短期CO2升高未改变大堡礁雀鲷（Pomacentrus amboinensis）个体行为变异与捕食易感性

《Journal of Animal Ecology》：No effect of short-term exposure to ocean acidification on individual-level variation in behaviour and susceptibility to predation in a Great Barrier Reef damselfish

　　

由大气中二氧化碳（CO₂）上升引起的海洋酸化，已被报道可对鱼类的多种行为产生负面影响，包括活动、探索和避捕行为。这些效应已在种群水平被记录，但许多动物物种自然表现出较大且可重复的个体水平行为差异。环境胁迫因子（如海洋酸化）如何影响个体水平的行为变异，仍很大程度上未知，但鉴于自然选择作用于个体水平而非种群水平的变异，其对理解适应性至关重要。研究人员利用一种允许在单一框架内同时建模均值变异和方差变异的统计方法，量化了珊瑚礁Ambon damselfish（Pomacentrus amboinensis）的五种行为中的个体水平差异（出现时间、活动水平、庇护时间、趋触性和新物体检查）。研究人员在新型环境试验中测量行为，在环境CO₂（~450 μatm）条件下测量两次，并在暴露于预测的世纪末海洋酸化条件（~1100 μatm）4–6天后测量两次。行为试验之后，研究人员在活体捕食实验中检验了个体存活。研究人员使用捕食性rock cod（Cephalopholis microprion），使其适应与Ambon damselfish相同的CO₂处理，并检查了存活概率的预测因子。雀鲷的所有行为均呈中等且显著可重复，环境CO₂与升高CO₂处理组之间的重复性估计无显著差异。暴露于世纪末海洋酸化条件对所测量的五种行为均无影响，无论就组均值还是残差（个体内）方差而言。捕食试验中，环境CO₂与升高CO₂处理组雀鲷的存活概率相似。较小的雀鲷以及花费更多时间检查新物体的个体（即更胆大个体），无论其CO₂处理如何，均具有较低的存活概率。研究结果挑战了关于海洋酸化影响珊瑚礁鱼类行为及捕食易感性的假设，无论种群水平还是个体水平。它们也为鱼类胆大性与捕食风险之间的权衡提供了支持。

研究背景与问题：大气CO₂上升导致海洋酸化（ocean acidification, OA），过去一个世纪海洋CO₂分压增加约45%。已有报道指出，OA可负面影响鱼类活动、探索和避捕等多种行为，并可能改变捕食者—猎物相互作用。早期实验曾提出，世纪末CO₂水平会使珊瑚礁鱼类被天敌化学信号吸引，从而增加捕食风险；但直接检验OA是否降低猎物在捕食互作中存活的研究有限，且近期证据显示OA对珊瑚礁鱼类行为的影响可能很小甚至可忽略。另一个关键问题是，许多实验只关注种群均值，而许多动物自然存在较大且可重复的个体水平行为差异。自然选择作用于个体水平变异，因此若忽略个体差异，就难以理解物种对未来OA的适应与恢复力。可重复的个体行为差异常被称为动物“个性”（animal personality），可影响捕食、竞争等生态互作。反应规范（reaction norm）描述个体在不同时间或环境条件下可表达的表型范围，但OA如何影响种群均值和个体水平行为方差仍不清楚。研究人员因此以安汶雀鲷Pomacentrus amboinensis为对象，检验四个问题：个体行为差异是否可重复；OA如何影响种群和个体水平行为差异；OA导致的行为变化是否提高捕食率；行为性状是否预测捕食易感性。研究人员假设行为重复性取决于CO₂处理，短期升高CO₂会在种群和个体水平诱导行为差异，并假设更胆大且暴露于升高CO₂的个体最可能被快速捕食。

研究人员开展了行为试验与活体捕食试验，主要结论是：短期暴露于预测世纪末OA条件并未改变所测五种行为的种群均值，也未改变个体内残差方差；环境CO₂和升高CO₂处理组的行为重复性相似；捕食试验中两处理组存活概率相似；花费更多时间检查新物体（即更胆大）的个体存活概率较低，且该效应独立于CO₂处理。该研究挑战了OA显著影响珊瑚礁鱼类行为和捕食易感性的假设，并支持胆大性与捕食风险之间的权衡。

关键技术与方法：2016年1月12日至2月1日，在澳大利亚北部大堡礁蜥蜴岛（Lizard Island）潟湖礁采集Pomacentrus amboinensis稚鱼74尾，并采集捕食者Cephalopholis microprion 22尾，选14尾用于实验。行为试验采用新型环境试验，共四次：环境CO₂（~458 μatm）下两次，随后一半个体暴露于世纪末水平CO₂（~1104 μatm）4–6天、另一半维持环境CO₂，再各测两次。通过视频追踪记录出现时间、活动水平、庇护时间、趋触性和新物体检查。统计采用线性混合模型、双层次广义线性混合模型（double-hierarchical general linear mixed-effects model, DHGLM）、重复性估计、Cox比例风险模型（Cox Proportional Hazards model）和广义线性混合模型。捕食试验中猎物与相同CO₂处理的捕食者配对，观察60 min。

研究结果：
实验1：CO₂暴露前后的行为试验。研究人员通过四次新型环境试验和DHGLM分析发现，短期暴露于预测世纪末CO₂条件对所测五种行为均无影响，无论组均值还是残差（个体内）方差均无显著变化。趋触性随试验次数降低，接近新物体的时间随试验次数增加，表明两种处理组均对实验装置或程序产生习惯化；出现时间、活动水平和庇护时间未表现种群水平趋势。个体内变异随试验次数降低。所有行为均呈中等且显著可重复，总体重复性估计约为0.245–0.497；环境CO₂组与升高CO₂组的重复性估计无显著差异。各行为还存在可预测性变异系数（coefficient of variation in predictability, CV_p）所反映的个体内方差差异。结论是，个体行为一致性未受几天CO₂暴露差异影响。

实验2：捕食试验。研究人员通过Cox比例风险模型比较升高CO₂组和环境CO₂组后发现，两组存活概率相似，死亡风险比约为0.88，CO₂处理不是存活概率的显著预测因子。体型、出现时间、活动水平、庇护时间和趋触性与存活概率无显著关系；而花费更多时间检查新物体的个体存活概率较低，风险比约为2.66。捕食者常在一次攻击中未能捕获猎物：最终被吃的58尾中仅6尾在首次攻击即被捕获，10尾在60 min试验中未被捕获。攻击导致捕获的次数在升高CO₂组和环境CO₂组相似。捕食者需要更多攻击才能捕获较大的个体、更多时间靠近庇护所的个体以及更多时间接近新物体的个体。该结果说明OA未提高捕食易感性，但胆大性与更高捕食风险相关。

讨论部分总结：早期关于世纪末OA影响珊瑚礁鱼类行为的研究多比较处理均值，而非个体水平效应；虽有观点认为某些个体可能更耐受或更易受升高CO₂影响，但个体行为如何影响OA响应此前未被检验。研究人员发现所有个体均对实验装置产生习惯化，但五种行为在两个处理组中均显著可重复，说明试验测到了稳定的行为差异；重复性未受CO₂处理影响，反应规范趋势也相似，这反驳了某些个体表型更耐受或更易感于升高CO₂的观点。种群水平上，预测世纪末CO₂未改变五种行为，与近期认为短期CO₂不显著改变珊瑚礁鱼类行为的证据一致，而与早期报告的大效应形成对比。鱼类具有发达的酸碱调节系统，可在酸化条件下维持组织pH，且行为反应具有韧性的证据不断增加。捕食试验中，CO₂处理未影响存活概率和攻击导致捕获的次数；实验环境故意提高了捕食者—猎物相遇率，用于标准化比较相对逃逸能力而非估计自然绝对捕食风险，约15%个体在整个试验中存活，仍显示逃逸表现存在变异。该结果与多项研究表明CO₂对珊瑚礁鱼类捕食者—猎物互作影响有限的结论一致，反驳了OA显著增加猎物捕食易感性的早期推断。个体性状方面，捕食者需更多攻击捕获较大个体，可能涉及口裂需求或较大个体绝对爆发游泳速度；出现时间、活动、庇护和趋触性与存活无关，而更多检查新物体的个体存活概率较低，且不依赖CO₂处理，支持胆大个体面临更高捕食风险。由于五种行为中四种与存活无关，个体行为性状预测捕食风险的作用应谨慎解释。研究所用升高CO₂暴露时长4–6天与高引用研究一致，较长暴露未报告更明显行为差异，因此观察到的行为无差异不太可能仅由暴露时间短造成。

研究结论翻译：海洋酸化因人为活动而对全球海洋生态系统构成日益严重的威胁。对水化学这种变化如何影响水生生物的担忧是合理的，并且仍是重要的持续研究领域。然而，用于理解海洋酸化对海洋生物复杂影响的资源有限，因此研究人员应将时间和精力集中于最可能因海洋酸化而受损的物种、生活史阶段、相互作用和生理过程，以便为决策和保护策略提供信息。基于研究结果以及来自不同物种和研究系统的不断增加的证据，研究人员建议，鱼类行为不太可能受到近未来海洋酸化水平的显著影响。因此，未来研究应优先研究大气CO₂升高的其他方面如何影响海洋鱼类，包括全球海洋温度的快速上升。