被子植物花发育、成花转变与性别分化的分子及环境调控机制研究进展

《Discover Plants》：Molecular and environmental regulation of floral development, flowering, and sex differentiation in angiosperms

　　

摘要专业翻译 花器官发育与性别分化是控制被子植物繁殖和产量的关键过程。ABCDE模型通过MADS-box转录因子的组合作用阐释了花器官特征的决定机制；然而，SPL、WOX、NAC、TGA和AGL6等额外调控因子进一步精细化了器官特化和分生组织活性。成花受环境信号（包括光周期、温度和春化作用）以及涉及激素、糖类和年龄相关microRNA的内源通路共同调控。CO–FT、FLC和miR156–miR172等核心调控模块整合这些信号以控制成花转变。激素串扰与代谢信号（尤其是碳–氮平衡）进一步调节基因表达和发育结果。性别分化为花发育增添了另一层复杂性。尽管雌雄同花在被子植物中占主导地位，但雌雄同株和雌雄异株物种通过多样的遗传、发育、激素和环境机制产生单性花，其中性连锁位点和分化性染色体在某些谱系中有所贡献。这些机制共同促进了被子植物的繁殖多样性和适应性。本综述总结了花发育、成花转变和性别分化在分子与环境调控方面的最新研究进展，重点阐述了基因调控网络、转录控制和环境信号，并对未来研究和作物改良具有重要启示意义。

论文主体内容总结

1 引言

花是被子植物的生殖器官，对果实和种子形成至关重要。典型被子植物的花由四轮花器官组成：花萼（萼片）、花冠（花瓣）、雄蕊群（雄蕊）和雌蕊群（心皮）。不同物种间花结构存在显著变异，如杜仲和垂柳产生仅含雄蕊或雌蕊的单性花，欧洲荚蒾产生缺乏生殖器官的花，桑属物种常缺少花瓣。花器官发育受复杂遗传网络控制，并受内源生理信号和环境线索的共同影响。MADS-box转录因子的发现为理解花发育的分子调控奠定了基础。经典ABCDE模型通过花同源异型基因的组合作用提供了花器官特征决定的框架，但花器官发生还涉及超出该经典框架的额外转录因子和调控基因。从营养生长向生殖生长的转变（即成花转变）受到光周期、温度、春化等环境信号以及激素、糖类和发育年龄等内源因素的严格调控。此外，植物性系统的动态变化增加了另一层复杂性：雌雄同花是被子植物主要的繁殖策略，而雌雄异株约占物种的7%，且常由雌雄同花或雌雄同株祖先演化而来。

2 花发育的遗传与转录调控

2.1 开花植物中与生殖器官相关的基因

花突变体的表型鉴定结合遗传互作分析确立了经典ABC模型的功能基础。根据该模型，A类基因单独作用决定萼片特征，A类和B类基因同时作用决定花瓣形成，B类和C类基因联合作用决定雄蕊发育，而C类基因独立指导心皮形成。后续E类基因的鉴定使该框架扩展为ABCE模型，D类基因的纳入最终形成ABCDE模型。在拟南芥中，A功能主要由APETALA1（AP1）和APETALA2（AP2）承担，B功能由APETALA3（AP3）和PISTILLATA（PI）承担，C功能由AGAMOUS（AG）承担。然而，AP2在花分生组织模式形成和C类基因抑制方面具有比原始ABC模型预测更广泛的功能，因此修订模型（如(A)BC框架）强调A功能具有更广泛且依赖上下文的作用。E功能主要由SEPALLATA（SEP1–SEP4）基因提供。在雌雄异株物种白麦瓶草中，Y染色体连锁基因SlAP3编码AP3样MADS-box蛋白，在发育中的雄性花芽中表达；X连锁基因MROS3X和SlMF1在雌性花芽中表达水平显著更高。

2.2 转录因子与花发育调控

MADS-box转录因子是被子植物花器官形成的核心决定因子。MADS-box蛋白N端含有约58–60个保守氨基酸的DNA结合结构域，可识别称为CArG box的特定顺式元件，并通过二聚化发挥功能。根据结构组织，MADS-box基因分为两大谱系：I型（M型）和II型（MIKC型）。II型基因具有额外的保守结构域，包括间隔区（I）、角蛋白样（K）和C端（C）区域，分为MIKC^C和MIKC两类。MIKC^C基因在植物物种间高度保守，参与花分生组织特征决定（如AP1、FRUITFULL、CAULIFLOWER）、花器官特化（AP1、AP3、PI、AG、SEPALLATA1–3）、成花时间控制（SOC1、FLC、SVP、AGL24）、果实发育、胚胎发生和根生长等多样发育程序。MIKC基因与配子体发育和花转变的某些方面更密切相关。除MADS-box蛋白外，其他转录因子家族也显著参与生殖发育：锌指蛋白如CmWIP1（C2H2锌指蛋白）在甜瓜中促进雄蕊发育并抑制心皮形成；MYB转录因子如AtMYB21、AtMYB24、AtMYB57、AtMYB108/BOS1、AtMYB35/TDF1、AtMYB80和AtMYB99分别参与花药形成与功能；HD-Zip转录因子如柿树中的MeGI基因是花药育性和生殖决定的关键调控因子。此外，WRKY、F-box、SPL、GATA、YABBY和DELLA蛋白等转录因子家族也参与花发育和器官分化的复杂转录网络。

2.3 花器官发育模型

经典花器官特征与发育模型源于20世纪90年代初对拟南芥和金鱼草的研究。Colombo等人在矮牵牛中鉴定出调控胚珠发育的D类基因，形成了ABCD模型。随后Theissen等人提出ABCDE模型，该模型是目前应用最广泛的花发育模型。在ABCDE模型中：A类基因主要决定萼片和花瓣特征；B类基因参与花瓣和雄蕊特征决定；C类基因决定雄蕊和心皮特征；D类基因主要调控胚珠特征；E类基因与A、B、C类因子在花器官中提供组合功能。ABCDE模型为理解被子植物花器官特征提供了广泛保守的框架，但其分子实现和各类基因的贡献因谱系而异。单子叶禾本科植物中同源基因的表达分析表明该模型也适用于禾本科，其中外稃和内稃在功能上对应于双子叶植物的萼片和花瓣。

3 花芽分化涉及的调控通路

环境和内源信号共同调控花芽分化。主要环境线索包括光周期、温度和春化，内源调控因子包括植物激素、糖类和植物年龄。光周期通路中，植物通过光受体感知昼长和光信号并调控昼夜节律。在拟南芥中，GI和CDF1的昼夜调节有助于CO的激活，CO随后通过诱导花整合因子FT和TSF的表达促进开花。春化通路依赖一段低温处理来促进开花。拟南芥中FLC是重要的开花抑制因子，低温可抑制FLC表达从而解除其对开花的抑制。组蛋白修饰也参与此过程，如FLC位点的H3K4me3甲基化可被转录激活因子FRI识别，增强FLC表达并延迟开花。表观遗传调控为花转变提供了额外控制层：DNA甲基化模式的动态变化和染色质结构可影响开花相关基因的表达，组蛋白修饰、组蛋白变体、DNA甲基化和Polycomb介导的抑制之间的互作提供了多层机制。温度通路通过短期温度波动调控开花，如桂花品种'艳红桂'中OfFCA在19℃时表达增加并提前开花。非生物胁迫也可改变开花时间和生殖发育，干旱胁迫可通过ABA、FT/SOC1信号和胁迫响应转录因子加速或延迟开花。年龄通路主要由miRNA介导，miR156通过抑制SPL家族基因表达延迟开花，其表达随植物生长逐渐降低，而miR172表达增加，两者协同调控开花时间。自主通路指植物在无外部诱导条件下达到一定发育阶段后自发开花的过程。赤霉素（GA）通路中，GA20OX和GA2OX等酶参与GA生物合成，DELLA蛋白（如GAI和RGA）负调控开花，而GA通过降解DELLA蛋白促进开花。其他激素如细胞分裂素和生长素也参与调控：细胞分裂素和GA可激活MADS-box基因SaMADS促进花芽形成；生长素促进花器官和子房发育，其极性运输对花芽形成至关重要。一氧化氮（NO）作为信号分子可通过抑制光周期通路中GI和CO的表达延迟开花，而蔗糖可降低GI和CO的S-亚硝基化水平，拮抗NO的延迟效应。

4 花器官特征的遗传调控

4.1 A类基因在花发育中的作用

A类基因主要包括APETALA1（AP1）和APETALA2（AP2）。AP1是MADS-box转录因子，参与花分生组织决定，并通过与其他花同源异型调控因子的互作促进萼片和花瓣发育。AP2属于AP2/ERF家族转录因子，主要促进花被发育并负调控C类基因活性，从而维持花被与生殖器官特征之间的边界。AP2功能受miR172调控，该调控互作的破坏可改变花分生组织大小和雄蕊–花瓣特征。

4.2 B类基因在花发育中的作用

B类基因包括APETALA3（AP3）和PISTILLATA（PI），协同决定花瓣和雄蕊特征。AP3在花瓣和雄蕊中特异性表达，PI结合DNA调控区域指导器官特征。这些基因的突变导致花瓣转变为萼片、雄蕊转变为心皮。多种物种的研究证实AP3和PI对花器官正常发育至关重要。

4.3 C类基因在花发育中的作用

C类基因以AGAMOUS（AG）为代表，属于MIKC^C型MADS-box家族，控制雄蕊和心皮分化并确保花分生组织活性的终止。心皮发育代表花器官特化向果实形成之间的转变。AG突变体因分生组织决定性破坏而产生重瓣花，该表型已在牵牛花等观赏物种中诱导获得，证实了AG在调控生殖器官形成中的保守作用。

4.4 D类基因在花发育中的作用

D类MADS-box基因主要包括SEEDSTICK（STK）和SHATTERPROOF1/2（SHP1/2），是胚珠特征的核心调控因子。在拟南芥中，STK、SHP1和SHP2冗余决定胚珠特征，stk shp1 shp2三突变体表现出胚珠组织向心皮样或叶样结构转化。在蝴蝶兰中，D类基因PeMADS7与子房和蕊柱发育相关。

4.5 E类基因在花发育中的作用

E类基因以SEPALLATA（SEP1–4）为代表，为其他类别提供组合支持。SEP基因与A、B、C类蛋白互作形成转录复合物，将营养器官转化为花结构。在拟南芥中，SEP功能缺失使所有花器官转变为叶样结构，证明其不可或缺的整合作用。

4.6 其他基因在花器官发育调控中的作用

除经典ABCDE模型相关基因外，AGL6、NAP、SPL、TGA、PAN和WOX等基因也在花发育中发挥重要作用。AGL6是MADS-box基因家族成员，参与花分生组织分化、花器官形成和胚珠发育调控。多种物种的AGL6同源基因在拟南芥中过表达导致早花。番茄SlAGL6基因参与萼片、花瓣和心皮发育，沉默SlAGL6导致萼片融合异常、花瓣变小变绿。研究表明B/E类基因与AGL6的互作是兰花花卉演化的主要驱动力：在兰花中，B类基因与AGL6蛋白形成SP复合物（OAP3-1/OAGL6-1/OPI）和L复合物（OAP3-2/OAGL6-2/OPI），分别决定萼片、花瓣和唇瓣的特征。