热带海参的生物扰动作用对珊瑚礁沉积物中微生物群落的影响

《Marine Environmental Research》：The bioturbation contribution of tropical sea cucumber density on the microbial community of the coral reef sediment

　　

引言

珊瑚礁被称为海洋的雨林，作为珊瑚礁生态系统的主要组成部分，为超过四分之一的已知海洋物种提供食物，并在保护海岸线方面发挥着作用（Mouchka等人，2010年；Bourne等人，2016年）。在众多珊瑚礁生物中，微生物既是生产者也是分解者，它们数量庞大，在维持珊瑚礁生态系统的平衡和稳定性方面起着关键作用（Cheng等人，2023年）。

珊瑚礁生态系统中的微生物包括共生型和自由生活的类型，前者通常与珊瑚共存，而后者则普遍存在于环境中。珊瑚黏液、周围水域和底部沉积物都是这些微生物的主要栖息地（Mouchka等人，2010年；Glasl等人，2019年）。在这些微小居民中，沉积物中的微生物具有较高的生物量，并在其生态系统中扮演着重要角色（Wild等人，2006年）。最近的研究表明，珊瑚礁可以被视为由微生物驱动的生态系统，而珊瑚礁在营养贫瘠水域中的繁荣主要依赖于微生物对养分的保留和循环利用（Ainsworth等人，2010年；Rosales等人，2019年）。Mayer和Wild（2010年）还发现，这些底栖微生物对脱落的珊瑚黏液和其他有机颗粒具有很高的降解效率。此外，Glasl等人（2019年）指出，自由生活环境中的微生物群落具有较高的环境敏感性和可预测性，可以作为预测环境变化的指标，以监测和评估珊瑚礁生态系统的状况。总之，在变化的环境条件下，珊瑚礁区域的微生物在维持当地生态系统的健康和恢复力方面起着重要作用。

海参（棘皮动物门：海参纲）是主要的海洋底栖生物之一，分布于包括珊瑚礁在内的多种生境中（Purcell等人，2012年；Purcell等人，2023年；Mohsen等人，2024年）。大多数热带海参物种是沉积物食者，以从海底获取有机碎屑和沉积物为食（Wolfe和Byrne，2017年）。自然海底表层沉积物中有机物含量较低，这促使这些热带海参消耗大量沉积物来满足其营养需求（Slater和Chen，2015年）。Uthicke（1999年）发现，大堡礁上的Holothuria atra和Stichopus chloronotus种群每年可以处理和摄入超过46吨/公顷的沉积物。这意味着这些物种每年有可能改造整个珊瑚礁表层5毫米厚的沉积物。类似地，研究显示，印度洋留尼汪岛西海岸的H. atra和Holothuria leucospilota种群的沉积物搬运能力高达每年820吨/公顷（Mangion等人，2004年）。还有一些学者针对特定海参物种进行了相关研究：Wolfe和Byrne（2017年）推测Stichopus herrmanni的沉积物处理能力可达每年每个体64-250公斤；Williamson等人（2021年）估计H. atra在大堡礁上每年可以处理高达14公斤/个体的沉积物。Lee等人（2018年）甚至计算出Natuvu礁上的Holothuria scabra种群每年可以改造表层沉积物2.5倍。所有这些研究表明，海参对区域尺度上的海洋沉积物生态功能具有重要贡献（Wolfe，2024年）。

多项研究表明，沉积物中的微生物是海参的重要食物来源（Amon和Herndl，1991年；Gao等人，2010年；Gao等人，2014年）。在进食大量沉积物的过程中，这些底栖生物会消化和吸收沉积物中的微生物，并通过排泄排出微生物，这必然会影响沉积物中微生物群落的结构和功能。此外，海参排出的无机氮（铵离子NH₄⁺）可以刺激沉积物中藻类的生长（MacTavish等人，2012年），这也可能改变沉积物中原核微生物的组成。然而，作为一种由微生物驱动的生态系统，海参的生命活动对珊瑚礁区域沉积物中微生物群落的直接影响或间接影响仍缺乏深入研究。

H. atra是一种常见的大型底栖生物，属于热带珊瑚礁中的海参纲（Liao 1997年；Purcell等人，2012年）。在典型的珊瑚礁区域，如澳大利亚的大堡礁和中国吴志洲岛海域，H. atra是当地生态系统中的优势棘皮动物物种之一（Uthicke，1999年；Ma等人，2021年；Williamson等人，2021年）。先前的研究已经证明H. atra对沉积物的摄入量巨大（Uthicke，1999年；Williamson等人，2021年），并且这种物种的氮排泄物会影响沉积物中的微生物（Uthicke，2001a），这表明H. atra是研究热带海参对珊瑚礁沉积物中微生物影响的理想物种。许多研究还表明，包括H. atra和H. scabra在内的多种热带海参在不同密度下对周围环境有不同的影响（Namukose等人，2016年；Lee等人，2018年；Viyakarn等人，2020年）。在本研究中，我们通过为期30天的原位封闭实验，探讨了不同密度的H. atra对珊瑚礁沉积物中原核生物群落的多样性、组成和潜在功能谱的影响。我们通过宏条形码分析，分析了α-多样性估计值、ASVs的相对丰度以及沉积物中原核生物组成的随时间的变化。我们的结果将为H. atra或其他热带海参物种对其栖息地表层沉积物中微生物群落的生态作用提供新的见解。

章节片段

实验设计

当前实验在中国海南省海棠湾吴志洲岛周围的海域进行。实验地点位于近岸珊瑚礁区域，水深为12米，底部为沙质。实验系统由16个（100 × 100 × 50厘米）的封闭区组成。所有系统都使用1厘米孔径的不锈钢网格建造，以避免设置造成的环境变化影响。

结果

通过对64个样本进行测序，共获得了4,111,956条有效读数（平均每个样本64,249 ± 3020条），使用DADA2分析方法提取出了80,044个ASVs。

不同海参密度对沉积物中原核生物多样性的影响

在先前的研究中，我们的研究团队多次探讨了热带海参的摄食干扰对珊瑚礁区域沉积物微生物群落的潜在影响（Gao等人，2022年；Wang等人，2023年）。然而，由于直接野外采样的局限性，存在许多不确定性。本研究采用原位笼子实验来尽可能真实地模拟热带海参对沉积物微生物群落的影响。

结论

总体而言，我们发现高密度的H. atra会显著影响珊瑚礁沉积物中的微生物群落。与低密度和中密度相比，高密度的H. atra对原核生物群落的结构影响更为明显。Tax4Fun的功能预测表明，高密度的H. atra与沉积物微生物群落的潜在功能谱的变化有关。

CRediT作者贡献声明

Aimin Wang：监督。Haiqing Wang：正式分析。Xiong Zhang：验证。Fei Gao：撰写 – 审稿与编辑，项目管理，资金获取，数据管理，概念构思。Qiang Xu：撰写 – 审稿与编辑，监督，资源管理，方法学。Yanan Wang：正式分析。Chenghao Jia：撰写 – 初稿，可视化，调查，正式分析。Xinxin Huang：验证，正式分析。Chunyang Sun：撰写 – 审稿与编辑，调查

Glynn和Enochs，2010年；Ma等人，2022年；Vanwonterghem和Webster，2020年；Wang等人，2023年；Wolkenhauer，2008年。

作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文报告的工作。

数据可用性

本研究生成的数据集已上传至NCBI（登录号PRJNA1163861）。

资金来源

本研究得到了国家自然科学基金[资助编号42166005]、海南大学合作创新中心的研究项目[资助编号XTCX2022HYB07]以及中国国家重点研发计划[资助编号2022YFD2401303]的支持。

利益冲突声明

作者声明他们没有已知的财务利益或个人关系可能影响本文报告的工作。

Chenghao Jia|Yanan Wang|Chunyang Sun|Xinxin Huang|Xiong Zhang|Haiqing Wang|Qiang Xu|Fei Gao|Aimin Wang