各向异性介电方法在光系统 II 反应中心激发态上的表现

《Spectrochimica Acta Part A: Molecular and Biomolecular Spectroscopy》：The performance of anisotropic dielectric approach on the excited state of the photosystem II reaction center

　　

# PSII反应中心光谱性质的研究：各向同性与各向异性介电环境的影响

## 各向同性模型的失败
(a) 各向同性SRSH-PCM方法能够捕捉到一般性的环境屏蔽效应，但严重无法重现发色团正确的能量排序。该方法错误地预测了ChlD1的蓝移，并且错误地将ChlD2的能量置于ChlD1之下，凸显了对于模拟异质性PSII蛋白质基质而言，均匀介电连续体的不足。(b) 常被研究的ChlD1的电致变色移在該各向同性模型中未能被捕捉。(c) 此外，四聚体模型中单体激发态能量对介电常数的变化不敏感。然而，当考虑各向异性介电环境时，情况发生了变化。

## 单体能移的定性一致性
在单独处理单体时，我们的各向同性计算得到的能移（ChlD2-ChlD1）与实验结果良好吻合：Chl单体约为0.022 eV。这些结果验证了我们计算方法的高精度，并强调了即使是微小的能量微扰（0.01–0.05 eV）对于引导高效光合电荷分离也具有重要意义。

## 各向异性介电模型的成功
通过在SRSH-PCM(r)方法中引入介电各向异性——利用PEqS为D1支链分配较高的介电常数（??? = 3.5–5.0），为D2支链分配较低的介电常数（??? = 1.5）——(a) 与实验结果的一致性显著改善，对于4.0-1.5和3.5–1.5的介电对，重现了特殊对在≈1.77 eV附近近似简并的能量，与P680（P）带相匹配。(b) 类似地，Chl单体的亮态能量在4.5–1.5和3.5–1.5的介电对下稳定在1.78–1.80 eV。(c) 此外，该模型正确排序了激发态（E(ChlD2) > E(ChlD1)），并得出ChlD1的电致变色移为?0.15 eV，与实测值?0.12 eV的偏差仅为≈0.03 eV。

## 对功能不对称性的启示
我们的结果表明，PSII的功能不对称性不仅源于静态静电场，而是深刻编码在介电环境的空间各向异性中。因此，SRSH-PCM(r)框架提供了一种物理上更加真实且优越的方法，用于模拟光谱性质并理解蛋白质基质如何调节色素能量以实现高效、单向的电荷分离。

## 引言

在过去几十年中，能量转移和电子转移过程的研究迅速增长，这主要得益于它们在理解光合作用反应中心（RC）内的光捕获和电荷分离中的关键作用[1]。细菌光合反应中心（BRC）已被确立为研究这些基本过程的关键模型系统[2]。在高等生物中，光合作用的核心反应与其细菌 counterparts 共享关键的结构和功能特征：通常，庞大的天线网络将吸收的能量引导至反应中心，电荷分离在此发生。许多BRC的核心特征是"特殊对"二聚体，它在光合电子传递级联中作为初级电子供体发挥关键作用。然而值得注意的是，最近的高级实验[3]、[4]和理论计算[5]、[6]、[7]表明，这一特定的机制角色在高等植物和蓝藻的光系统II反应中心（PSII RC）中并未保留，凸显了一个关键的功能分歧。

在此，PSII RC利用六个叶绿素（Chl）和去镁叶绿素（Pheo）发色团组成的伪对称阵列执行产氧光合作用的初始电荷分离，然而它表现出严格的功能不对称性，仅利用D1支链进行有效的电子转移。PSII RC中的初级电荷分离机制长期以来一直是一个争论的话题，历史上围绕两条潜在途径展开，分别起始于特殊对（P_D1P_D2）或辅叶绿素（Chl_D1）[3]、[6]、[8]、[9]、[10]、[11]、[12]。近年来，在高水平量子力学/分子力学（QM/MM）模拟和先进光谱技术的推动下，这一争议在很大程度上得到了解决[6]。计算研究确立了蛋白质基质的显式静电场是反应中心功能不对称的唯一原因，使Chl_D1成为最低能量发色团，并确定了Chl_D1→Pheo_D1电荷转移（CT）态为关键的初始步骤[6]、[11]、[12]、[13]、[14]、[15]。该模型得到了非绝热量子动力学计算[5]以及最近的多光谱二维电子光谱[4]的进一步支持，后者揭示了一条统一途径，其中涉及Chl_D1和P_D1两者的离域激发态向Pheo_D1捐赠电子，从而将此前截然不同的机制假说融为一体。此外，CT态的稳定性和可及性深受环境在不同时间尺度上动态响应的影响，包括快速电子极化和缓慢核重组。这一关键的能量反转使Chl_D1成为能量阱，并将光化学生成引导至D1支链，这种功能设计与同源BRC中强耦合的"特殊对"形成鲜明对比[16]。初级电荷分离机制涉及低能的CT态，主要是Chl_D1-Pheo_D1，通过快速、短程（SR）途径进行。这一高效过程辅以强大的光保护机制，降低了光氧化损伤的风险[17]。

最近对PSII RC的光谱研究[18]揭示了复杂的激发态动力学特征，表现为离域激子以及独特的吸收特征。D1-D2-Cyt b559复合体在低温（10 K）下的光学测量显示Qy带在1.83 eV和1.85 eV处出现峰值。Qx带在2.29 eV处被观测到，而Soret带的最大值出现在约2.87 eV和2.98 eV处。通常被称为"P680"的初级供体，并非被理解为单个发色团，而是整个反应中心的激发最大值的体现，其中1.82 eV的吸收带涵盖了所有六个RC发色团的贡献。最近一项在77 K下进行的多光谱二维电子光谱（2DES）研究[4]提供了超快分辨能力，识别出一条快速的电荷分离通道，起源于被标记为RC*的离域激发态。该RC*激子中心在约1.82 eV处，与跨越（Chl_D1-Pheo_D1-P）的离域态一致。同时还观测到较缓慢的电荷分离相，起源于一个不同的阱态，激发能量约为1.85 eV。此外，实验数据表明PSII RC复合体的Qy吸收最大值与气相叶绿素a光谱相比存在显著的红外移，其中估算的电致变色移≈?0.12 eV（将最大值从≈1.94 eV移至≈1.82 eV）。

准确预测PSII RC的电致变色移需要使用高级量子化学方法，并以高度精确的基于区域的局域对自然轨道实现的相似性变换运动方程耦合簇单双激发理论（DLPNO-STEOM-CCSD）为基准进行标定。Sirohiwal等人报告了Chl_D1在DLPNO-STEOM-CCSD/def2-TZVP级别的电致变色移≈?0.092 eV，这与实验推断的≈?0.12 eV接近[6]、[7]、[19]。相比之下，全局杂化和双重杂化泛函（如B3LYP、PBE0、B2PLYP）严重低估了这些移值，而CAM-B3LYP泛函对此性质在定性上是错误的或不可靠的。含范围分离的杂化（RSH）泛函，纳入了100%长程Hartree-Fock交换，是最准确的，其中双重杂化ωB2PLYP泛函表现最佳，其次是ωB97X-V（≈?0.064 eV）、LC-BLYP（≈?0.062 eV）和ωB97（≈?0.072 eV）[7]。此外，标度化的波函数方法，特别是反对自旋变体SOS-CC2和SOS-ADC(2)，相比其经典对应物表现出显著改善，提供了定量上准确的结果并正确捕捉了RC本质的激子不对称性[7]、[20]、[21]。一个关键方面是将特殊对P_D1P_D2作为一个单一的QM单元在QM/MM框架中处理。这种方法对于正确捕捉强烈的相互极化、保持乙烯基部分的对称性破缺以及维持由其紧密空间邻近引起的宏观环曲率是不可或缺的——这些特征在分子力学力场中描述不佳。另一方面，另一种方法——屏蔽RSH（SRSH）泛函，建立在RSH方案在缓解气相单分子计算中常见的轨道间隙低估方面取得的成功之上[22]、[23]、[24]。

在SRSH-PCM框架内，周围环境通过一致地嵌入SRSH交换-相关泛函和可极化连续体模型（PCM）的介电屏蔽来表示，由介质的介电常数参数化[25]。这种自洽处理确保了即使在泛函参数仅在气相中调优的情况下，前线轨道能量也与电离势（IP）和电子亲和能（EA）正确对齐[26]。SRSH-PCM模型在电荷传输和凝聚相CT激发方面已被广泛标定，与实验数据表现出定量上的一致性[24]、[26]。最近，SRSH形式体系通过与广义泊松方程求解器（PEqS）的扩展来考虑各向异性介电屏蔽[27]。在此数值框架中，静电势通过在空间变化的介电分布?(??)下求解泊松方程来获得，从而直接解析异质区域中屏蔽效应的局部变化[27]、[28]。将PEqS整合到SRSH-PCM模型中，使得界面静电效应能够被准确反映，从而实现对异质凝聚相环境更加真实的表示。

光合作用复合体中精细光谱趋势的划分，特别是那些起源于P*吸收带和相邻BChl的特征，一直是近期研究的焦点，在将特征归属于激子分裂还是光谱移值方面取得了进展[29]、[30]。计算方法面临的重大挑战是准确重现这些趋势并将其与特定的构象和环境参数联系起来。我们先前的工作已建立了解决这一挑战的框架[31]。我们定量评估了环境对BRC中P的激子分裂、CT态稳定化（能量1.52–1.65 eV）以及三重态能量转移途径的影响[31]、[32]、[33]。关键发现包括识别了调控对内CT态的官能团（酮酯和植醇酯带有乙烯基连接）[32]，以及发现P和BB之间的羧酸尾与B支链处的低介电环境相结合，增强了三重态能量对B支链相对于A支链的耦合[33]。在随后的研究中，纳入了完整的相邻分子（B_A、B_B、H_A、H_B），我们发现了与P相关的CT态能量显著更低（1.15–1.20 eV），并证明了有利于A支链的CT整流效应[34]。对合成BChl衍生二聚体的平行研究系统地探索了光诱导CT对分子结构和介电环境的依赖关系[35]、[36]、[37]、[38]、[39]，包括在各向异性介电框架内[28]。这些多样系统中持续的成功可以归因于与PCM结合的SRSH方法。该方法自洽地在对介电连续体动态响应的反应场中计算电子密度。这种能力对于捕捉溶剂环境的微妙影响至关重要，从而确保对CT态能量和稳定化的准确且可预测的描述。

## 理论方法与计算细节

我们在P_D1P_D2Chl_D1Chl_D2四聚体模型中系统地研究了各向同性和各向异性介电环境的隐含效应。复杂系统周围极性的效应由各向同性情况下的PCM和各向异性介电设置下的PEqS方法处理。首先，在各级介电常数下对四聚体模型实验解析的结构进行优化。更具体地说，通过X射线结果优化发色团的结构来获得几何构型。

## 结果与讨论

PSII的核心反应中心，作为光合作用生物中的关键组分，如图1所示。对应于四聚体模型的定义辅因子组为P_D1P_D2Chl_D1Chl_D2（对称模型，称为TS），其中中心特殊对P_D1P_D2与对称排列的辅叶绿素发色团在短距离内形成了紧凑的构型。尽管通过反应中心D1支链的高效电子转移是一种进化偏好，但具体的……

## 结论

在本研究中，我们利用先进的SRSH-PCM和SRSH-PCM(r)（通过PEqS）框架，系统研究了各向同性和各向异性介电环境对PSII RC光谱性质的影响。据我们所知，尚无理论或计算研究在SRSH-PCM(r)（通过PEqS）方法下计算过PSII RC的激发态。我们的方法结合了一种新颖的极化一致框架，通过结合SRSH、PCM和PCM(r)，可靠地解决了介电环境对电子激发态的影响。

我们对核心四聚体模型（PD1PD2ChlD1ChlD2）以及各个单体的计算分析得出了几个关键结论，强调了环境异质性的关键作用。首先，各向同性SRSH-PCM模型成功捕捉到了利益冲突声明作者声明他们没有已知的竞争性经济利益或个人关系可能会影响本文所报告的工作。致谢本研究由土耳其科学技术研究委员会（TUBITAK）资助，项目编号为123Z591和125Z691（TUBITAK 1001）。作者NKA和HA感谢TUBITAK的支持。我们感谢恰纳卡莱奥纳萨姆萨特大学理学院提供的计算设施和资源，使我们能够完成所报告的研究。Nagehan Karakaya Akba? | Hüseyin Aksu