【Cell Reports】我校学者揭示共生菌调控褐飞虱杀虫剂敏感性新机制

　　

南湖新闻网讯（通讯员 蔡廷卫）近日，我校植物科学技术学院农药毒理学与有害生物抗药性团队在昆虫共生菌调控宿主杀虫剂敏感性方面取得研究新进展。相关研究成果以“Bacterial endosymbiont suppresses detoxification through folate-mediated DNA methylation in Nilaparvata lugens”为题在Cell Reports发表。研究发现，昆虫共生菌与宿主协同促进叶酸合成，并通过叶酸介导的DNA甲基化调控宿主解毒代谢，从而提高褐飞虱对杀虫剂的敏感性。研究揭示了共生微生物营养代谢参与宿主解毒代谢的新机制，为开发基于营养代谢干预的害虫抗药性治理策略提供了新的理论依据。

褐飞虱是水稻生产中的重要害虫，其暴发可严重影响水稻产量和品质。长期、大量使用化学农药导致褐飞虱抗药性不断增强，已成为制约其高效绿色防控的重要因素。昆虫共生微生物广泛存在于农业害虫体内，在营养供给、代谢调控和环境适应等方面发挥重要作用。然而，人们对于共生菌能否通过代谢产物调控宿主的杀虫剂解毒代谢能力，以及其中的分子机制，仍缺乏系统认识。

该研究以褐飞虱及其胞内共生细菌Arsenophonus nilaparvatae为研究模型，围绕共生系统中的叶酸代谢及其生物学功能开展研究。结果表明，A. nilaparvatae可与宿主协同促进体内叶酸的合成与积累。随着宿主体内叶酸水平升高，褐飞虱DNA甲基化水平显著增强，进一步抑制多种解毒相关基因的表达并降低解毒酶活性，最终提高其对杀虫剂的敏感性。

在机制研究基础上，研究团队进一步利用高叶酸转基因水稻评估这一调控途径的潜在应用价值。结果显示，与取食对照水稻的褐飞虱相比，取食高叶酸水稻的褐飞虱对杀虫剂表现出更高的敏感性。进一步研究发现，外源补充叶酸同样能够提高草地贪夜蛾、棉蚜等多种重要农业害虫对杀虫剂的敏感性，表明叶酸介导的杀虫剂增敏效应并非褐飞虱所特有，具有一定的跨物种普适性，为探索营养代谢调控在害虫抗药性治理中的应用提供了新的可能。叶酸是重要的生物营养因子，广泛参与遗传物质合成、氨基酸代谢和DNA甲基化等重要生命过程，是维持细胞正常生长和代谢的重要营养物质。由于多数昆虫自身缺乏完整的叶酸合成途径，其叶酸来源在一定程度上依赖食物和体内共生微生物。该研究从昆虫-共生菌代谢互作入手，将共生微生物代谢、宿主表观遗传调控与杀虫剂解毒联系起来，揭示了害虫体内的营养物质不仅是维持生长发育的基础，还可通过表观遗传调控影响其解毒能力和杀虫剂敏感性。该研究拓展了对昆虫共生微生物功能及害虫解毒代谢调控机制的认识，表明害虫的杀虫剂敏感性不仅受传统解毒代谢途径调控，也与其营养代谢和表观遗传状态密切相关。相关发现为从营养代谢层面干预害虫抗药性提供了新的研究方向，并为构建低风险、可持续的害虫抗药性治理策略提供了理论基础。

华中农业大学植物科学技术学院博士研究生高园园和博士后蔡廷卫为论文共同第一作者，万虎教授为论文通讯作者，李建洪教授、何顺教授和西班牙塞维利亚大学Pol Nadal-Jimenez教授共同参与了项目指导。研究所用高叶酸转基因水稻及相应对照材料由中国农业科学院生物技术研究所张春义研究员团队提供。该研究得到了国家自然科学基金、湖北省自然科学基金等项目的资助。

共生细菌与褐飞虱协同合成叶酸调控宿主解毒代谢示意图

【英文摘要】

Symbiont-derived metabolites can regulate host physiology, but how they affect xenobiotic detoxification remains poorly understood. Here, we provide evidence that the endosymbiont Arsenophonus nilaparvatae increases insecticide susceptibility in Nilaparvata lugens through a folate-associated DNA methylation pathway. Specifically, A. nilaparvatae enhances folate biosynthesis through metabolic complementation with host alkaline phosphatase, while folate supplementation reduces P450 expression and monooxygenase activity. Metabolomics reveals an increased ratio of S-adenosylmethionine to S-adenosylhomocysteine (SAM/SAH). Consistent with this shift, symbiont infection and folate treatment are accompanied by increased NlDNMT3 expression and global 5-methylcytosine (5mC) levels. Moreover, genome-wide and targeted bisulfite analyses identify increased promoter-associated methylation at NlCYP6ER1, coinciding with reduced transcription. Importantly, inhibiting DNA methylation partially reverses these molecular and phenotypic effects. Finally, folate-associated sensitization is observed with high-folate transgenic rice and in other tested insects. Together, these findings support a symbiont-folate-DNA methylation axis regulating host detoxification and suggest folate metabolism as a potential target for insect control.