城市化在小型哺乳动物种群中留下遗传印记但未产生可检测的人口统计学效应

《Ecology and Evolution》：Urbanisation Leaves a Genetic Signature but No Detectable Demographic Effects in a Small Mammal Population

　　

摘要专业翻译 城市化影响生态与进化过程，包括基因流与生存。因此，理解遗传与人口统计学速率如何响应城市化，对于预测和管理人类主导景观中野生动物种群的存续能力至关重要。研究人员检验了欧亚红松鼠（Sciurus vulgaris）的种群遗传多样性、遗传结构及表观存活率（apparent survival）是否沿城市化梯度协同变化。研究人员将一项多年标记-重捕（capture–mark–recapture）研究与基于微卫星（microsatellite）的种群遗传分析相结合，在德国柏林三个代表城市化程度递增的位点开展研究。各站点遗传多样性总体相当，表明城市种群未出现强烈的遗传侵蚀（genetic erosion）。然而，微弱的杂合子缺失（heterozygote deficit）及个体杂合度（individual heterozygosity）的细微差异提示城市化梯度上存在轻度基因流限制。贝叶斯聚类分析（Bayesian clustering analysis）识别出两个遗传聚类（genetic cluster），大致对应研究站点，揭示了尽管研究区域空间尺度较小，仍出现了新兴的精细尺度种群结构。各站点间表观存活率无显著差异。多个预测因子获得相近支持，凸显了该系统中存活率驱动因素存在较大不确定性。通过整合遗传与人口统计学数据，该研究表明精细尺度的遗传结构化可能在表观存活率的可检测效应显现之前便已出现。这些发现强调，遗传与人口统计学对城市化的响应可能发生在不同时间尺度上，并凸显了整合性方法对于理解人类改造环境中种群响应的重要性。

论文解读

一、研究背景与科学问题

城市化深刻改变生态与进化过程，包括种群间基因流和个体存活率，进而影响人类主导景观中野生动物的长期存续。城市栖息地的特征，如生境破碎化、人为干扰、捕食者群落改变，以及人为食物源和新型庇护所的提供，对种群动态既可产生限制作用也可产生促进作用，其结局高度依赖物种和具体环境背景。跨物种的研究显示，城市化对遗传的影响高度变异：部分研究记录到沿城乡梯度的基因流受限和遗传多样性下降，另一些研究则发现分化微弱甚至杂合度升高，表明存在强烈的背景依赖性。城市特征，如道路屏障、建成区结构和小型生境斑块的隔离，或城市绿地提供的连通性，共同塑造这些格局。与此同时，同样的城市特征也影响存活率等人口统计学过程，而人口统计学过程又与遗传漂变和近交等遗传过程相互作用，尤其在小型或隔离种群中，可能对个体存活产生潜在后果。尽管欧亚红松鼠（Sciurus vulgaris）因其广泛分布于城乡梯度且具有行为与生态灵活性，非常适合研究城市化的遗传与人口统计学后果，但迄今对其种群遗传结构与存活率沿城乡梯度的整合评估仍然稀缺。现有城市研究提示异质且背景依赖的遗传响应，从多样性下降和遗传聚类到改变但持续存在的连通性不一而足。因此，开展此项研究旨在填补这一空白，检验城市化是否限制松鼠的基因流并导致遗传破碎化，以及遗传差异是否转化为可检测的存活率差异。

二、研究设计与核心结论

研究人员在德国柏林选取三个代表城市化程度递增的绿地生境——林地、墓地和城市公园，从2021年秋季至2025年春季开展了为期八期的双年度（春季和秋季）标记-重捕研究，并结合微卫星（microsatellite）为基础的种群遗传分析。研究旨在回答三个问题：其一，有效等位基因数和杂合度等种群遗传指标是否因站点而异，研究人员假设城市种群因强运动屏障而呈现遗传多样性下降和近交升高；其二，站点间是否存在种群遗传结构化，研究人员预期三个遗传聚类反映站点间受限的基因流；其三，独立个体的半年表观存活率是否随站点变化，以及遗传差异能否解释这些格局。研究提出了关于存活率沿城乡梯度的三种替代预测：若人为致死因素（如生境破碎化或交通）占主导则城市站点存活率更低；若人为正面效应（如补充食物和人为照护）超过致死风险则城市站点存活率更高；若正负效应相互抵消则各站点存活率相似。研究还假设遗传差异会体现为功能差异，预测个体杂合度与存活率正相关，高近交个体存活率降低，并预期雄性因更具冒险性的生活方式而存活率低于雌性。研究结果显示，各站点遗传多样性总体相当，未发现城市种群遗传侵蚀的强证据；但存在微弱的杂合子缺失、个体杂合度的细微差异以及两个遗传聚类，表明沿城市化梯度存在轻度基因流限制和新兴的精细尺度种群结构。表观存活率在各站点间无显著差异，多个预测因子获得相近支持，模型不确定性较大。该研究的重要意义在于揭示精细尺度的遗传结构化可能在表观存活率的可检测效应显现之前便已出现，强调遗传与人口统计学对城市化的响应可能发生在不同时间尺度上，凸显了整合方法对于理解人类改造环境中种群响应的价值。

三、主要关键技术方法

研究人员采用了以下关键技术方法。研究样本来自德国柏林三个城市绿地站点（林地、墓地、城市公园）捕获的欧亚红松鼠，共获得540次捕获事件，对应141个个体，其中135个个体获得独特基因型。遗传多样性分析基于16个微卫星（microsatellite）位点，使用R软件及相关包（adegenet、hierfstat、inbreedR、pegas、poppr）计算等位基因数（N_A）、等位基因丰富度（A_R）、有效等位基因数（A_E）、观测杂合度（H_O）、期望杂合度（H_E）、标准化多位点杂合度（sMLH）、个体近交系数（F）和亚群内近交系数（F_IS）等指标。种群遗传结构采用STRUCTURE v.2.3.4贝叶斯聚类分析，通过Evanno方法确定最可能的聚类数K，并使用pophelper包处理结果；为区分种群结构与家族结构，使用Queller和Goodnight亲缘系数估计个体间亲缘关系，移除高度相关个体后重新分析。存活率分析采用Cormack-Jolly-Seber（CJS）模型，通过R包RMark实现，估计半年表观存活率（Φ）和检测概率（p），以站点、性别、季节、捕获努力、sMLH、F和人类活动指数（HAI）为预测因子，使用校正Akaike信息准则（AICc）进行模型选择。

四、研究结果

遗传分析

遗传多样性方面，三个站点松鼠种群表现出相似的遗传多样性，等位基因数、平均等位基因数、有效等位基因数和等位基因丰富度数值相当。虽然部分多样性指标在林地种群中数值较高、墓地种群中较低，但站点间差异总体较小。每个种群均含有若干私有等位基因（private allele）：林地15个、墓地6个、城市公园11个。观测杂合度和期望杂合度在各站点总体相似，但墓地种群表现出轻微的杂合子缺失（配对t检验，t = ?2.20, df = 15, p = 0.044）。F_IS提示各站点存在低至中度的杂合子缺失，可能反映轻度近交、基因流中断和城市站点开始出现分离。标准化多位点杂合度（sMLH）在种群间存在显著差异（Kruskal–Wallis检验：χ2 = 6.55, df = 2, p = 0.038），事后Dunn检验显示城市公园种群的sMLH显著低于林地种群（校正p = 0.028）。总体而言，城市化并未大幅降低松鼠的遗传多样性，但杂合子缺失和私有等位基因的细微格局提示局部结构化正在形成。

种群遗传结构方面，STRUCTURE分析识别出两个中等强度的遗传聚类（平均LnP(K) = ?5208.87, ΔK = 23.94）。这两个聚类仅部分对应研究站点：林地和墓地个体主要属于聚类1，而城市公园大部分个体归入聚类2，尽管墓地与城市公园相距不足4公里。林地和墓地个体归入同一聚类出乎意料，因为两站点相距20公里；仅基于地理距离，预期林地形成独立聚类，而两个城市站点或聚在一起或各自成簇，但观察到的格局并非如此。成对F_ST估计显示相似格局，未表明站点间存在更强的遗传分化。为排除聚类由潜在家族结构主导，研究人员移除了35个高度相关个体（林地2/20，10%；墓地12/50，24%；城市公园21/65，32%）后重新分析，两个聚类结构仍为等位基因分布的最佳表示，但聚类表征较之前减弱（平均LnP(K) = ?4024.64, ΔK = 18.75），且林地种群具有更大比例的混合个体。

存活率分析

检测概率的最佳支持模型包含性别和季节的加性效应（AICc = 463.35，权重 = 0.31）。14个测试模型中有4个ΔAICc < 2，均包含性别作为预测因子，其中3个额外包含季节。雄性检测概率更高，松鼠在秋季更易被检测和重捕。研究人员比较了20个CJS模型以探究影响松鼠存活率（Φ）的因素，5个模型ΔAICc < 2被认为具有竞争力。总体而言，各预测因子的支持较弱，多个模型获得相近支持，包括零模型。包含近交系数F的模型在结合依赖性别和季节的检测概率时支持度最高（Φ ~ F, p ~ 性别 + 季节；AICc = 463.11，权重 = 0.20），但该模型与恒定存活率的零模型（AICc = 463.35，权重 = 0.18）几乎相同。包含性别、sMLH、研究站点和HAI的模型获得相近支持（ΔAICc < 2），表明没有任何单一协变量明显优于替代解释。参数估计伴随相当大的不确定性，各预测值的置信区间广泛重叠。F不显著（置信区间包含0），但存在近交增加与存活率升高相关的趋势（β = 2.19 ± 1.51）；最低与最高F值之间的存活率差异为0.2。

五、讨论与结论

讨论部分指出，该研究揭示了柏林城市松鼠种群间细微的遗传分化，即使在相对于松鼠扩散距离而言较小的空间尺度上也可检测到。总体遗传多样性在各站点相当，而精细尺度指标指向城市化程度较高区域基因流的细微限制，这些遗传格局伴随存活率的微小差异。遗传多样性方面，未发现城市种群相对林地存在遗传多样性降低的证据，但个体水平出现细微差异：各站点F_IS低至中度，墓地种群存在微弱但显著的杂合子缺失，城市公园sMLH低于林地。这些格局提示与连通性降低相关的早期遗传结构化，如奠基者效应，而无高级近交或遗传侵蚀的证据。尽管存在城乡差异，柏林松鼠种群的遗传多样性相对于其他松鼠种群较高，平均等位基因丰富度和杂合度超过法国、英国和泽西岛若干种群，与德国南部、意大利和芬兰种群相当。跨物种证据表明城市化对遗传多样性的影响不一，取决于物种性状、景观配置和城市化量化方式。种群遗传结构方面，所有STRUCTURE分析一致识别出两个遗传聚类，无论是否包含高度相关个体，因此拒绝了三个独立聚类的假设。聚类格局大致与城市景观配置一致：林地两个聚类近乎均匀分布，而两个城市站点各由一个聚类主导。林地的高混合水平与其更大连通性和周边乡村地区潜在流入一致。先前的连通性建模识别出城市景观中的若干潜在生境廊道，本研究的城市公园被确定为林地与墓地之间网络的重要节点，但遗传结果提示适宜生境廊道的存在并不必然转化为不受限制的基因流。低ΔK值支持两个聚类可能反映研究空间尺度有限，但互补遗传指标（如低至中度F_IS）与弱种群结构化一致。移除近亲个体后聚类结构依然稳健，表明聚类并非由家族结构驱动，这与柏林城市刺猬种群的研究形成对比。存活率方面，未发现站点间表观存活率的清晰差异，模型不确定性较大，可能反映研究期较短和样本量中等导致的统计功效有限。表观存活率估计在各站点大致相似（0.69–0.75），城市公园最低，较其他站点约低6%，提示高人为压力下可能存在人口统计学成本的倾向。与预测相反，sMLH和F均未显示为存活率的清晰预测因子，且效应方向与经典杂合度-适合度预期不一致；F模型提示近交与存活率存在微弱非显著的正相关。遗传结构可通过奠基者效应、遗传漂变、非随机补充或局部种群更替等多种过程产生，而不必然与表观存活率降低相关。研究结论强调，评估同一城市种群内的遗传结构和存活率，得以对比遗传与人口统计学对城市化的响应，揭示精细尺度遗传结构可在表观存活率无即时后果的情况下出现。尽管存在细微遗传分化和城市化程度较高站点连通性降低的迹象，总体遗传多样性仍保持较高水平，且与表观存活率的显著差异无关。这些发现表明，某些城市景观配置可在短期时间尺度上维持遗传和人口统计学稳定的种群；绿地和林木覆盖区域可能促进移动和基因流，缓冲短期存活率，尽管新兴遗传结构化仍在出现。同时，连通性的细微限制提示早期遗传结构化可先于人口统计学效应出现。将遗传数据与存活率等适合度代理指标相结合，为种群存续提供更细致的评估，并提示短期人口统计学稳定并不排除若连通性进一步下降则长期脆弱性增加的可能。