威胁水平与声音产生模式调节蛇类的声学警告与防御性咬击行为

《Functional Ecology》：Threat level and sound production mode modulate acoustic warnings and defensive biting in snakes

　　

摘要 准确评估捕食风险至关重要，因为这能使猎物将其防御行为与威胁水平相匹配，并避免在代价高昂的应答中做出不必要的投入。根据威胁敏感性假说（threat sensitivity hypothesis），猎物应通过随着危险增加而升级其应答，来优化主动防御成本与死亡风险之间的权衡。然而，从警告信号到身体对抗的转变在很大程度上仍未得到充分研究，尤其是在不同声学信号模式方面。 研究人员研究了来自73种蛇类的220个个体，代表四种声学警告产生模式：两种简单模式（嘶嘶声hissing和尾部振动tail vibration）和两种高度特化模式（响尾 rattling和鳞片摩擦 scale rubbing）。个体被暴露于三个逐步升级的威胁阶段：无定向捕食者样刺激的低威胁阶段、涉及视觉刺激的中等威胁阶段，以及结合视觉和触觉刺激的高威胁阶段。 在考虑系统发育（phylogeny）的情况下，研究结果支持威胁敏感性假说：声学信号投入和咬击均随感知风险增加而增加。随着威胁升级，警告信号变得更长且总体上更强烈，而咬击主要发生在最高威胁水平。 然而，升级模式在不同声音产生模式间存在差异。响尾和鳞片摩擦在信号持续时间上随威胁的增加幅度比嘶嘶声更陡峭，而尾部振动呈现中间模式。声音强度在不同模式间也存在差异：嘶嘶声在整个升级序列中持续增加，响尾总体增加但在中等和高威胁阶段之间趋于平稳，鳞片摩擦在初始升级期间增加后趋于平稳，而尾部振动未显示显著调节。体重也预测了身体防御，体型较大的个体更不可能参与对抗。 研究结果表明，蛇类的防御应答是动态序列，其中声学警告随感知风险升级，而咬击作为最后手段策略。研究进一步表明，声学信号升级的方式受其产生模式的影响，强调了在研究威胁敏感性防御行为时考虑信号产生机制的重要性。

蛇类防御行为中的威胁敏感性升级：基于73个物种的比较研究解读

一、研究背景与科学问题

在捕食者遭遇过程中，猎物物种会做出旨在避免伤害或死亡的 behavioural decisions。猎物并非以简单的二元反应应对捕食者，其反捕食者应答由动态风险评估塑造，这使得猎物能够按比例调整防御行为以适应感知到的威胁水平，从而最小化不必要的时间和能量消耗。在调节反捕食者行为的诸多因素中，捕食者—猎物距离尤为重要，因为它与感知威胁水平直接相关。然而，距离并非威胁感知的唯一决定因素，捕食者物种、接近速度和捕食者体型也会强烈影响反捕食者应答。

猎物对捕食者的应答是多方面的，可在捕食序列的连续阶段运作，通常被归类为初级防御（降低被检测、识别、接近或与捕食者身体接触的可能性）和次级防御（在攻击进行中或与捕食者接触迫近或已发生时起作用）。除初级和次级防御外，一些猎物物种在回避或逃跑策略不再最优时，但在诉诸咬击、蜇刺或攻击等身体对抗之前，会采用警告信号。这些警告信号可独立表达或跨多种感觉通道组合，包括视觉、声学和化学模态。警告信号还可作为猎物对捕食者不可获利性的诚实（警戒性）指示器。

尽管蛇类反捕食者行为已得到相对充分的研究，但令人惊讶的是，很少有研究明确检验警告信号和对抗策略如何响应不断升级的威胁水平而动态升级。鉴于蛇类声学警告模式在解剖学特化和生理成本上存在显著差异，例如响尾似乎成本相对较低，而呼吸性嘶嘶声可能施加显著的能量和水合成本，理解这些模式如何影响威胁敏感性防御行为升级成为一个重要的科学问题。

二、研究设计与主要结论

研究人员对来自73种蛇类的220个个体进行了标准化行为实验，这些蛇类代表四种声学警告产生模式：两种简单模式（嘶嘶声和尾部振动）和两种高度特化模式（响尾和鳞片摩擦）。每个个体依次经历三个逐步升级的威胁阶段：无定向捕食者样刺激的低威胁阶段、视觉刺激的中等威胁阶段，以及结合视觉和触觉刺激的高威胁阶段。研究在考虑系统发育相关性的前提下，检验了声学警告和防御性咬击的概率、投入和强度是否随威胁水平升级而增加。

研究结果支持威胁敏感性假说：声学警告信号和防御性咬击构成分级且灵活的防御序列的一部分。声学警告信号的发生概率从阶段1的46/220增加到阶段2的118/220，再到阶段3的194/220，呈显著渐进式增加。防御性咬击仅发生在阶段2和阶段3，其频率从阶段2的9/220急剧增加到阶段3的116/220。声学信号投入时间也随威胁升级而增加，但升级模式在不同声音产生模式间存在差异：响尾和鳞片摩擦在信号持续时间上的升级斜率显著陡于嘶嘶声，而尾部振动呈现中间模式。声音强度方面，嘶嘶声在整个升级序列中持续增加，响尾总体增加但在中等和高威胁阶段之间趋于平稳，鳞片摩擦仅在初始升级期间增加后趋于平稳，尾部振动未显示显著调节。此外，体重与咬击发生概率和频率呈负相关，体型较大的个体更不可能参与身体对抗。

三、关键技术方法

本研究采用了以下主要关键技术方法：第一，标准化八边形实验竞技场设计，确保跨物种一致的实验条件，包括统一的地面温度（28±2°C）、照明条件和声学记录设置；第二，三阶段逐步升级的威胁刺激程序，包括无刺激、纯视觉刺激（移动阴影模拟接近的空中捕食者）和视觉加触觉刺激（画笔轻触结合视觉刺激）；第三，声学记录与校准技术，使用心形电容麦克风记录防御声音，并通过参考信号和声级计进行绝对声压级（SPL，dB）校准；第四，基于视频回放的防御性咬击行为量化；第五，系统发育广义线性混合模型（PGLMMs），利用共识有鳞类系统发育树构建协方差结构，以考虑物种间因共享祖先导致的非独立性。样本来源涵盖14个欧洲设施的圈养繁殖蛇类，包括蝰科（Viperidae）、眼镜蛇科（Elapidae）、游蛇科（Colubridae）、蟒科（Pythonidae）、蚺科（Boidae）和Psammophiidae等6个科。

四、研究结果

3.1 防御行为的发生

3.1.1 声学警告

通过二项分布PGLMM分析，研究人员发现刺激阶段对声学警告信号产生概率有高度显著影响（χ2=97.61, df=2, p<0.001），事后两两比较显示警告概率在三个阶段间呈渐进式显著增加。声音产生模式、体重和体温均未显著影响声学信号发生概率。

3.1.2 防御性咬击

排除阶段1后，刺激阶段对咬击概率有显著影响（χ2=69.19, df=1, p<0.001），咬击概率从阶段2到阶段3强烈增加。体重与咬击发生呈负相关，较大个体咬击可能性更低。声音产生模式和体温无显著影响。

3.2 防御行为的定量投入

3.2.1 声学警告的时间分配

通过有序beta分布PGLMM分析，研究人员检测到刺激阶段与声音产生模式对声学信号时间分配比例存在显著交互作用（χ2=25.28, df=6, p<0.001）。嘶嘶声、响尾和鳞片摩擦物种在所有阶段间均渐进增加信号时间，其中响尾和鳞片摩擦的升级斜率显著陡于嘶嘶声。尾部振动物种从阶段1到阶段2和阶段3显著增加，但阶段2到阶段3无显著差异。

3.2.2 防御警告的声音强度

通过gamma分布PGLMM分析，研究人员发现刺激阶段与声音产生模式对平均声音强度存在显著交互作用（χ2=19.69, df=6, p=0.003）。嘶嘶声在所有阶段间持续增加强度；响尾从阶段1到阶段2和阶段3增加，但阶段2到阶段3无差异；鳞片摩擦仅从阶段1到阶段2显著增加；尾部振动在所有阶段间均无显著调节。

3.2.3 防御性咬击次数

通过负二项分布PGLMM分析，刺激阶段对咬击次数有强烈显著影响（χ2=158.05, df=1, p<0.001），阶段3的咬击频率显著高于阶段2。体重与咬击频率呈负相关。声音产生模式和体温无显著影响。

五、讨论与结论

讨论部分指出，蛇类反捕食者行为以多样化和情境依赖的 repertoire 为特征，这些行为通常按顺序部署，蛇类随捕食者接近或攻击加剧而逐步升级防御应答。随着感知风险增加，蛇类分配显著更多时间进行声学信号，这种渐进式信号投入增加可能作为蛇类愿意升级至身体对抗的诚实指示器。重要的是，最大行为升级即防御性咬击主要在直接触觉刺激期间触发，这与野外观察一致，表明咬击代表防御序列的最后阶段。

声音产生模式间的差异方面，响尾和鳞片摩擦等高度特化模式能将声音产生与呼吸功能解耦，从而在高捕食风险下最大化防御输出的持续时间和升级。相比之下，嘶嘶声受肺通气驱动并伴随显著能量和水合成本，这些近端生理约束可能阻止嘶嘶声物种维持长时间声学展示。摩擦基声学产生可能受鳞片物理阻力和身体活动性约束，尾部振动强度可能高度依赖基质。

体重方面，较大体型本身可能作为视觉威慑，降低捕食者对猎物的感知脆弱性，从而减少升级至身体对抗的需求。较大蛇类可能拥有更广泛的身体防御选择，如强力身体运动或挣脱逃跑，从而减少对咬击的依赖。

结论部分强调，研究结果跨73种蛇类突显了防御展示的普遍升级模式。在考虑系统发育相关性后，声音发射概率和咬击概率均随威胁水平增加，这些防御的总体定量投入与感知风险正相关。研究展示了声音产生模式间不同的升级模式，并提出高度特化模式如响尾和鳞片摩擦将声音产生与呼吸解耦，从而促进更大的时间升级。这些发现与威胁敏感性假说框架一致，为防御行为情境依赖性提供了新颖的机制性理解。研究还指出，蛇类反捕食者展示本质上是多模态的，未来研究需调查这些主动防御与更广泛多模态行为（如视觉信号和恐惧驱动回避）之间的相互作用，以揭示蛇类复杂的防御 repertoire。