新疆北部荒漠生态系统 Lycium ruthenicum 上诱导虫瘿植食性昆虫的三营养级互作、寄生蜂群落结构及热胁迫响应——首次报道 Scrobipalpa erichiodes 的诱导虫瘿行为

《Ecology and Evolution》：Tritrophic Interactions and Parasitoid Community Structure of Gall-Inducing Herbivores in Arid Desert Ecosystems of Northern Xinjiang, China

　　

植物、诱导虫瘿植食性昆虫（gall-inducing herbivores）及其寄生蜂（parasitoids）之间的三营养级互作（tritrophic interactions）是荒漠生态系统（arid desert ecosystems）的关键组成部分，但其复杂网络结构和进化适应仍知之甚少。本研究阐明中国新疆北部关键灌木 Lycium ruthenicum 上三种不同诱导虫瘿者（gall inducers）及其相关寄生蜂群落的生态网络和生活史策略。首先，研究人员报道了 Scrobipalpa 属全球新颖的诱导虫瘿行为，鉴定 Scrobipalpa erichiodes（Lepidoptera: Gelechiidae）为膨大枝虫瘿的诱导者，其中虫瘿形态是内部幼虫发育的重要预测因子。与 S. erichiodes 一起，研究人员表征了 Aceria pallida（叶虫瘿）和 Contarinia sp.（花芽虫瘿）的物候动态。此外，研究人员获得了一个高度复杂的寄生蜂群落，包含13个物种，并建立了多个新寄主记录。调控这些诱导虫瘿者的优势寄生蜂分别为 Pholetesor teresitergum、Cirrospilus pictus 和 Pseudotorymus jaapiellae。值得注意的是，C. pictus 在虫瘿螨 A. pallida 上的高优势度代表一种不寻常的跨功能群寄主转移（cross-guild host shift），突出自然天敌在资源异质荒漠环境中的适应可塑性。最后，实验室测定揭示，温度升高（15^°C–30^°C）与这些优势寄生蜂成虫寿命（adult longevity）之间存在显著负相关。这些发现不仅为诱导虫瘿的进化生态学提供了新见解，而且强调寄生蜂介导的自上而下控制（top-down control）对热胁迫（thermal stress）的脆弱性。最终，本研究解析了维持荒漠生态系统的复杂三营养级网络，为预测气候变化条件下物种相互作用和群落稳定性提供理论基础。

Lycium ruthenicum（黑果枸杞）是茄科多年生耐盐灌木，广泛分布于干旱和半干旱区，在中国主要分布于北方，新疆是主要栽培中心之一。其果实富含花青素、多糖、氨基酸和类胡萝卜素等活性营养物质，并用于传统中药；作为荒漠生态系统关键种，其根系具有防风固沙和土壤改良作用。近年来新疆人工栽培快速扩张形成单作模式，破坏原有生态平衡，导致专性诱导虫瘿者频繁暴发，造成叶片畸形、花芽败育甚至枝条枯死。已有报道的黑果枸杞诱导虫瘿者包括 Aceria pallida 和 Contarinia sp.，但在新疆北部新发现的膨大棍棒状茎虫瘿，其诱导者身份和生态机制不清楚。与此同时，这些诱导虫瘿者的寄生蜂群落组成、寄主专一性或跨功能群寄主转移、时空同步以及高温对寄生蜂成虫寿命和自上而下调控潜力的影响均未被系统研究。基于此，研究人员开展本研究，旨在刻画寄生蜂群落结构、优势层级和寄主专一性，识别跨功能群寄主转移，评估诱导虫瘿者与寄生蜂的时空羽化同步，并量化优势寄生蜂的热响应。

关键方法：2023年4月20日至10月10日，在新疆北部五家渠市312团路附近荒漠样地（44°20′11.062″N，87°27′41.270″E；海拔450.9 m）和昌吉州玛纳斯县样地（44°30′35.075″N，86°23′52.919″E；海拔398.5 m），以黑果枸杞为对象，每10天采样1次共18次，五点取样，每次每点约150个虫瘿。虫瘿分为膨大茎虫瘿、叶虫瘿和花芽虫瘿，采用破坏性解剖与非破坏性饲养两条流程。显微观察发育阶段、虫瘿内部尺寸和生活史；110个膨大虫瘿测定虫瘿腔长（GL）、宽（GW）、厚（GT）及幼虫体长（LL）、体宽（LW），按椭球体积公式计算虫瘿腔体积。饲养温度设15^°C、20^°C、25^°C、30^°C，70% RH、14:10（L:D），监测羽化和成虫寿命；寄生蜂以15%蜂蜜液补充营养，65% RH。形态鉴定并存放凭证于新疆大学；数据分析用SPSS 20.0，ANOVA/Tukey、Pearson相关、Kaplan–Meier和Log-rank检验。

研究结果如下。3.1 Gall Induction Characteristics and Biological Traits（虫瘿诱导特征与生物学性状）。3.1.1 Correlation Analysis（相关分析）：通过110个膨大虫瘿形态与 S. erichiodes 幼虫形态的Pearson相关分析，发现虫瘿腔长与宽无显著相关，虫瘿腔长与幼虫体长显著相关，其余多数指标呈高度显著线性相关；外部虫瘿形态可用于推断内部幼虫发育状态，但存在弱负相关、弱正相关及中等正相关等复杂关系。3.1.2 Gall Induction Characteristics and Biological Traits of Scrobipalpa erichiodes：通过野外观察、组织切片和饲养，发现越冬成虫在嫩枝树皮下产卵，幼虫蛀茎刺激组织肥大形成空腔棍棒状虫瘿；表皮细胞与正常枝无明显差异，髓细胞持续分化为密集营养细胞，形成中央单腔。研究人员描述了卵、四龄幼虫、蛹和成虫形态；在五家渠，S. erichiodes 一年完成3代，越冬成虫4月下旬出现，第一代幼虫5月中旬危害嫩梢，5月中下旬为虫瘿高峰，成虫羽化有6月初、7月底至8月初和第三代极弱三个峰，8—9月寄生率高，部分化蛹后未羽化，9月中下旬以蛹在枝缝茧内越冬。3.1.3 Gall Induction Characteristics and Biological Traits of Aceria pallida：通过解剖、组织切片和物候调查，发现 A. pallida 优先侵染分化嫩叶，诱导叶肉退化并形成原基腔，随后营养组织增生并分室，虫瘿腔体积变化小但螨种群急增。该螨年发生10代以上且世代严重重叠，4月下旬活动，6—7月危害最重，9月下降，10月下旬休眠，越冬于枝缝或腋芽；危害导致叶黄绿斑、瘤状突起、约2 mm空洞虫瘿，严重时叶片褪绿枯落，并危害嫩芽、花萼和嫩梢，造成花芽败育和虫瘿融合。3.1.4 Gall Induction Characteristics and Biological Traits of Contarinia sp.：通过花芽虫瘿解剖和饲养，发现成虫在花芽内产卵，幼虫取食刺激花冠基部增生肥大形成灯笼状虫瘿，平均每瘿约10头幼虫，幼虫和蛹在闭合花芽虫瘿内完成。昌吉地区一年5代，第一代和第四代危害最重；越冬成熟幼虫4月中旬化蛹，5月初成虫羽化产卵，第二、三、四、五代的羽化和危害期依次推进，最终以成熟幼虫在土中越冬。危害期为5月初至9月中旬，虫瘿密度高峰在5月底和8月中下旬，导致花芽不能发育结实。3.1.5 Population Dynamics and Life Span Analysis：通过比较三种诱导虫瘿者成虫羽化动态和四温度成虫寿命实验，发现 Contarinia sp. 6月主峰、8月弱峰，A. pallida 6月初第一峰、7月底至8月初第二峰，S. erichiodes 呈三峰且6月初最高、第三峰极弱。温度对成虫寿命影响具种间差异：S. erichiodes 在25^°C寿命最大，A. pallida 和 Contarinia sp. 在15^°C最长；30^°C均显著压缩寿命，Kaplan–Meier生存分析显示温度显著改变三种存活概率分布（S. erichiodes：χ²=154.12，p<0.001；A. pallida：χ²=180.22，p<0.001；Contarinia sp.：χ²=140.87，p<0.001）。

3.2 Composition of the Parasitoid Complex Associated With Gall Inducers（与诱导虫瘿者相关的寄生蜂复合体组成）：通过饲养、鉴定和群落优势度计算，发现除 C. pictus 跨功能群转移至 A. pallida 外，优势寄生蜂严格专一于各自寄主虫瘿类型，三类功能群无物种重叠。共获得并鉴定13种寄生蜂，隶属8科；P. teresitergum、C. pictus 和 P. jaapiellae 分别为 S. erichiodes、A. pallida 和 Contarinia sp. 功能群的绝对优势种。13种中12种为新寄主记录，仅 C. pictus 为已有记录；具体新增记录包括 S. erichiodes 的 Pholetesor teresitergum、Mesopolobus sp.、Agathidis sp.、Telenomus sp.，A. pallida 的 Neochrysocharis formosus、Aprostocetus sp.、Trichogramma pintoi、Aphelinoidea anatolica、Lymaenon karlik、Polynema haloxyloniae，以及 Contarinia sp. 的 Pseudotorymus jaapiellae 和 Platygaster sp.。

3.3 Morphological Redescriptions of Dominant Parasitoids（优势寄生蜂形态重描述）：通过形态学复核，3.3.1 Pholetesor teresitergum Liu & Chen, 2016：头和mesosoma黑色，metasoma棕黄色，触角16节且密生刚毛，前翅缺 r-m 脉形成开放 areolet；寄主为 Scrobipalpa erichiodes 幼虫，分布中国新疆、浙江。3.3.2 Cirrospilus pictus Nees, 1834：体黄棕色，前胸背板与中胸盾片中叶交界处有特征性圆形黑斑，跗节4节；传统为多种潜叶昆虫初寄生蜂，本研究独特记录为 A. pallida 优势寄生蜂，全球广布并见于中国新疆。3.3.3 Pseudotorymus jaapiellae Yang & Chen, 1987：体具蓝绿色金属光泽，复眼红色，触角13节，雌性产卵鞘约为腹部1.2倍；寄主为 Gephyraulus lyciicola 和 Contarinia sp.，分布中国宁夏、新疆。

3.4 Phenology and Emergence Dynamics of Parasitoids（寄生蜂物候和羽化动态）：通过比较不同虫瘿类型寄生蜂羽化时序，发现 S. erichiodes 相关寄生蜂呈双峰，6月上中旬和8月中至9月初；P. teresitergum 主要8月羽化，Mesopolobus sp. 8月底至9月中达峰，其他种类主要5月底至6月中。A. pallida 叶虫瘿寄生蜂5—10月连续羽化，C. pictus 7月达峰，N. formosus 主要8月，Aprostocetus sp. 在6月和8月双峰，其余偶见种多在6月初。Contarinia sp. 花芽虫瘿寄生蜂寄生高峰为7—9月，P. jaapiellae 主要7月底羽化，Platygaster sp. 9月初明显达峰。

3.5 Parasitic Characteristics of Dominant Parasitoids（优势寄生蜂寄生特性）。3.5.1 Biological Characteristics of Pholetesor teresitergum：通过发育观察和寄生行为观察，P. teresitergum 为独居外寄生蜂，攻击 S. erichiodes 幼虫；雌蜂以触角鼓击定位寄主，产卵于单腔虫瘿内，幼虫附着取食宿主血淋巴，宿主脱水死亡，成虫咀嚼圆形出孔。温度15^°C–30^°C内寿命随温度升高而下降，15^°C最长，30^°C约减半（Log-rank：χ²=8.82，p<0.05）。3.5.2 Biological Characteristics of Cirrospilus pictus：通过发育观察和寄生行为观察，C. pictus 主要外寄生 A. pallida，雌蜂将卵产入叶虫瘿腔，幼虫混合取食虫瘿螨和薄壁组织，使虫瘿干燥褪绿，成虫从裂缝羽化。温度显著负影响寿命，15^°C最长，30^°C最低（Log-rank：χ²=21.32，p<0.001）。3.5.3 Biological Characteristics of Pseudotorymus jaapiellae：通过发育观察和寄生行为观察，P. jaapiellae 为 Contarinia sp. 幼虫的独居外寄生蜂，雌蜂产卵于花芽虫瘿，幼虫附着取食血淋巴，并先麻痹多个寄主幼虫；寄生蜂和寄主成虫可从同一虫瘿羽化，说明其不一定消除全部寄主幼虫。温度15^°C–30^°C内寿命随温度升高而下降，15^°C最长，30^°C最低（Log-rank：χ²=11.30，p<0.05）。

讨论部分可概括为：4.1 生态位分化与“营养假说”的多维验证：首次报道 Scrobipalpa 属诱导虫瘿能力，S. erichiodes 幼虫诱导髓细胞增生并分化为营养组织，支持“营养假说”，提示诱导虫瘿的麦蛾科可能具有趋同进化策略。4.2 木质化茎对虫瘿表型可塑性的物理限制：虫瘿大小通常与昆虫体大小正相关，但 S. erichiodes 虫瘿晚期相关性减弱，可能因维管束和木质化限制径向扩展，说明茎虫瘿外部形态不能单独预测内部幼虫状态，需结合植物解剖。4.3 虫瘿螨越冬策略与环境适应：A. pallida 主要在枝缝和腋芽越冬，具高繁殖力并与严格寄主专一性相关；其可利用木虱 Bactericera gobica 携播扩散和越冬，结合世代重叠，可能解释荒漠生态系统中的常年暴发。4.4 寄生蜂群落寄主转移和跨功能群寄生：P. teresitergum 作为 S. erichiodes 优势寄生蜂符合茧蜂科寄生鳞翅目幼虫的模式；C. pictus 优势寄生 A. pallida 是显著营养级扩展，可能因叶潜和叶虫瘿均提供隐蔽浅层内栖微环境，且荒漠资源有限促使机会主义和寄主可塑性；该发现挑战真姬蜂？此处应译为“Eulophidae 姬小蜂科”传统寄主范围认识，并显示其生物防治潜力；P. jaapiellae 作为 Contarinia sp. 优势寄生蜂，确认 Torymidae 长尾小蜂科对瘿蚊的生物防治作用。4.5 热胁迫对寄生蜂寿命的限制：15^°C–30^°C内三种优势寄生蜂成虫寿命随温度升高显著下降，与寄生蜂热效应研究一致；新疆北部夏季日温差大和极端高温可压缩寄生蜂觅食窗口，形成生物防治瓶颈。寄主 S. erichiodes 和 A. pallida 在较宽热窗维持功能寿命，而寄生蜂成虫在30^°C严重压缩，可能与虫瘿提供微气候庇护、自由生活成虫暴露于低湿环境有关；热错配可能导致物候失同步，未来综合害虫管理（Integrated Pest Management, IPM）可考虑冠层遮阴或微灌溉等微气候调控。4.6 恒温实验局限与波动热制度潜在影响：恒温实验显示负相关，但荒漠日温差（Diurnal Temperature Variations, DTV）显著，自然波动热可能通过热性能曲线（Thermal Performance Curves, TPCs）非线性效应偏离均温恒温结果，夜间低温可能提供“热恢复”窗口；因此恒温数据是重要基线，但可能高估极端热对野外寄生蜂种群的负面影响，未来应纳入模拟自然荒漠的波动热制度。

研究结论翻译：本研究首次系统阐明新疆北部 Lycium ruthenicum 上三种主要诱导虫瘿者的生物学特性和三营养级互作。研究人员明确确认 Scrobipalpa erichiodes 为全球 Scrobipalpa 属首个被描述具有诱导虫瘿能力的物种。在鉴定的13种寄生蜂群落中，确定 Pholetesor teresitergum、Cirrospilus pictus 和 Pseudotorymus jaapiellae 分别为三种诱导虫瘿者的优势自然天敌。最值得注意的是，研究人员证明 C. pictus 有效寄生 A. pallida（优势度66.39%）。这一发现挑战了该蜂仅攻击潜叶昆虫的传统认识，代表重要的新营养关系。此外，结果揭示高温（30^°C）是关键非生物限制，显著降低这些优势寄生蜂成虫寿命和潜在控制效率。总体而言，这些发现不仅填补了 L. ruthenicum 诱导虫瘿者基础生物学的关键空白，也为选择耐热寄生蜂品系和制定适合荒漠生态系统的季节性生物防治策略提供理论基础。