种子丰度调控同域栎属树种种实捕食与扩散的性状介导效应——以秦岭山地为例

《Ecology and Evolution》：Trait-Mediated Seed Predation and Dispersal Are Regulated by Seed Abundance for Sympatric Tree Species in the Qinling Mountains, China

　　

： 种子性状与种子丰度均影响啮齿动物介导的种实捕食与扩散。然而，以往诸多研究多将这两类因素独立考察，鲜有探讨种子性状对啮齿动物介导的种实捕食与扩散的影响是否随背景种子丰度及季节变化而改变。本研究以三种同域分布、种子性状存在显著差异的壳斗科（Fagaceae）树种——栓皮栎（Quercus variabilis）、槲栎（Quercus aliena）与短柄枹栎（Quercus glandulifera）为对象，旨在揭示种子性状、种子丰度及季节性如何共同塑造秦岭山地的啮齿动物介导的种实扩散与捕食格局。基于2016–2021年秋季及2022–2024年春季的数据分析，研究人员发现啮齿动物对性状各异的同域种实表现出明显的取食偏好。无论种子丰度高低或季节如何变化，栓皮栎种子均比槲栎和短柄枹栎种子被收获更快、贮藏（caching）更频繁；而短柄枹栎种子收获最慢、被取食最多，尤以原位取食（in situ consumption）为主，且极少被贮藏。上述格局提示，啮齿动物基于种子性状的取食选择可能在塑造大年结实（masting）效应对啮齿动物介导的种实捕食与扩散的影响中发挥重要作用。研究还发现，种子丰度亦影响种子命运：种子丰度较低时收获速率加快，而种子丰度较高时取食比例增大、贮藏比例降低。这一结果同时支持捕食者饱食假说（predator satiation hypothesis）与捕食者扩散假说（predator dispersal hypothesis），表明两种机制可同时运作。季节变化同样影响种子命运：秋季贮藏显著更频繁，而春季以取食为主，贮藏极少。研究结果为理解种子性状、种子丰度与季节性如何共同塑造啮齿动物介导的种实捕食与扩散提供了更广阔的视角，同时为促进秦岭山地壳斗科阔叶林自然更新、保护栎类种质资源及指导人工抚育与造林实践提供了科学依据。

论文解读

一、研究背景与科学问题

种子与啮齿动物之间的互作是重要的生态互惠关系。啮齿动物既将种子作为即时或延后消费的食物来源，又通过贮藏行为无意中为植物提供扩散服务。然而，植物必须在种子的吸引力和被过度捕食的风险之间寻求平衡。啮齿动物介导的动物传播种子扩散服务是一种共享且可能有限的资源，同域植物种间因此可能产生开发性竞争。尽管如此，共存植物种如何获取这一服务份额以优化其种子扩散，仍是群落生态学中尚未解决的重要问题。

种子性状和种子丰度均影响啮齿动物介导的种实捕食与扩散。以往研究多将这两类因素独立考察，鲜有探讨种子性状的影响是否随背景种子丰度及季节变化而改变。种子大年结实（masting）率在年间波动，常与气候条件相关，且不同物种间甚至近缘种间也存在差异。解释大年结实现象最广泛接受的假说包括捕食者饱食假说（predator satiation hypothesis）和捕食者扩散假说（predator dispersal hypothesis）。前者认为高种子丰度可降低单个种子被捕食的比例，后者则认为高种子丰度促进啮齿动物贮藏行为从而增加扩散。两种假说均提出种子扩散受年际种子产量与啮齿动物丰度的共同调节。此外，季节食物可利用性可能与结实大年相互作用：秋季丰富的食物资源类似于大年结实条件，而春季种子稀缺则类似于非大年条件。

种子扩散有效性（seed dispersal effectiveness, SDE）可综合反映每种植物获得动物介导扩散的数量与质量，为评估动物传播种子扩散提供框架。然而，竞争散布贮藏啮齿动物扩散服务的同域植物种间SDE的分化尚未完全阐明。

本研究以秦岭山地三种同域近缘壳斗科树种——栓皮栎（Quercus variabilis）、槲栎（Quercus aliena）和短柄枹栎（Quercus glandulifera）为对象，追踪2016–2021年秋季和2022–2024年春季的年际种子产量及种子扩散与捕食命运，旨在回答以下问题：（1）啮齿动物遇到性状差异显著的同域栎属种子时是否表现出明显偏好？（2）若存在偏好，哪种树种在种子扩散中具有更强的竞争优势？（3）种子丰度的季节和年际变化是否影响啮齿动物的种子选择策略？

二、主要技术方法

研究在陕西秦岭佛坪国家级自然保护区（33°33′N–33°46′N，107°41′E–107°55′E）开展，样地面积3 km2，平均海拔1200 m。该区域以栓皮栎、槲栎和短柄枹栎为优势种的落叶阔叶林为主。

种子产量估算方面，2016–2021年间，每种栎树随机选取8株成熟且大小相近的个体，每株树下按东、南、西、北四个方位设置4个1 m2的种子雨收集器，距地面1.5 m，于每年8月20日至11月24日每周收集一次。种子按完整、虫蛀、败育和空壳斗四类分拣，年际种子产量（ASC）以完整与虫蛀种子之和计（N/m2）。同时测定了三种栎属种子的形态与化学防御性状。

啮齿动物丰度调查采用活捕笼（27.0 cm × 14.0 cm × 14.0 cm），于2016–2021年（2018年除外）每年秋季（9月和10月）进行。共设10个样地，每个样地随机选3条样线，每条样线20个笼，笼间距10 m，样线间距至少15 m。记录捕获个体的物种、性别和体重，以红漆标记防止重复计数，据此计算年际啮齿动物可利用性（annual rodent availability, ARA），并结合年际种子产量计算人均种子可利用性（per capita seed availability, PCSA）。

种子扩散实验采用标准种子标记技术：在每粒种子果皮边缘钻0.7 mm小孔，以细钢丝连接编码塑料标签。2016–2021年秋季和2022–2024年春季，设置10个种子释放站，站间距20 m，每站每种栎树20粒种子。释放后第1、3、5、10、17、27、50和162天调查种子命运，记录原位完整（IIS）、原位取食（EIS）、移走后取食（EAR）和散贮或集中贮藏（SLC）四类，并测量被移走种子的最终位置与释放站的距离。种子扩散有效性（SDE）以经啮齿动物介导扩散后存活至翌年春季的种子百分比计算。

数据分析采用二项广义线性混合模型（GLMM）检验种子命运，Spearman相关分析种子可利用性与种子命运的关系，一般线性模型（GLM）检验扩散距离差异，单因素方差分析（ANOVA）检验SDE差异。

三、研究结果

3.1 啮齿动物与种子丰度

2016–2021年（2018年除外）共捕获11种252只啮齿动物，其中社鼠（Niviventer niviventer）占50%，中华姬鼠（Apodemus draco）占29.76%，二者合计约占群落80%。年际啮齿动物可利用性（ARA）在2016年最高（81.05），2020年最低（35.51）。

栓皮栎和短柄枹栎的年际种子产量（ASC）在6年间均差异显著，栓皮栎于2017年达峰值（21.66 ± 3.35），2020年和2021年最低；短柄枹栎于2017年和2018年最高，2020年最低。槲栎ASC在6年间无显著差异。三种栎树人均种子可利用性（PCSA）之和以2017年最高（1.70），2021年最低（0.80）。总体上，三种同域栎属树种在年际间呈现基本同步的大年结实或非大年结实格局。

3.2 种子性状对种子扩散与捕食的影响

秋季，三种栎属种子的原位完整比例（IIS）在2016、2017、2020和2021年差异极显著，2018年差异显著，2019年无显著差异。原位取食比例（EIS）在2016、2018和2021年差异极显著。移走后取食比例（EAR）在2016、2018、2019、2020和2021年差异极显著。贮藏比例（SLC）在2016、2020和2021年差异极显著。取食距离仅在2018年秋季种间差异显著，贮藏距离在6年间均无显著种间差异。种子扩散有效性（SDE）在2016、2018、2019和2020年种间差异极显著，栓皮栎各年均最高，槲栎次之，短柄枹栎最低。

春季，IIS在2022–2024年3年间均差异极显著。EIS仅在2024年差异显著，EAR仅在2022年差异极显著，SLC仅在2024年差异显著，2023年三种栎树均无种子被贮藏。取食距离和贮藏距离在春季各年均无显著种间差异。由于春季贮藏率极低，三种栎树间SDE无总体差异。

3.3 年际与季节间种子扩散与捕食的变化

秋季，栓皮栎的IIS、EIS、SLC和EAR在6年间均差异显著；槲栎的IIS、EIS和SLC差异显著，EAR无显著差异；短柄枹栎的IIS、EAR、SLC和EIS均差异显著。三种栎树的取食和贮藏距离在6年间均无显著差异。栓皮栎和槲栎的SDE在年际间差异显著，短柄枹栎无显著差异。Spearman相关分析表明，仅栓皮栎和短柄枹栎的IIS与PCSA之和呈显著正相关。

春季，栓皮栎的IIS和EIS在3年间差异显著，EAR和SLC无显著差异；槲栎的IIS、SLC和EAR差异显著，EIS无显著差异；短柄枹栎的IIS和SLC差异显著，EIS和EAR无显著差异。仅槲栎种子在2024年春季的贮藏距离差异显著。由于春季贮藏率低，三种栎树SDE在3年间无总体差异。

四、讨论与结论

种子性状（包括种子质量、大小、壳厚度、营养含量和单宁含量）可影响啮齿动物介导的种实捕食与扩散速率。本研究中，啮齿动物对大而营养丰富、单宁含量低的栓皮栎种子表现出明显偏好，收获更快、贮藏更频繁、捕食率最低；而对小而营养较低、单宁含量高的短柄枹栎种子收获最慢、取食最多且以原位取食为主、贮藏最少。栓皮栎种子壳厚而硬，短柄枹栎种子壳薄易开，这一差异可能解释了啮齿动物为何更多移走和贮藏栓皮栎种子而更多原位取食短柄枹栎种子，提示啮齿动物处理种子时的被捕食风险也影响其移走和贮藏决策。虽然三种种子扩散距离无显著差异，但栓皮栎种子被移走更远，符合最优贮藏空间模型（optimal caching space model）的预测。

三种同域栎属树种呈现大致同步的大年结实与非大年结实格局。种子收获速率在种子丰度高的年份显著降低，支持捕食者饱食假说；而取食比例在高丰度年份较高、贮藏比例较低，支持捕食者扩散假说。两种机制可同时运作。春季种子收获速率显著低于秋季，2023年释放50天后仍有大量种子原位留存，可能因冬季食物受限导致啮齿动物繁殖减少、春季丰度较低。春季种子稀缺时，啮齿动物以原位取食为主，贮藏极少，2022年和2023年春季槲栎和短柄枹栎均无种子被贮藏，表明季节变化可影响啮齿动物的种子捕食与扩散策略。

研究结论表明，种子性状、种子丰度和季节性共同塑造同域树种间啮齿动物介导的种实捕食与扩散。啮齿动物对性状各异的共存种子表现出明显偏好，栓皮栎在种子扩散中较槲栎和短柄枹栎具有竞争优势，提示种子性状介导的啮齿动物选择可能在调节大年结实对种实捕食与扩散的影响中发挥重要作用。不同种子丰度下种实捕食与扩散的变化同时支持捕食者饱食假说和捕食者扩散假说，表明两种机制可同时运作。季节变化亦影响啮齿动物策略：秋季贮藏更频繁，春季取食增加而贮藏减少。未来研究应进一步探讨种子性状与种子丰度如何调节同域树种间的间接种子—种子互作，进而影响其共存。