北海道搁浅太平洋白侧海豚（Lagenorhynchus obliquidens）汞含量与稳定同位素比值的个体发育变化：与港湾鼠海豚及达氏鼠海豚的比较

《Journal of Marine Science and Engineering》：Ontogenetic Changes in Mercury and Stable Isotope Ratios in Pacific White-Sided Dolphins (Lagenorhynchus obliquidens) Stranded in Hokkaido, Japan: Comparison with Harbour and Dall’s Porpoises

　　

摘要专业翻译 太平洋白侧海豚（PWD）是一种小型齿鲸，在日本中部被猎捕供人类食用，并经常搁浅在日本北部北海道的海岸上。然而，关于PWD的汞（Hg）污染及其生态学信息却鲜有报道。研究人员调查了搁浅于北海道的PWD中Hg分布、δ13C、δ15N及δ18O值的个体发育变化，并与搁浅于同一区域的港湾鼠海豚和达氏鼠海豚进行了比较。成熟PWD肝脏中的Hg浓度显著高于其肌肉及其他组织中的浓度。当体长（BLs）超过2.0 m（即PWD达到性成熟时），肝脏和肌肉中的Hg浓度急剧升高。所有成熟PWD肌肉中的Hg浓度均超过日本政府为鱼类和贝类设定的Hg指导值0.4 μg/wet g，且大多数成熟PWD肝脏中的Hg浓度超过60 μg/wet g，该值被认为是海洋哺乳动物中度Hg毒性的阈值。幼崽肌肉中的δ15N值高于未成熟PWD，这可能是由于大量摄食富含15N的乳汁所致。在已断奶的雄性个体中，δ13C与δ15N值之间以及log THg浓度与δ15N值之间均存在显著正相关，但在已断奶的雌性个体中未观察到这种相关性。在已断奶的雄性个体中，δ18O值与BLs之间以及δ13C与δ18O值之间存在弱正相关，而已断奶的雌性个体在这两项之间则表现出弱负相关。已断奶雄性与雌性之间的这些差异可能源于栖息地和猎物种类的不同。利用δ13C和δ15N值绘制的40%置信椭圆将PWD与达氏鼠海豚和港湾鼠海豚区分开来，表明它们之间存在空间生态位的差异。

论文解读

一、研究背景与意义

汞（Hg）是一种全球性污染物，可通过自然和人为途径排放至大气中。齿鲸、剑鱼、鲨鱼和金枪鱼等处于食物链顶端且寿命较长的捕食者，体内常积累高浓度的甲基汞（MeHg），这些汞通过海洋食物链逐级富集。总汞（THg）通常以年龄和/或体长依赖的方式在海洋捕食者体内积累。除代表营养级的δ¹⁵N值、年龄和体长外，水平与垂直空间因素（如陆源水输入和水深）也会影响海水中Hg浓度，进而可能影响海洋动物体内THg的积累。已有研究在肌肉组织及部分肝脏组织中报道了log THg浓度与δ¹³C或δ¹⁸O值之间的正相关关系，但未发现log THg浓度与δ¹⁵N值之间的相关性。

MeHg对胎儿发育的 adverse 影响及其经海产品摄入的神经毒性已引起广泛关注。日本政府设定的鱼类和贝类中MeHg和THg浓度的暂定允许水平分别为0.3和0.4 μg/wet g，这些标准也适用于鲸类产品。已知硒（Se）可通过MeHg脱甲基化后形成Hg-Se复合物（HgSe）来降低MeHg毒性。慢性MeHg暴露会显著增加肝脏中的THg和Se浓度，并在一定程度上增加肌肉、肾脏及其他组织中的浓度。

北海道每年报告有超过50头鲸类搁浅，其中大部分为达氏鼠海豚（Phocoenoides dalli）、港湾鼠海豚（Phocoena phocoena）和太平洋白侧海豚（Lagenorhynchus obliquidens）。这三种物种在摄食生态上存在预期差异：太平洋白侧海豚一般为上层（epipelagic）摄食者，达氏鼠海豚为中层（midwater）摄食者，港湾鼠海豚则为上层和中层兼食者。然而，先前利用视觉和水声学方法的调查未能清晰划分这三种物种的空间生态位。研究人员此前已报道了搁浅于北海道的达氏鼠海豚和港湾鼠海豚肌肉、肝脏及其他组织中THg浓度的个体发育变化，以及肌肉组织中δ¹³C、δ¹⁵N和δ¹⁸O值的变化。然而，关于太平洋白侧海豚的THg水平和稳定同位素比值的信息极为有限。对太平洋白侧海豚开展类似研究，对于阐明这三种物种的空间生态位分配（重叠与分离）十分必要。

二、研究内容与主要技术方法

本研究利用2010年至2018年间搁浅于北海道沿岸的34头太平洋白侧海豚样本，以及2011年在北太平洋近海1000公里处意外捕获的1头个体（SNH11012），共计35头。所有样本在化学分析前保存于?20 °C。研究采用无焰原子吸收分光光度计（HG-310；Hiranuma Sangyo Co., Ltd.）定量分析肌肉及其他组织中的THg浓度，使用DOLT-2（加拿大国家研究委员会）作为THg分析的质量控制标准。δ¹³C和δ¹⁵N值采用同位素比值质谱仪（IRMS）（Delta S, Finnigan MAT）分析，δ¹⁸O值采用IRMS（Delta V PLUS, Thermo Fisher Scientific）分析。数据采用非参数Welch检验、Scheffe's F检验和Spearman秩相关系数检验进行分析。THg浓度拟合Bézier曲线，40%置信椭圆使用JMP软件计算。

三、研究结果

3.1 THg分布及THg浓度的个体发育变化

雄性肝脏组织中的THg浓度为88.4 ± 76.7 μg/wet g（n = 13），雌性为60.4 ± 74.8 μg/wet g（n = 14）；雄性肌肉组织中的THg浓度为1.28 ± 0.60 μg/wet g（n = 19），雌性为0.97 ± 0.56 μg/wet g（n = 16）。雌雄个体的肝脏THg浓度均比肌肉和其他组织（肾、肺、脾和心脏）高一个数量级。所有雄性各组织中平均THg浓度顺序为：肝脏 >> 脾脏 ≈ 肺 > 肾脏 > 肌肉 ≈ 心脏；雌性除脾脏外也观察到相同的顺序。但这一顺序不适用于三头幼崽和最小的一头已断奶个体（SNH11012），其肺和脾脏组织中的THg浓度低于肌肉和心脏组织。

3.2 雌雄个体肌肉、肝脏和肺组织中THg浓度的个体发育变化

雌雄个体肝脏、肺和肌肉组织中的THg浓度在体长超过2.0 m时急剧升高。肝脏和肌肉组织中拟合曲线的渐近线在雄性（约2.3–2.4 m）略大于雌性（约2.1–2.2 m）。体长为1.03 m的幼崽（SNH17024）肌肉组织中的THg浓度为0.51 μg/wet g，超过0.4 μg/wet g，但其他体长为0.69和1.06 m的幼崽则较低（分别为0.32和0.26 μg/wet g）。所有成熟个体（体长 > 2.0 m）的THg浓度均超过0.4 μg/g wet g。18头成熟个体中有13头肝脏THg浓度超过60 μg/wet g。已断奶雌性个体的体长与log THg浓度之间在肌肉和肝脏组织中均存在显著正相关（p < 0.01），而已断奶雄性个体仅呈弱相关（p < 0.10）。

3.3 δ¹³C、δ¹⁵N和δ¹⁸O值的个体发育变化及其与THg浓度的相关性

三头幼崽的δ¹³C值变化较大（?19.3、?18.3和?17.8‰，平均?18.4 ± 0.8‰），其δ¹⁵N值为13.2 ± 0.5‰，高于未成熟个体的个体值。最小已断奶个体（体长1.43 m，SNH11012）的δ¹³C和δ¹⁵N值分别为?19.5‰和9.4‰，是所有个体中最低的。已断奶雄性的δ¹⁵N值随体长增加呈上升趋势（p < 0.10）。已断奶雄性的δ¹⁸O值随体长增加呈上升趋势，而已断奶雌性呈下降趋势（均p > 0.10）。已断奶雄性中δ¹⁸O与δ¹³C值之间呈弱正相关，已断奶雌性中呈弱负相关。已断奶雄性中log THg浓度与δ¹⁵N值之间存在显著正相关（p < 0.01），但已断奶雌性中无此相关性。雌雄个体中均未观察到log THg浓度与δ¹³C值之间的相关性。

3.4 肌肉与肝脏组织中δ¹³C和δ¹⁵N值的比较

雄性（n = 11）肝脏和肌肉组织中的δ¹³C值相似（分别为?18.8 ± 0.6‰和?18.4 ± 0.6‰），δ¹⁵N值也相似（均为12.2‰左右）。雌性（n = 6）肝脏和肌肉组织中的δ¹³C值相同（?18.2 ± 0.5‰和?18.2 ± 0.4‰），δ¹⁵N值相似（12.9 ± 0.7‰和12.3 ± 0.6‰）。三头幼崽的Δ¹³C_{liver–muscle}值略高于零（0.20 ± 0.11），而成熟个体（体长 > 2.0 m）的值变化较大且大部分低于零（?0.92 ± 0.33，n = 12）。三头幼崽的Δ¹⁵N_{liver–muscle}值接近于零（0.033 ± 0.057），并随生长急剧增大且变异较大，成熟个体为0.883 ± 0.684（n = 12）。

3.5 太平洋白侧海豚与达氏鼠海豚和港湾鼠海豚的生态位分离

太平洋白侧海豚的δ¹⁵N值（12.2 ± 0.9‰，n = 35）显著低于港湾鼠海豚（13.3 ± 1.0‰，n = 53）和达氏鼠海豚（13.1 ± 0.9‰，n = 54）（p < 0.05）。达氏鼠海豚的δ¹³C值（?19.4 ± 0.4‰，n = 54）显著低于港湾鼠海豚（?18.5 ± 0.8‰，n = 53）和太平洋白侧海豚（?18.3 ± 0.5‰，n = 35）（p < 0.05）。三种物种间的δ¹⁸O值无显著差异。40%置信椭圆显示，太平洋白侧海豚与达氏鼠海豚的椭圆完全分离，港湾鼠海豚的椭圆与达氏鼠海豚在水平方向及太平洋白侧海豚在垂直方向部分重叠。

四、讨论与结论

讨论部分总结： 太平洋白侧海豚肌肉中的THg水平（1.14 ± 0.60 μg/wet g，n = 35）全部超过0.4 μg/wet g，这是首次报道日本周边海域太平洋白侧海豚的Hg污染状况，提示应谨慎食用被猎捕的该物种。日本政府针对孕妇的鲸类食用建议未包含太平洋白侧海豚，需进一步开展包括MeHg数据在内的研究。大多数成熟个体肝脏THg浓度超过中度毒性阈值（60 μg/g wet g），其中7头超过严重风险阈值（123 μg/g wet g）。成熟齿鲸脾脏和/或肺组织中的THg浓度高于肌肉组织，可能归因于HgSe在脾和肺组织中的积累大于肌肉组织。THg浓度在体长约2.0 m时急剧升高，其渐近线在雄性大于雌性，这与性成熟体长及最大体长的性别差异有关。幼崽中较高的THg浓度可能归因于母体MeHg的胎盘转移。幼崽中较高的δ¹⁵N值可能源于摄食富含¹⁵N的乳汁。已断奶雄性与雌性在δ¹³C-δ¹⁵N相关性、log THg-δ¹⁵N相关性以及δ¹⁸O与体长或δ¹³C值的相关方向上的差异，可能源于栖息地和猎物种类的性别差异。肝脏与肌肉组织间δ¹⁵N差值（Δ¹⁵N_{liver–muscle}）在幼崽中较小并随生长增大，可能反映了快速生长幼崽肝脏与肌肉间¹⁵N周转率的差异尚未充分发育。40%置信椭圆完全分离了太平洋白侧海豚与达氏鼠海豚，港湾鼠海豚与两者部分重叠，表明三种物种在北海道周边水域存在空间生态位分配。

研究结论： 肌肉、肝脏和肺组织中的THg浓度在体长超过约2.0 m（即可能达到性成熟时）急剧升高。所有已断奶个体肌肉组织中的THg浓度均超过鱼类和贝类的0.4 μg/wet g标准，大多数成熟个体肝脏组织中的THg浓度超过海洋哺乳动物中度肝脏THg毒性阈值60 μg/wet g。成熟个体肺和脾组织中的THg浓度高于肌肉组织，可能归因于HgSe在肺和脾组织中的积累大于肌肉组织。幼崽肌肉组织中的δ¹⁵N值高于未成熟个体，源于大量摄食富含¹⁵N的乳汁。幼崽的Δ¹⁵N_{liver–muscle}值较小并随体长增加而增大，快速生长幼崽肝脏与肌肉组织间¹⁵N周转率差异可能尚未充分发育。Δ¹³C_{liver–muscle}值的变异随体长增加而增大，尽管其平均值随体长增加略有下降。已断奶雄性中δ¹³C与δ¹⁵N值之间存在显著相关（p < 0.01），已断奶雌性中无此相关性。δ¹⁸O与体长及δ¹⁸O与δ¹³C值之间的相关性虽弱（p > 0.10），但在已断奶雄性中为正相关，在已断奶雌性中为负相关，这些性别差异可能源于栖息地和猎物种类的不同。δ¹³C与δ¹⁵N值的散点图将太平洋白侧海豚与达氏鼠海豚和港湾鼠海豚区分开来，表明三种物种之间存在空间生态位差异。本研究部分数据变异较大且相关性较弱，可能因为样本不仅包括因意外搁浅的健康个体，也包括因疾病或饥饿死亡的个体，未来需增加样本量开展进一步研究。