渤海湾大神堂潮下带牡蛎礁修复的分阶段生态响应与修复成效评估

《Frontiers in Marine Science》：Phased ecological responses and effectiveness assessment of subtidal oyster reef restoration: a case study from Dashentang, Bohai Bay

　　

潮下带牡蛎礁修复在实施和监测方面比潮间带修复更具挑战性，且对相对较大规模生态修复项目的评估仍有限。该研究利用2022年至2026年五次野外调查收集的监测数据评估大神堂修复项目，并评估牡蛎种群、水生环境和大型底栖动物群落（macrobenthic communities）的分阶段生态变化。修复后牡蛎丰度总体增加。截至2026年3月，自然礁和人工礁平均牡蛎密度分别达到1,830.4和286.0 ind. m^-2。人工礁补充密度增至204.2 ind. m^-2，但种群仍以小、中型个体为主。修复后监测期间平均大型底栖动物密度增至255.6 ind. m^-2，群落组成在不同监测时期存在显著差异。水质变量呈现不同的阶段特异性模式。平均悬浮颗粒物（suspended particulate matter, SPM）浓度由修复前19.3 mg L^-1降至2026年3月的7.28 mg L^-1。溶解氧（dissolved oxygen, DO）恢复到与修复前相当水平。活性磷酸盐（reactive phosphate）在修复后期维持较低水平，而化学需氧量（chemical oxygen demand, COD）、溶解无机氮（dissolved inorganic nitrogen, DIN）和叶绿素-a（chlorophyll-a）在监测时期之间波动。大神堂案例为在渤海湾特定环境条件下实施大规模潮下带牡蛎礁修复提供了认识。未来工作应加强长期连续监测和关键生态过程观测，以进一步检验环境变异与牡蛎礁生态发育之间的关系，评估人工礁长期稳定性和生态系统服务，并逐步建立不同修复阶段的评估阈值以支持适应性管理。

研究背景方面，牡蛎礁（oyster reef）是由活牡蛎、死亡牡蛎壳及礁栖生物构成的关键海岸生境，具有水体过滤、栖息地提供、碳储存、消浪和岸线稳定等生态系统服务。全球约85%的牡蛎礁因过度捕捞、海岸开发、沉积物积累和水质退化而丧失。中国海岸原有牡蛎礁广泛分布，其中天津大神堂是北方代表性潮下带牡蛎礁，面积已由20世纪70年代约35 km²降至近年1.69 km²。潮下带牡蛎礁长期淹没，恢复更受水动力条件、沉积物稳定性、沉积物埋藏、幼虫扩散以及盐度、DO等区域环境适宜性影响，修复成效高度地点依赖且不确定。现有工作多为工程示范和小规模定点试验，对大规模修复后牡蛎种群、水生环境和大型底栖动物群落的连续监测与综合评估仍有限。因此，研究人员在天津大神堂选择潮下带牡蛎礁修复区，利用2022—2026年现场监测数据，评估修复的分阶段生态响应，目标包括比较自然礁与人工礁牡蛎密度、补充密度和种群结构，评估大型底栖动物密度、湿重、多样性与群落组成，分析主要水质变量的阶段变化及其与生物指标的关系，并整合多生态组分以支持修复成效评估和适应性管理。该研究得出修复后出现正向生态响应的结论，并强调需在季节和年际环境变异背景下解释这些响应，未来应将自然礁保护与人工礁部署持续整合，通过长期监测和阶段性评估评价修复成效与生态功能。

关键技术方法概括如下：样本队列来源为天津滨海新区大神堂村南部近岸潮下带，水深2—5 m，底质为粉砂、黏质粉砂和砂质粉砂；监测包括2022年5月修复前、2023年11月施工期、2024年3月和6月修复早期、2026年3月修复后期共五期。修复前设6个自然礁站位，施工后设10个重复站位，其中自然礁和人工礁各5个。修复工程在2022年8月至2023年12月实施，共投放4,500个钢筋混凝土人工礁结构和41,250个框架型牡蛎壳礁结构，形成总体积345,000 m³的牡蛎礁复合体。监测依据相关技术指南，指标包括牡蛎密度、补充、壳高分布、成体比例和空壳率；采用无人船搭载多波束回声测深仪测量牡蛎礁面积；水质测定温度、盐度、pH、DO、SPM、COD、DIN、活性磷酸盐和叶绿素-a；大型底栖动物用0.1 m²采泥器采集并计算密度、湿重和物种丰富度。统计分析采用Kruskal–Wallis检验、Dunn事后检验和Benjamini–Hochberg校正；群落分析采用Bray–Curtis相异矩阵、主坐标分析（PCoA）、置换多元方差分析（PERMANOVA）、多元离散度置换分析（PERMDISP）和相似性百分比分析（SIMPER）；水质与生物指标关系用Spearman秩相关分析。

研究结果如下。3.1 牡蛎种群特征：监测期牡蛎密度、补充密度和种群结构均呈显著时间动态变化。修复前自然礁活牡蛎平均密度仅80.33 ind. m^-2，空壳率高达88.59%，成体占优势，44.7%个体壳高超过60 mm。施工期自然礁平均牡蛎密度增至1782.8 ind. m^-2，平均补充密度达1398.6 ind. m^-2，壳高小于20 mm个体占77.69%；同期人工礁牡蛎密度为65.0 ind. m^-2，补充密度为54.8 ind. m^-2，小于20 mm个体占89.47%，空壳率为零。修复早期自然礁保持高密度，2024年3月和6月分别为1769.6和1698.4 ind. m^-2，6月补充密度平均265.6 ind. m^-2，种群由幼体为主转为成体为主；人工礁密度仍较低，2024年3月和6月分别为58.8和86.6 ind. m^-2，6月补充密度平均6.8 ind. m^-2，以20—40 mm成体为主。修复后期2026年3月，自然礁密度仍高，为1,830.4 ind. m^-2，补充密度平均379.4 ind. m^-2，成体比例79.19%；人工礁密度和补充密度分别增至286.0和204.2 ind. m^-2，20—40 mm个体占65.71%，大于60 mm个体仅占5.71%，种群仍以小、中型个体为主。Dunn事后检验显示，自然礁牡蛎密度在2023年11月、2024年3月和2024年6月显著高于人工礁，但到2026年3月差异不再显著；补充密度在施工期和2024年3月自然礁显著更高，2024年6月和2026年3月差异不显著。多波束调查显示，人工牡蛎礁部署区覆盖面积为64.7 ha，自然礁面积较修复前增加0.7 ha。

3.2 大型底栖动物群落特征：大型底栖动物密度增加滞后于牡蛎密度增加。修复前密度为140.5 ind. m^-2，施工期降至30.4 ind. m^-2，修复早期2024年3月和6月仍低；到2026年3月平均密度增至255.6 ind. m^-2，超过修复前水平。2024年3月至2026年3月，自然礁平均密度由19.0增至106.0 ind. m^-2，人工礁由29.4增至405.2 ind. m^-2。湿生物量和Shannon–Wiener多样性指数呈先降后升格局。PCoA显示不同修复阶段样品部分分离；PERMANOVA表明自然礁修复前与修复后期群落组成显著不同（R²=0.340，P=0.0028），PERMDISP不显著（P=0.886），说明差异主要反映物种组成变化而非组内离散度差异。自然礁三个修复后监测期群落组成显著不同（R²=0.282，P=0.0042），PERMDISP不显著（P=0.0626）；人工礁三个修复后监测期群落组成也显著不同（R²=0.305，P=0.0026），PERMDISP显著（P=0.0002），2024年3月与2026年3月组质心平均距离分别为0.586和0.398，差异显著。群落组成分析显示，修复前软体动物占绝对优势，相对丰度98.1%；修复早期2024年3月软体动物降至26.2%，棘皮动物、节肢动物和环节动物增加；2024年6月环节动物成为优势类群，占49.5%；2026年3月软体动物恢复至66.3%并再次占优，环节动物和节肢动物仍较丰富。主要物种密度方面，自然礁Raeta pulchella平均密度由修复前111.7 ind. m^-2降至2026年3月6.0 ind. m^-2；修复前未记录的Theora lata和Ruditapes philippinarum在2026年3月分别达18.6和26.0 ind. m^-2。人工礁Ruditapes philippinarum由2024年3月4.8增至2026年3月115.2 ind. m^-2，Arcuatula senhousia由0增至76.0 ind. m^-2，Theora lata由0增至31.6 ind. m^-2。SIMPER分析显示，2024年3月至2026年3月群落组成变化的主要贡献类群在两类礁中均为软体动物和环节动物，但节肢动物在人工礁的累计贡献更明显，纽形动物和棘皮动物在自然礁贡献相对较高；前10位贡献种中6种为两类礁共有，Theora lata和Ruditapes philippinarum均居前三。

3.3 水生环境特征：六个主要水生环境变量呈阶段特异性变化。Kruskal–Wallis检验表明监测时期之间SPM、DO、COD、DIN和活性磷酸盐存在显著时间差异。礁区SPM平均浓度由修复前19.3 mg L^-1降至2026年3月7.28 mg L^-1。DO在施工期和修复早期略降，2026年3月恢复至7.87 mg L^-1，与修复前水平相当。COD和DIN在监测时期之间波动。活性磷酸盐在修复后阶段持续较低。叶绿素-a在修复早期升高，随后回到修复前基线水平，整体无显著差异。Spearman相关分析显示，DO与牡蛎壳高、大型底栖动物密度和湿生物量显著正相关（r=0.52、0.72、0.62）；SPM与大型底栖动物密度和生物量显著负相关（r=-0.48、-0.45）；DIN与牡蛎壳高和大型底栖动物密度显著正相关（r=0.54、0.50）；活性磷酸盐与大型底栖动物密度显著负相关（r=-0.56）；COD和叶绿素-a与生物指标相关性较弱。

讨论部分总结如下。4.1 牡蛎种群恢复机制和人工礁生境形成：修复后牡蛎密度显著增加。以往调查显示自然礁活牡蛎密度范围为237—2,680 ind. m^-2，本研究中2026年3月自然礁平均密度1,830.4 ind. m^-2，人工礁286.0 ind. m^-2接近该范围下限。自然礁较高成体种群可能为周围水域提供幼虫来源，但幼虫向人工礁输运和附着还依赖礁间水动力连通和幼虫输运路径，因此人工礁补充不仅取决于周围成体规模，也可能受幼虫输入和输运效率限制。施工末人工礁补充密度54.8 ind. m^-2，2024年6月降至6.8 ind. m^-2。可能机制包括：研究区水浅、底质为细颗粒松散沉积物，近底流下沉积物沉积和再悬浮易发生，沉积物埋藏可减少适宜附着表面，并通过埋藏和干扰滤食增加附着后死亡；礁高度和三维结构可改变近底流场和沉积物输运。新部署人工礁表面的生物膜、表附生物和壳积累需一定时间发育。到2026年3月人工礁补充密度升至204.2 ind. m^-2，但种群仍以小、中型牡蛎为主，可能因基质条件和微生境逐步发育，同时捕食和空间竞争等生物过程也影响附着后存活。4.2 大型底栖动物群落恢复和生境功能：密度、湿生物量和多样性在施工期及修复早期较低，2026年3月明显恢复。2026年3月修复区平均密度255.6 ind. m^-2，相对该区域历史调查较高。既往牡蛎礁修复研究表明，随礁结构和微生境发育，礁相关大型无脊椎动物密度和多样性可增加，但不同类群响应速率不一致。群落组成上，修复前以软体动物为主，Raeta pulchella为主要优势种；2026年3月该种密度显著下降，而Ruditapes philippinarum和Theora lata增加。Raeta pulchella主要利用泥质沉积物有机质，Ruditapes philippinarum主要滤食水体悬浮颗粒，Theora lata可通过沉积食性和生物扰动促进沉积物—水界面物质交换。修复后环节动物、节肢动物和棘皮动物增加，表明分类和营养类群更广。自然礁与人工礁群落变化不同：SIMPER显示软体动物和环节动物均为主要贡献者，但节肢动物在人工礁累计贡献较高，纽形动物和棘皮动物在自然礁贡献较高。人工礁后期还涉及悬食性Arcuatula senhousia、管栖端足类Monocorophium insidiosum和表层沉积食性环节动物Aphelochaeta multifilis。PERMDISP显示人工礁修复后时期多元离散度差异显著，2026年3月较2024年3月组质心距离更低，与主要贡献种在更多人工礁站位记录一致。这些变化可能与牡蛎礁结构发育有关：活牡蛎、空壳和表附生物形成三维结构，提高底层复杂度，提供硬附着基质和间隙空间，为软体动物、甲壳动物、多毛类等提供附着、庇护、摄食和繁殖场所；牡蛎滤食和生物沉积影响水—沉积物有机质移动，为不同食性底栖生物提供食物和能量。4.3 水生环境变化及牡蛎礁生态功能意义：水质变量在修复前后呈不同阶段变化，其中悬浮物浓度显著下降。牡蛎可通过滤食浮游植物、有机碎屑和无机颗粒降低水体颗粒浓度，并通过生物沉积将滤食颗粒以粪便和假粪转移到海床，影响沉积物—水界面物质循环。天然和人工牡蛎礁研究表明，礁修复可降低悬浮颗粒和叶绿素-a，去除率取决于牡蛎数量、礁规模和动力条件。本研究中SPM由19.3 mg L^-1降至7.28 mg L^-1，并与大型底栖动物密度和湿生物量显著负相关；较低SPM可减少细颗粒在壳基质沉积，减少对滤食和呼吸的干扰，表明颗粒浓度可能是影响修复区底栖生境的重要环境因子，这与牡蛎滤食和沉积物稳定预期一致，尽管相关过程未直接量化。DO在施工和修复早期下降，后期恢复至修复前水平，并与牡蛎壳高、大型底栖动物密度和湿生物量正相关。低DO可限制牡蛎摄食、生长和能量获取，并改变大型底栖动物行为和存活；礁结构和高程可增强近底流并减少缺氧暴露。营养盐、COD和叶绿素-a时间格局更复杂。活性磷酸盐和DIN与部分生物指标显著相关，COD和叶绿素-a相关性较弱。近岸营养盐和叶绿素-a受陆源输入、潮交换、水体垂向混合、光照和沉积物再悬浮共同影响；COD更受陆源有机质输入和水动力输运影响。渤海研究显示河流输入、潮流和余流可影响COD通量和空间分布，大神堂历史调查也显示营养盐、COD和叶绿素-a年际变化明显。牡蛎礁可通过滤食、生物沉积、营养盐滞留和沉积物反硝化影响近岸营养循环。4.4 潮下带牡蛎礁修复启示与局限：在渤海湾等遭受广泛人为影响的海湾，自然牡蛎礁保护应纳入潮下带牡蛎礁修复整体设计。鉴于自然礁和人工礁牡蛎种群建立存在差异，修复规划不仅应考虑人工礁部署区域、数量和配置，还应考虑自然礁分布、补充以及礁单元间连通性。从适应性管理看，修复目标应贴近核心生态过程并按修复阶段动态调整：早期关注牡蛎附着和种群建立，中期关注礁结构、沉积环境和生境变化，后期评估种群维持和水体净化等生态系统功能与服务。若发现幼虫补充不足、礁沉积物埋藏或种群建立有限，可通过补充适宜基质、调整礁高度和布局、保护邻近自然礁种群等措施进行靶向干预。研究局限包括：监测期相对短，人工礁形成自维持生物礁所需时间更长，限制长期稳定性评估；未设置修复区外对照，无法严格应用Before–After–Control–Impact（BACI）框架；修复前后自然礁调查站位不完全一致，比较主要反映礁尺度总体变化；历史区域数据因调查时间和时间覆盖差异仅提供长期生态背景，不能作为同期对照；不同阶段调查覆盖不同季节和年份，生物和环境变化可能同时受季节波动和年际变异影响； Spearman相关主要反映统计关联，部分相关可能受多环境变量同期时间变化影响。其次，牡蛎滤食能力、沉积物—水界面营养盐通量和反硝化速率等关键生态过程及生态系统服务未直接量化，水净化和营养去除等生态系统服务评估仍有限；人工礁沉降和沉积物埋藏缺乏定量野外测量。未来可结合浮游牡蛎幼虫同步监测、自然礁和人工礁标准化附着板、附着后存活及礁表面沉积测量，以区分幼虫输入限制和沉积埋藏效应。最后，尚未建立跨阶段生态修复评估的定量阈值，长期监测结合自然礁状态长期数据和人工礁恢复轨迹，可逐步建立种群建立指标、结构稳定性指标、群落状况和生态功能指标的阶段特异性阈值，支持修复成效评估和适应性管理。

研究结论部分翻译：2022年至2026年监测结果表明，大神堂潮下带牡蛎礁修复后，牡蛎种群、大型底栖动物群落和水环境出现明显的阶段特异性变化。截至2026年3月，自然礁牡蛎密度相对修复前大幅增加；人工礁牡蛎密度和补充密度相对修复早期增加，但种群仍以小、中型个体为主。大型底栖动物群落变化相对滞后，修复早期密度较低，但到2026年3月增至255.6 ind. m^-2；不同监测时期大型底栖动物群落组成显著不同，主要表现为优势类群相对丰度和主要物种组成变化。水质变量也呈阶段特异性格局，SPM存在显著时间变化且2026年3月低于修复前，DO在修复后期恢复至接近修复前水平，其他变量不同程度波动。总体而言，结果表明牡蛎礁修复后出现正向生态响应，但这些响应应在季节和年际环境变异背景下解释。未来管理应持续整合自然礁保护与人工礁部署，并通过长期监测和阶段性评估评价修复成效与生态功能。