《Ecology》：Unpacking the drivers of gut-passage times of seeds dispersed by frugivorous lemurs
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动物内源传播对植物种群的影响主要由种子在动物消化道中的处理方式决定。因此，理解决定种子在肠道内滞留时长的因素对于预测动物介导的种子传播结果至关重要。本研究旨在全面解析可能影响内源传播种子肠道滞留时间的因素，具体通过：（1）检测不同植物物种及食果动物组合间肠道滞
动物内源传播对植物种群的影响主要由种子在动物消化道中的处理方式决定。因此，理解决定种子在肠道内滞留时长的因素对于预测动物介导的种子传播结果至关重要。本研究旨在全面解析可能影响内源传播种子肠道滞留时间的因素，具体通过：（1）检测不同植物物种及食果动物组合间肠道滞留时间的种间变异程度；（2）探究可能影响这些内源传播种子肠道滞留时间的机制性驱动因子，重点关注种子与果实性状、种子摄入后至传播前的叶片摄食行为以及动物活动模式的影响；（3）探索种内变异程度以确定肠道滞留时间在物种内的波动情况。研究人员利用约3年间对三种食果狐猴与其食物植物（81种）相互作用的直接观察数据，以及它们所传播植物群落的性状特征进行分析。研究发现，狐猴和植物物种的种子肠道滞留时间均存在种间变异。同时，果实蛋白质含量、摄食果实后的叶片消耗量以及高水平的静止状态与种子肠道滞留时间呈正相关。相反，果实的纤维和脂肪含量以及摄食时间比例则产生负向影响，而种子大小和果实糖分未显示显著效应。此外，数据显示同一物种的不同个体植株间存在显著的种内变异；然而，雄性与雌性狐猴之间的肠道滞留时间未发现显著差异。这些结果有力证明了植物和食果动物性状在塑造种子肠道滞留时间方面的重要性，同时也强调了在种子传播研究中考虑种内与种间差异的必要性，以及内源传播对植物种群动态的更广泛意义。
一、研究背景与科学问题
种子传播是植物种群维持与更新的关键生态过程。其中，动物内源传播指种子经动物摄食后随粪便排出，这一过程对许多植物的存活与萌发具有重要促进作用。种子在动物消化道内的滞留时长决定了其传播距离，进而影响植物种群的空间分布、基因流及群落结构。然而，目前学界对影响种子肠道滞留时间的因素仍缺乏系统性认识。以往研究多聚焦于动物体型等单一因素，而对植物功能性状、动物行为及两者交互作用的综合探讨尚显不足。为此，研究人员以马达加斯加热带雨林中三种同域分布的食果狐猴——红腹狐猴、红额狐猴和黑白领狐猴——及其传播的81种植物为研究对象，系统考察了种子肠道滞留时间的种间与种内变异，并深入分析了果实营养含量、种子大小、摄食后叶片消耗及动物活动模式等潜在驱动因子的作用机制。
二、研究方法概述
研究团队于2022年5月至2026年6月期间，在马达加斯加东南部拉努马法纳国家公园的原始森林中，对三种狐猴进行了累计超过1.2万小时的野外行为观测。研究人员采用焦点动物取样法记录摄食事件、排便事件及活动模式，并通过分段回归过滤早期排便事件以减少观测窗口偏差。结合植物功能性状数据库，运用广义线性模型、贝叶斯回归模型及广义线性混合模型，分别分析了种子肠道滞留时间的种间与种内变异，以及果实营养含量、叶片摄食比例、活动模式等因素的影响。
三、研究结果
3.1 肠道滞留时间的种间变异
研究发现，三种狐猴的种子平均肠道滞留时间存在显著差异：红腹狐猴最长，黑白领狐猴最短。在植物层面，不同物种间的肠道滞留时间同样差异显著，共有25个植物物种对表现出统计学上的显著差异。这表明，无论是传播者还是被传播者的物种特性，均在调节种子滞留时间方面发挥着重要作用。
3.2 果实与种子性状的影响
通过贝叶斯回归模型分析，研究人员发现果实可溶性蛋白质含量与种子肠道滞留时间呈显著正相关，而中性洗涤纤维和脂肪含量则呈显著负相关。种子最大尺寸和糖分含量未显示出显著关联。值得注意的是，不同狐猴物种对各营养组分的响应存在差异：例如，纤维仅在红腹狐猴中表现出显著负效应，而糖分也仅对该物种产生显著负效应。
3.3 摄食后叶片消耗的作用
广义线性模型结果显示，在摄食果实至种子排出期间，叶片摄食比例越高，种子肠道滞留时间越长。这一正向关系在三种狐猴中均保持统计显著性，表明叶片中难以消化的纤维素等成分可能延缓了消化进程。
3.4 活动模式的影响
研究表明，在种子摄入到排出的时间段内，较高的静止休息比例与更长的肠道滞留时间显著相关，而摄食时间比例则与滞留时间呈负相关。这提示低代谢活动状态下消化速率减慢，从而延长了种子在消化道内的停留时间。
3.5 肠道滞留时间的种内变异
广义线性混合模型分析表明，肠道滞留时间的总变异中高达95.14%来源于个体植物水平，即种内变异，而仅有4.86%归因于物种间差异。多数植物物种的种内变异系数超过33%，但两种藤本植物未表现出个体间差异。在狐猴层面，雄性红额狐猴和黑白领狐猴的平均滞留时间略高于雌性，但性别差异在所有三个物种中均未达到统计显著水平。
四、讨论与结论
研究结果表明，种子肠道滞留时间是一个高度依赖情境的变量，受植物与食果动物双方功能性状的共同调控。果实高蛋白含量可能因蛋白质分子复杂而需更长消化时间；高纤维和高脂肪则通过刺激胃肠蠕动或代谢需求加速种子排出。摄食后叶片消耗延长滞留时间，可能与纤维素难消化及次级代谢产物有关。动物静止期长导致代谢率下降，从而延长种子滞留。种内变异的突出地位提示，仅依赖平均值估算传播距离可能掩盖重要的个体差异，进而影响对植物种群动态的准确预测。
研究结论指出，内源传播种子的肠道滞留时间具有高度的情境依赖性，在不同个体和物种间呈现显著变异，受到相互作用植物与食果动物物种性状的强烈影响。快速排便可能减少种子在消化道酸性环境中的损伤风险，但也可能导致传播距离缩短，因为肠道滞留时间与传播距离在本系统中呈正相关。进一步研究食果狐猴的胃肠道系统将有助于揭示观察到的模式背后的内在机制。总体而言，这些结果提供了证据表明，植物功能性状以及食果动物的饮食和活动能够显著影响种子的肠道滞留时间，进而影响食果动物的种子传播有效性，特别是在种子萌发和传播距离方面。
