植物间挥发性信号在两种生活史策略迥异的拟南芥自然种群中降低植食性损害

《Environmental and Experimental Botany》：Plant–plant signalling reduces herbivore damage in two Arabidopsis thaliana populations with contrasting life histories

　　

摘要专业翻译 植物化学性状在植物与植食性昆虫的相互作用中发挥着核心作用，其中挥发性有机化合物（volatile organic compounds，VOCs）尤为引人关注，因为它们既介导植物体内的防御响应，也介导邻近个体间的信息传递。遭受植食性昆虫取食的植物会释放特征性的VOC混合物，这些混合物可被同种或异种邻近个体感知，从而实现植物间信号传递。作为响应，邻近植物可能启动防御途径的预置或诱导，增强对植食性昆虫的抗性，并可能影响其存活与繁殖成功。因此，VOC释放及其介导的信号传递的变异可能影响生态表现，并促成种群内及种群间的表型分化。 尽管VOC性状具有潜在的适应重要性，但将其与植物适合度联系起来仍具挑战性，因为这需要量化VOC性状变异如何影响存活与繁殖。然而，越来越多的证据表明，VOC性状在种群内和种群间可存在显著变异，这是VOC性状进化的前提条件。例如，某些植物物种表现出不同的化学型，其特征是VOC产生和释放在种群内或种群间存在显著差异，这可能反映了不同的微进化轨迹。研究人员也曾尝试将VOC释放及VOC介导信号传递的变异与环境梯度、局部环境异质性等选择压力联系起来，但不同系统中的结果并不一致。 更好地理解VOC性状变异及其进化意义的一个途径，是在更广泛的遗传和表型背景下考察VOC性状。然而，关于VOC释放和VOC介导信号传递的遗传变异研究结果相互矛盾。尽管VOC性状的遗传分化普遍可被检测到，但这种变异在多大程度上转化为VOC介导的植物间通讯差异，在不同系统中各不相同。这些发现表明，VOC性状可能构成更广泛的整合表型的一部分，与形态性状和生活史性状共同演化。性状间的相关性可能源于共享的遗传结构和选择对表型多个方面的作用。在此框架下，作用于主要适合度相关性状的选择可能间接塑造植食性诱导的VOC释放和VOC介导信号传递的变异。然而，信号传递结果仍然高度依赖于情境，因为线索感知可随环境条件、发育阶段以及多种化学线索的同步检测而变化。 本研究的主要目标是量化种群间在VOC释放和邻近同种个体间VOC介导信号传递效应方面的变异。为实现这一目标，同时考虑共享母系来源的影响，研究人员聚焦于两个野生、特征明确的伊比利亚拟南芥（Arabidopsis thaliana）自然种群，它们分别适应于截然不同的环境：一个来自低海拔温暖地点，另一个来自高海拔寒冷地点。这两个种群在生活史物候上差异显著：低海拔种群的个体主要表现春季循环策略，具有高种子休眠和早花特征（即快速循环型），而高海拔种群的个体主要表现兼性冬季循环，种子休眠变异较大且开花延迟（即慢速循环型）。这种截然不同的物候策略构成了拟南芥在区域和全球尺度上季节性适应的基础。由于适应作用于整合表型而非孤立性状，生活史策略的强烈分化可能也与包括植食性诱导的VOC释放和VOC介导信号传递在内的其他复杂性状的分化相关联。在此框架下，VOC性状的遗传变异可能与主要适合度相关性状共变，作为适应于对比环境条件的种群中塑造表型的性状相关性的结果。 为考察种群间VOC释放和VOC介导信号传递的变异，以及VOC释放与生活史性状之间的关联，研究人员开展了一项温室实验，将来自两个局部适应拟南芥种群的个体暴露于广食性昆虫甜菜夜蛾（Spodoptera exigua Hübner，鳞翅目：夜蛾科）幼虫的叶片植食性取食。研究人员利用每个种群多个母系来量化植食性诱导的VOC释放和邻近同种个体间的VOC介导信号传递，从而在考虑种内遗传变异的同时评估种群水平的分化。此外，研究人员还表征了所释放VOCs的化学成分，以考察种群间和植食性处理间VOC谱的变异模式。最后，研究人员检验了VOC性状是否与局部适应相关的主要适合度性状（即萌发率，与种子休眠呈负相关；以及开花时间）共变。具体而言，研究人员预测VOC性状将作为适应于对比环境所塑造的更广泛整合表型的组成部分，与这些生活史性状共变。对于VOC介导的信号传递，研究人员未提出方向性预测，因为先前研究报告了植物间通讯遗传变异的不一致模式；因此，研究人员将种群间信号响应差异视为一个开放性问题。综合来看，这种方法使研究人员能够评估局部适应、生活史分化和遗传变异如何与拟南芥中植食性诱导的VOC释放和VOC介导的植物间信号传递相关联，并阐明VOC性状进化如何与植物生活史进化相互交织。

论文解读

一、研究背景与科学问题

挥发性有机化合物（volatile organic compounds，VOCs）在植物与植食性昆虫的相互作用中扮演着核心角色。植物遭受植食性昆虫取食后，会释放特征性的VOC混合物，这些混合物可被邻近的同种或异种个体感知，从而触发接收植物的防御预置或诱导，增强其抗虫性。这种植物间信号传递（plant–plant signalling）可能对植物的存活和繁殖成功产生重要影响。然而，VOC性状在种群内和种群间的变异模式及其进化意义仍不清楚。尽管已有研究表明VOC释放存在遗传分化，但这种分化是否转化为VOC介导的植物间通讯差异，在不同系统中结果并不一致。更重要的是，由于适应作用于整合表型而非孤立性状，生活史策略的强烈分化可能与其他复杂性状（包括VOC释放和信号传递）的分化相关联，但这一假设缺乏直接的实证检验。

本研究旨在解决以下关键问题：一是量化两个生活史策略迥异的局部适应拟南芥（Arabidopsis thaliana）自然种群在VOC释放和VOC介导信号传递效应方面的变异；二是检验VOC性状是否与局部适应相关的主要适合度性状（即种子萌发率和开花时间）共变，从而揭示VOC性状进化与生活史进化的潜在关联。

二、研究设计与主要技术方法

研究人员选取了来自伊比利亚半岛的两个野生拟南芥自然种群：Bonanza（Bon，低海拔、温暖干燥的沿海松林）和Canencia（Cai，高海拔、寒冷湿润的山地松林）。这两个种群在生活史策略上差异显著——Bon种群为快速循环型（早花、高种子休眠），Cai种群为慢速循环型（晚花、种子休眠变异较大）。研究人员从每个种群选取多个母系（Bon 11个，Cai 15个），在温室条件下将植株配对为发射者（emitter）和接收者（receiver），对发射者施加甜菜夜蛾（Spodoptera exigua）幼虫取食处理或对照处理，随后收集发射者的VOCs，并将发射者与接收者共处约15小时后，对接收者进行幼虫取食挑战，量化叶片损害程度。VOC采集采用Nalophan袋包裹结合活性炭吸附管捕集，经气相色谱-质谱联用（GC-MS）分析鉴定化合物。同时，研究人员利用ADMIXTURE分析遗传结构，并测定了各母系的种子重量、萌发率和开花时间等生活史性状。统计分析采用Tweedie广义线性混合模型、PERMANOVA、PERMDISP、MATS等多种方法。

三、研究结果

3.1 种群间的组成性抗性和VOC释放差异

在植食性诱导处理下，Bon种群发射者植株的叶片损害显著高于Cai种群，表明低海拔种群对甜菜夜蛾的组成性抗性较低。然而，VOC释放谱在种群间无显著差异（PERMANOVA：pseudo-F_1,23 = 0.43，R² = 0.019，p = 0.776），多变量离散度也无显著差异，主坐标分析显示两个种群高度重叠。这表明种群间生活史策略的分化并未伴随整体VOC释放谱的显著分化。

3.2 植食性对VOC释放的影响

联合PERMANOVA检测到处理相关的VOC释放谱差异（pseudo-F_2,103 = 2.04，R² = 0.023，p = 0.021），但种群×处理交互作用不显著。Bon种群中处理相关的多变量离散度显著（Holm校正p = 0.019），而Cai种群不显著。类别水平分析发现，Bon种群在植食性处理后长链醛类和烷烃类化合物每化合物释放量显著增加（z = -2.81，p = 0.005），而Cai种群无显著变化。总VOC释放在两个种群中均未受植食性处理的显著影响。

3.3 VOC释放与生活史性状的相关性

在Bon种群对照处理中，开花时间与12种VOC的释放量及总VOC释放量呈显著正相关（r = 0.60–0.83），其中9种VOC和总VOC释放量的关联在多重检验校正后仍显著。在Cai种群中，种子萌发率与多种VOC释放量在两种处理下均呈负相关（r = ?0.66至?0.51），但校正后均不显著。这些结果表明，VOC释放可能与不同种群的生活史策略以不同的方式整合。

3.4 信号传递对接收者植株的影响

暴露于植食性诱导发射者的接收者植株，其叶片损害显著降低（F_1,127.3 = 18.36，p < 0.001），且该效应在种群间无显著差异。Bon种群中，接收者损害从对照发射者暴露后的29.05%降至诱导发射者暴露后的17.87%（降低38.5%）；Cai种群中，从19.94%降至12.86%（降低35.5%）。这表明VOC介导的信号传递在两个种群中均有效发挥作用。

四、讨论与结论

研究人员指出，尽管两个种群在生活史策略、遗传结构和组成性抗性方面存在显著差异，但VOC介导的植物间信号传递在两个种群中均能有效降低接收者的植食性损害，说明这种分化并不妨碍有效的植物间通讯。VOC释放谱在种群间的重叠表明，种群分化可能更多体现在基线抗性、挥发性产生和对邻近植株的响应等不同方面。研究人员还讨论了植食性可能改变VOC释放与生活史性状之间关联的方式：Bon种群中开花时间与组成性VOC释放的正相关在植食性诱导后消失，而Cai种群中萌发率与VOC释放的负相关在两种处理下均存在，这可能反映了不同生活史策略下生长与防御的资源分配平衡差异。

研究结论：本研究证明植食性诱导的植物间信号传递在Bon和Cai两个种群中均显著增强了接收者的抗性，分别将后续植食性损害降低了38.5%和35.5%。这些防御收益发生在种群间生活史策略、遗传结构和基线植食性易感性存在显著差异的背景下，表明这种分化并不排除邻近同种个体间的有效信号传递。在Bon种群中，组成性VOC释放与开花时间呈正相关，而植食性诱导后未检测到这种关联。这一模式表明，挥发性物质的产生可能与生活史性状以随植食性和种群背景而变化的方式整合。