气候变化下盐沼植物种群维持稳定的长期人口统计学机制研究

《Functional Ecology》：Long-term demographic study reveals stabilizing mechanisms of salt marsh plants under climate change

　　

摘要专业翻译 尽管人口统计学数据对于生物多样性保护至关重要，但利用长期人口统计学数据评估气候变化下多栖息地种群持久性的研究仍然很少。此外，种群增长的驱动因素以及不同人口统计学速率对种群增长率的贡献在不同栖息地之间可能存在差异。 本研究利用美国佐治亚州沿海8个地点、两个栖息地中克隆盐沼植物互花米草（Spartina alterniflora）23年的数据，参数化构建了依赖于个体大小的积分投影模型（integral projection models，IPMs），以探究种群动态的时空变异及其驱动机制。 与环境因素相比，种群密度是几乎所有 creekbank（潮沟岸）和 mid-marsh（中潮滩）栖息地中互花米草渐近种群增长率（λ）的最强预测因子，种群动态表现出显著的负密度依赖。潮沟岸种群通过增加新生个体大小（recruit size）来补偿克隆繁殖数量（clonal reproduction number）对种群增长的低贡献，从而实现了有效的人口统计学补偿（demographic compensation），并在大多数地点使不同栖息地间的种群适合度趋于一致。负密度依赖与人口统计学补偿共同构成促进种群持久性的关键机制，使大多数互花米草种群在多个栖息地中维持了正的累积种群增长率（λc）。 本研究凸显了人口统计学分析在阐明具有高时空变异性的物种种群趋势方面的价值，为气候变化下盐沼植物的种群持久性提供了有力证据，并强调了内在种群调控机制在维持种群稳定性中的关键作用。

论文解读文章

一、研究背景与科学问题

人类活动驱动的环境变化正以前所未有的速率发生，引发了对野生种群在气候变化下维持种群持久性能力的广泛关注。然而，由于长期数据集有限以及分析框架不足，学界缺乏关于野生种群在气候变化下持久能力的可靠预测和实证证据。物种的地理分布范围是其生态位的空间表达，通常涵盖多种栖息地类型。理想情况下，种群应在多个栖息地中持续存在，从而维持总体数量并降低因某一栖息地条件不适而灭绝的风险。种群适合度代表种群在未来于特定栖息地中持续存在的能力，是种群持久性的关键因素。尽管普遍认为物种适合度会因环境差异在不同栖息地间发生变化，但利用种群增长率量化这种适合度差异以评估种群适应能力和灭绝风险的研究仍然有限。

物种会响应不同栖息地的环境变化而调整其生活史策略，导致生命率（即存活、生长、繁殖和补充）发生变化。当某些生命率因适应特定栖息地条件而下降时，其他生命率可能发生补偿性增加，从而缓解对适合度的不利影响，这一现象被称为人口统计学补偿。通常人口统计学补偿是不完全的，导致不同栖息地间种群增长率存在差异。一个关键的科学问题尚未解决：在何种条件下，人口统计学补偿能够确保种群持久性而不仅仅是延缓种群衰退？

在时间框架内，随气候变化而变化的环境因素在调控种群增长中发挥重要作用。然而，外部驱动因素并非孤立运作：种群密度可能与环境变量同时影响种群增长。作为关键的内部调控机制，密度依赖的种群动态可以在外部环境条件不利时缓解气候变化对种群的不利影响，因此是维持种群持久性的重要人口统计学机制。对于长寿植物而言，人口统计学响应可能跨越数十年展开，短期研究容易误判适合度结果和时间变化驱动因素对种群动态的影响。

滨海湿地是陆地与海洋生态系统之间的交错带，具有极高的生态系统服务价值，但易受海平面上升、盐度波动和极端气候事件的影响。优势植物物种的持久性对维持湿地稳定性至关重要。互花米草是美国大西洋和墨西哥湾沿岸中低海拔盐沼中的优势生态系统工程师物种，强烈影响沼泽结构和生态功能。由于潮汐淹没频率相关的栖息地差异，互花米草在每日被潮水淹没的潮沟岸栖息地中表现出更高的株高，而在潮汐淹没频率较低的中潮滩栖息地中表现出更高的分株密度。这些显著的表型差异引出一个核心问题：占据两个不同但地理上相邻栖息地的互花米草种群，对长期气候变化的响应是否相似，或者是否通过不同的人口统计学途径维持稳定性？

以往评估滨海湿地稳定性的研究多聚焦于海平面上升和沼泽淹没的长期预测，而非种群动态的估算。用于预测互花米草未来命运的实测生物量记录也不一致：佐治亚州沿岸大部分沼泽区域的地上生物量在过去十年间增加，但在1984至2011年的更长时期内却下降。这些长期预测的相反推论可能源于两项研究时间尺度的差异，表明仅基于拟合生物量趋势外推未来种群轨迹可能不可靠。此外，由于互花米草生产力存在数倍的年际变异，短期准确评估其适合度仍具挑战性。种群适合度的估算可以在环境变化表现为持续生物量损失或种群崩溃之前，揭示特定栖息地的胁迫或补偿响应。

基于此，研究人员利用23年的人口统计学数据，参数化构建了依赖于个体大小的积分投影模型，提出三个假设：（1）互花米草种群增长率将表现出显著的时空变异，种群密度对潮沟岸和中潮滩种群均有强烈调控作用；（2）互花米草在栖息地间表现出人口统计学补偿，潮沟岸中新生个体大小对种群增长的贡献更大而克隆繁殖数量的贡献降低；（3）两个栖息地的地上种群将保持稳定并表现出相似的种群适合度。

二、研究设计与关键方法

研究人员利用佐治亚州沿海生态系统长期生态研究（GCE-LTER）项目的监测数据，涵盖8个地点（地点1–6、9、10），其中7个地点的互花米草同时主导潮沟岸和中潮滩两个栖息地，而地点1仅存在于潮沟岸。自2000年起，每年10月在每个栖息地设置永久样方测量所有个体株高：潮沟岸采用0.5 m × 0.5 m样方，中潮滩采用0.25 m × 0.25 m样方。最终数据集涵盖2000至2022年23年间22个调查期。研究选取5个可能影响种群增长的气候变量：温度、降水、海平面、潮差和河流径流量，数据分别来自NOAA/NWS气象站、NOAA/NOS水位站和USGS径流站。

主要技术方法包括：构建积分投影模型（IPM），将生命率建模为株高的连续函数，核函数仅包含克隆繁殖数量和新生个体大小两个生命率；使用线性混合效应模型拟合克隆繁殖数量并基于校正赤池信息准则（AICc）选择最优模型；以栖息地特异性高斯概率密度函数建模新生个体大小；通过IPM核的主特征值估计渐近种群增长率（λ），并基于2000次自助重采样计算95%高密度连续区间（HDCI）；采用Wald卡方检验检验株高、栖息地及其交互作用对克隆分株产生的影响；利用随机森林模型量化种群密度和环境因素对预测λ的相对贡献；通过生命表响应实验（LTRE）分解不同生命率对栖息地间λ差异的贡献以检验人口统计学补偿；使用累积种群增长率（λ_c）和时间平均几何平均增长率（λ_per）评估种群适合度。

三、研究结果

3.1 λ的时空动态及其决定因素（假设1）

各地点λ在年份间变化幅度最高达9倍（平均Δλ = 0.532 ± 0.032），潮沟岸种群的时间变异性显著高于中潮滩种群（p = 0.006）；同一地点内两个栖息地间的λ差异最高达5倍。尽管存在差异，两个栖息地表现出显著的时间同步性（Spearman秩相关系数rho = 0.26，p = 0.001），围绕种群稳定状态（λ = 1）波动。

随机森林模型显示，潮沟岸栖息地的λ主要受种群密度和河流径流量影响（种群密度在6个地点影响最大，河流径流量在2个地点影响最大，两者平均贡献之和为87%）。在5个地点中，种群密度平均占潮沟岸λ影响的69%。在最靠近河流的地点9，河流径流量解释了潮沟岸λ变异的80%。相比之下，所有地点中潮滩栖息地的λ均受种群密度影响最强（平均贡献69%），河流径流量的影响较弱。种群动态表现出显著的负密度依赖，λ在高分株密度年份较低，且该模式在潮沟岸比中潮滩更强。

3.2 生命率对栖息地间λ变化的贡献（假设2）

跨所有地点，153组配对生命率中有86%在年份间对栖息地间λ差异表现出相反的贡献方向，与人口统计学补偿一致。当栖息地间λ差异趋近于零时，人口统计学补偿始终存在。与中潮滩相比，互花米草在潮沟岸的克隆繁殖数量普遍较低，因此对栖息地间λ差异贡献为负，最大负贡献达?3.40；而潮沟岸的新生个体大小较高，更多呈现正贡献，最大正值达2.17。这一双向变化表明，潮沟岸种群通过增加新生个体大小补偿了克隆繁殖数量的负贡献，从而部分或完全抵消了克隆繁殖劣势，减少了栖息地间的λ差异。

3.3 各栖息地和地点的λ_c（假设3）

在所有研究地点中，互花米草的λ_per均未显示下降迹象。地点3的两个栖息地以及地点2的潮沟岸种群长期保持稳定（95% HDCI包含1）。其他所有地点的种群均表现出正增长（λ_per = 1.050–1.247，95% HDCI > 1）。在4个地点（地点3、4、5和10），两个栖息地间的λ_per无显著差异；在另外3个地点（地点2、6和9），栖息地间λ_per存在显著差异，但差异方向不一致。这些结果在去除前两年或后两年数据后依然稳健。

四、讨论与结论

讨论部分总结：研究结果表明，克隆盐沼植物在滨海湿地中的种群增长率可呈现高达9倍的变异，主要源于控制滨海湿地植被生产力的动态物理过程。潮沟岸与中潮滩栖息地间λ的同步变化可能源于相邻栖息地经历同步的非生物条件变化，即莫兰效应（Moran effect）。与以往研究不同，研究人员同时纳入种群密度和环境因素识别互花米草种群动态的关键预测因子，发现种群受内部调控的程度不低于甚至超过环境因素，负密度依赖是维持种群稳定性的主导力量，尤其是中潮滩栖息地。河流径流量是环境因素中最重要的预测因子，对潮沟岸栖息地的调控强于中潮滩，这解释了潮沟岸λ更大的变异性。

关于人口统计学补偿，研究证实从潮沟岸到中潮滩，互花米草通过新生个体大小的正贡献补偿了克隆繁殖数量对种群增长变化的负贡献，这种权衡策略在大多数年份部分或完全抵消了克隆繁殖劣势，减少了栖息地间λ差异。这一发现表明人口统计学补偿也发生在气候条件相似的相邻栖息地之间。研究还提供了栖息地间人口统计学补偿强度存在显著年际变异的证据，这可能解释了为何跨栖息地的人口统计学补偿能在长期种群稳定性中发挥充分作用——某年补偿不足可由次年过剩补偿弥补。

关于种群持久性，研究在Doboy Sound（地点4、5和10）观察到潮沟岸与中潮滩栖息地相似的种群适合度，表明完全的人口统计学补偿；而在其他两个地点的中潮滩栖息地适合度显著高于潮沟岸，表明补偿不完全。与以往基于生物量的研究相比，基于种群增长率的研究发现互花米草在所有研究地点均未出现λ_c下降，表明至少在过去的23年间，气候变化尚未损害滨海湿地中某些本土优势草本物种的地上分株种群。即使在频繁淹没的潮沟岸栖息地，过去20年的海平面上升尚未超过互花米草的淹没耐受阈值。

研究的一个重要局限性在于仅依赖地上种群统计学。近期研究发现互花米草地下生物量即使在地上生物量稳定或增加时也可能下降，表明表面上稳定的地上种群可能掩盖地下退化，这可能损害沉积物稳定性和生态系统韧性，最终可能导致沼泽崩溃。此外，长期种群稳定或增长并未伴随种群密度增加，反映了潮汐淹没增加时互花米草株高与密度之间的权衡，随着环境条件逐渐恶化，种群可能需要降低密度以维持种群增长。

结论部分翻译：本研究23年的研究提供了原位证据，表明克隆盐沼植物种群能够在气候变化下维持长期稳定或正累积增长，主要通过负密度依赖种群动态和栖息地间人口统计学补偿等内部调控机制实现。与以往生物量研究相比，本研究的人口统计学分析细化了依赖于个体大小的生命率对种群增长在不同变化方向上的贡献，捕获了包含长期累积效应的种群适合度，并证明即使物种性状在不同栖息地间差异显著，物种仍可表现出相似的种群适合度。这凸显了利用人口统计学分析理解不同栖息地植物种群适合度如何响应未来气候变化的重要性。具体而言，研究人员强调需要更加关注气候变化下植物种群内部维持种群持久性的调控机制。此外，本研究还表明，高度动态的植物种群需要长期监测，才能为植物种群对气候变化的响应提供可靠预测。