PM+S组呈高显著性重复性（R=0.721, p<0.001），在PM-S组极低且不显著；c2在PM-S组呈高显著性重复性（R=0.782, p=0.007），在PM+S组中等但未达统计显著性。

3.2 社会环境对行为的影响

家庭笼舍行为中，PM+S组雄性表现出显著更多的亲社会行为和求偶行为，且处理主效应显著，而时间主效应不显著。台阶下降测试中，两组在是否下台及下台潜伏期方面无显著差异。雄-雌互动测试中，PM+S组雄性对不熟悉雌性表现出显著更多的亲社会行为和求偶行为，但在接近潜伏期、靠近雌性时间和性行为方面无组间差异。社会主动性测试的篮子阶段，两组均对装有幼崽的篮子表现出更多嗅探和更长的靠近时间，但组间无差异；无篮子阶段，PM+S组雄性对幼崽表现出显著更多的亲社会行为，但求偶行为和接近潜伏期无组间差异。

讨论与结论

本研究发现，额外社会刺激并未导致基线睾酮浓度差异，这可能是因为仅有三分之一的刺激涉及雌性，且短期遭遇不足以引起持续性基础水平变化。基线皮质醇的时间动态差异表明，PM-S组随年龄增长呈现的c0升高可能反映了一种正常发育趋势，而PM+S组因频繁社会互动抑制了这种年龄相关性升高，这与社会生态位趋同假说一致——频繁社会互动可能通过激活HPG轴进而抑制HPA轴活性。皮质醇反应性可重复性的分离模式进一步支持了这一观点：PM+S组c1的高可重复性表明早期反应速度成为稳定的个体特征，可能有助于在多变社会中形成个性化社会生态位；而PM-S组c2的高可重复性则暗示在稳定配对环境中，反应幅度成为更稳定的个体差异维度。行为学上，PM+S组在家庭笼舍和多种测试情境中均表现出更高的亲社会和求偶行为，这被解释为对社会变异性和不可预测性环境的社会生态位趋同响应。总体而言，研究结论表明：青春期社会经验可塑造雄性豚鼠的内分泌和行为表型，但这些调整的时间动态各异，且社会环境不仅影响表型均值，还影响个体间差异的稳定性模式。