《Apidologie》：Efficacy of control methods for small hive beetle (Aethina tumida): a meta-analysis
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小蜂巢甲虫（Aethina tumida）是全球蜜蜂的重要害虫，会导致蜂群损失并对授粉服务产生不利影响。目前已开发出多种防治策略，但其相对有效性仍不明确，使得养蜂人难以从现有方案中进行选择。研究人员开展了一项Meta分析，仅纳入报告了可提取均值、方差度量及样本
小蜂巢甲虫（Aethina tumida）是全球蜜蜂的重要害虫，会导致蜂群损失并对授粉服务产生不利影响。目前已开发出多种防治策略，但其相对有效性仍不明确，使得养蜂人难以从现有方案中进行选择。研究人员开展了一项Meta分析，仅纳入报告了可提取均值、方差度量及样本量的定量配对处理-对照结果的研究。最终纳入25篇符合条件的研究，包含175项处理试验。处理方法包括化学农药和生物防治（昆虫病原线虫），以及物理诱捕器和屏障。总体而言，小蜂巢甲虫防治方法非常有效，处理类别效应量范围为2.24至3.37 Hedges' g（相对于未处理对照组具有非常大的效应）。平均而言，处理使甲虫存活率降低了58%。然而，尽管方法和背景多样，Meta分析显示所考察的处理类别之间无统计学显著差异。研究发现实验室研究会高估处理效果（Hedges' g = 4.45，95% CrI 3.06–6.12），而田间条件下则较低（Hedges' g = 2.90，95% CrI 1.16–4.57），这表明基于田间的评估对于获得现实的管理预期至关重要。此外，研究间存在中等异质性（贝叶斯I2 = 38%，95% CrI 19–59%），表明处理效果会因蜂群健康、管理实践甚至环境条件等其他变量而变化。这些结果表明，虽然没有单一处理能持续优于其他处理，但有若干选项可对甲虫减少产生显著影响。这证明了针对特定本地条件制定综合害虫管理（Integrated Pest Management, IPM）方法的必要性。未来研究应侧重于标准化的田间评估，探索处理的协同组合以增强蜂巢甲虫防治效果。重要的是，蜜蜂健康也需要与甲虫防治一并考虑，但在研究中鲜有报道。
1 引言
小蜂巢甲虫（Aethina tumida）是一种入侵性巢穴寄生虫，自1990年代以来已从原产地撒哈拉以南非洲扩散至全球，在澳大利亚、美洲和欧洲部分地区均有种群建立，近年来更蔓延至亚洲，例如印度和中国已有检出报告。该虫通过成虫和幼虫取食蜂蜜、花粉和蜂子造成危害，其存在还会导致蜂巢内容物发酵。侵染严重程度因养蜂管理实践、蜂群状况、地理区域和蜜蜂种群而异，严重时可压垮蜂群致其崩溃，同时导致蜂蜜产量下降、管理成本增加和蜂产品污染。由于甲虫强大的扩散能力和在土壤中蛹期生存的能力，种群管理尤为困难，周边区域可能迅速发生再侵染。目前已有多种处理手段被开发出来，许多推广机构推荐综合害虫管理（Integrated Pest Management, IPM）方法，但不同地区的建议侧重点各异，有的优先采用土壤淋施（如氯菊酯或线虫），有的提倡诱捕器或鼓励化学防治。然而与小蜂巢甲虫相关的IPM缺乏既定的行动阈值，使得干预决策复杂化。不同地区甲虫压力不同（如在撒哈拉以南非洲仅为次要害虫，在澳大利亚则为重要害虫），加上监管框架差异，导致了区域性建议的分歧。尽管经过数十年研究和多种处理方案的开发，对于哪种方法在不同环境和管理系统中最可靠仍无共识。处理方案包括化学农药、机械诱捕器以及生物制剂（如线虫或真菌）。化学防治虽常有效，但日益受到法规或残留问题的限制；物理防治如蜂箱改造可能在蜂箱内产生额外缝隙，为甲虫提供安全藏身之处；生物防治效果取决于环境条件、当地蜜蜂种群和应用时机，但具有较大潜力。一些综述建议结合多种方法以获得更好效果并减少对单一方法的依赖，但很少有研究提供跨策略的稳健比较数据，更少有研究评估复杂管理方案的实际和经济可行性。现有综述多为叙述性，基于有限或不一致的田间试验，缺乏指导循证管理决策所需的定量综合。研究设计的异质性、结果指标和环境条件的差异使得难以就处理相对有效性得出明确结论。对于商业养蜂人而言，这种不确定性带来了问题——他们必须在处理效果、法规合规、经济约束以及对蜜蜂健康和后续蜂产品的潜在有害影响之间取得平衡。
2 方法
2.1 数据库创建
于2025年6月5日在Scopus和Web of Science数据库进行文献检索，检索字符串为：('small hive beetle' OR 'Aethina tumida') AND (control OR management OR treatment)。共识别出332篇文章，去重后剩余208篇。通过标题和摘要筛选排除97篇，剩余111篇进入全文审查。本研究仅限测量A. tumida死亡率或种群减少的实验，处理方法的纳入/排除在研究内的试验层面进行。所有试验均需设有未处理对照用于比较，接受田间、半田间和实验室三类试验类型。处理-对照类别定义为生物、物理、化学、化学与物理、物理与生物五类。文章限于英文出版物，但未设地域或时间范围限制。处理组和对照组的重复数及其标准误从各论文中记录，计算每个处理方法的平均处理和对照值（处理后每实验单元的平均存活甲虫数）。必要时借助人工智能工具ChatGPT从图表中提取数据，并由作者交叉核对以确保准确性。
2.2 统计分析
采用贝叶斯多水平随机效应模型，使用brms包进行分析。效应量指标为标准均值差（Hedges' g），正值表示处理组相比对照组甲虫减少更多。处理类型和试验类型设为固定效应，研究ID和结局类型设为随机效应。使用弱信息先验，运行四条独立链，每条4000次迭代。收敛性通过Gelman-Rubin统计量R-hat检查，值<1.01表示收敛。研究间异质性由贝叶斯多水平模型的方差分量估算，以I2表示。
2.3 整体模型
用一个整体模型整合所有响应数据，纳入小蜂巢甲虫的羽化、减少和死亡率等指标以计算处理相对效果。模型将控制类型（生物、物理、化学及混合控制）和试验类型（田间、半田间或实验室地点）作为固定效应。结局类型按六个不同水平（卵死亡率、幼虫死亡率、幼虫羽化、成虫羽化、成虫减少、成虫死亡率）进行评估，并作为随机效应以解释研究和结局内的聚类。效应量采用Hedges' g及其标准误，正值表示成功的甲虫控制效果。
3 结果
3.1 文献检索与筛选
在111篇进入全文审查的文章中，5篇无法获取，78篇因以下五个原因之一被排除：（1）未测试对照方法；（2）论文关注非目标物种；（3）综述文章；（4）敏感性或行为学研究；（5）不完整的出版物。最终28篇合格文章进入关键评估，另有3篇因缺乏所需信息而被排除。最终纳入25篇符合Meta分析标准的研究，涵盖175个处理-对照方法：95个生物、15个物理、56个化学、6个化学与物理、3个物理与生物。这些研究来自六个国家的同行评议科学论文。
3.2 整体模型
整体贝叶斯模型显示，小蜂巢甲虫防治方法非常有效，处理类别效应量范围为2.24至3.37 Hedges' g。然而，尽管处理总体上有效，但处理类型之间无有意义差异。所有处理类别均显示出对甲虫控制的大正向效应：化学（g = 2.90, 95% CrI 1.16–4.57）、生物（g = 2.45, 95% CrI 1.15–3.74）、物理（g = 2.24, 95% CrI 0.92–3.55）、混合（g = 3.34–3.37, 95% CrI 1.04–5.70），各组间无统计学显著性。混合处理变异性最大（g = 3.38, 95% CrI 1.04–5.70），但该类别样本量最小（仅9个处理）。成对对比显示三个处理类别间均无显著差异（如物理vs生物：?0.66, 95% CrI ?2.31至1.03；生物vs化学：?0.45, 95% CrI ?1.86至0.95）。试验类型影响观察到的处理效果：实验室研究呈现更大效应量（g = 4.48, 95% CrI 3.02–5.92），田间试验较小（g = 2.91, 95% CrI 1.16–4.52），半田间条件居中（g = 2.77, 95% CrI 1.16–4.42）。研究间变异较大（SD = 1.70, 95% CrI 0.94–2.62），结局间变异中等（SD = 0.88, 95% CrI 0.05–2.15），研究间异质性中等（贝叶斯I2 = 38%, 95% CrI 19–59%）。在半田间和田间条件下表现最佳的控制方法中，多种方法在所有类别中均实现了高水平效果，多项处理使小蜂巢甲虫响应减少超过70%。
4 讨论
本研究首次对A. tumida防治方法的有效性进行了Meta分析。成功汇集了来自6个国家25篇出版物的数据，评估了各种处理在减少蜜蜂蜂群中小蜂巢甲虫种群方面的效果。分析显示各处理类型效果相当，均表现出非常大的正向效应（Hedges' g范围2.24–3.37），平均使甲虫存活率降低约58%。几种成熟处理（如氟虫腈诱捕器、熟石灰和EPN分离株）实现了80–95%或更高的种群减少。然而，分析确定各处理类别之间无统计学显著差异，表明养蜂人可根据实际考虑灵活选择处理方案，同时实现可比效果。但处理效果在不同条件和研究中差异显著，强调了实施这些方法时的情境重要性。历史上关于最有效保护蜂箱免受甲虫侵害的方法一直缺乏共识。本Meta分析明确指出，可持续养蜂实践无需牺牲防治效果——生物、化学和物理方法在甲虫防治效果方面统计上等价。组合方法理论上可通过针对甲虫不同生活阶段抑制种群，但本分析中混合处理并未展现出优于单独方法的表现，虽然因样本量有限需要进一步评估。根据研究结果，直接的单一方法可能产生同等的甲虫控制效果，同时对行业从业者更具成本效益。生物和物理防治的验证可能促使向非化学替代品的转变。然而，仅有少数研究专门考察了处理对后续蜜蜂种群的影响，这是文献中的一个明显空白。此外，实验室与田间试验之间存在显著差异，实验室研究会高估处理效果，说明环境因素在处理结果中发挥着重要作用。本分析纳入的文献仅限于六个国家，限制了考察地点特异性变量的能力，特别是热带地区研究明显缺失。长期蜂群健康监测、亚致死效应研究、蜂产品污染检测以及不同防治策略的经济分析都是未来研究亟需的方向。
5 结论
本分析发现多种处理在控制小蜂巢甲虫种群方面表现出有效性，其中昆虫病原线虫和化学处理在多项研究中显示出高水平效果。而基于物理和诱捕器的方法在性能上表现出显著更大的变异性，取决于田间条件和研究设计。研究结果表明，本地考量和实际约束可以适当指导处理选择。本Meta分析为养蜂人提供了基于证据的灵活性，使其能够根据本地约束、资源可用性、法规要求和经济学考量利用因地制宜的处理方案。然而，转向适应性方法而非通用处理建议，将有助于更好地承认本地环境因素和管理决策在处理成功中的作用。只有通过这样全面的途径，养蜂业才能真正发展出既可持续又有效的小蜂巢甲虫管理实践。
