干旱胁迫与土壤大型动物功能多样性对地中海树种生长影响的生态圈实验研究

《Functional Ecology》：Drought and soil macrofauna functional diversity effects on Mediterranean tree growth in an Ecotron ecosystem experiment

　　

摘要 1.在持续的气候变化背景下，地中海地区干旱事件的强度、频率和严重程度预计将增加。这可能影响地中海森林中植物的生长和存活，进而改变生态系统动态。土壤大型动物（soil macrofauna）的功能多样性可能在缓解气候变化负面影响方面发挥关键作用，因为它决定土壤结构并调节生物地球化学循环以及水分保持。然而，关于气候变化与土壤生物多样性如何共同影响植物生长的研究仍十分有限。 2.在一项为期5年的实验中，研究人员测试了土壤大型动物功能多样性的两个水平（低功能多样性（Low FD）和高功能多样性（High FD）），使用内栖蚯蚓（endogeic earthworms）与深栖蚯蚓（anecic earthworms）、马陆（diplopods）和等足类（isopods）的组合，并测定了三种树种（Acer monspessulanum、Arbutus unedo和Quercus pubescens）的生长和生物量分配以及总树木生物量产量。 3.研究结果表明，树木生长总体上仅受到较强干旱和土壤大型动物功能多样性的中度影响。土壤大型动物功能多样性的影响因树种而异。高功能多样性与Q. pubescens更大的茎直径相关。相反，低功能多样性与A. unedo更大的茎直径以及A. monspessulanum中更大比例的根系生物量分配相关。单个大型动物类群的影响强于整体功能多样性。内栖蚯蚓的存在与生态系统水平上更大的细根和总植物生物量相关，但与A. unedo中更低的细根和总生物量相关。马陆的存在与Q. pubescens更大的茎直径和更高的总树木生物量相关。 4.总体而言，连续四个夏季的强化干旱对树木生长和生物量产量几乎没有显著影响，这可能是因为个体树木之间的高变异性。大多数大型动物效应独立于干旱，尽管干旱改变了马陆对生态系统水平地上部生物量的影响。这些结果表明，大型动物对树木生长的影响取决于大型动物类群和树种身份。

土壤大型动物功能多样性与干旱对地中海树木生长的影响：一项基于生态圈（Ecotron）生态系统实验的五年研究解读

一、研究背景与科学问题

地中海地区正面临全球气候变化带来的显著威胁，气候模型预测到2080年代南欧气温可能升高2至4°C，降水量减少约30%，尤其在春夏季节，这将导致更严重的夏季干旱。水分可用性降低会损害植物的生理过程，包括气孔关闭以限制水分损失（同时减少CO?吸收），以及由于木质部栓塞导致的水力失效（干扰水分运输），最终导致植物生长减缓。不同树种对水分胁迫的响应差异（如根系深度、气孔调节和水力韧性方面的差异）可能驱动群落组成的变化，敏感物种的衰退最终将改变生态系统的结构和功能。

土壤大型动物（soil macrofauna），如蚯蚓、马陆（diplopods）和等足类（isopods），通过直接和间接影响根系发育和土壤功能（如养分循环、有机质分解、微生物调控和土壤结构）在塑造植物表现方面发挥重要作用。大型动物有助于调节土壤水分动态，其组成变化可通过影响养分循环、土壤结构和水分动态来改变植物功能。例如，蚯蚓的穴居和取食行为不仅通过刺激凋落物分解和养分矿化影响植物生长，还通过调节土壤水分入渗和大孔隙度影响土壤水分保持和植物可利用性。

然而，尽管已有研究记录了特定物种和土壤大型动物类群对土壤湿度和植物表现的影响，但对于干旱效应在多大程度上受土壤大型动物多样性调节的了解仍然不足。此前在同一中宇宙（mesocosm）实验中的研究发现，更高的分解者复杂性缓解了降水减少对凋落物分解的负面影响，高功能多样性的大型动物有助于在干旱条件下稳定微生物多样性和组成。这些发现支持土壤生物多样性在缓冲干旱对土壤功能影响方面具有重要作用，但土壤大型动物功能多样性在干旱条件下对植物生长的影响仍然严重缺乏研究，特别是在更复杂和更现实的情境中。

二、研究设计与方法概述

研究人员在法国蒙彼利埃欧洲生态圈（Montpellier European Ecotron）的中宇宙实验平台开展了一项为期5年的实验（包含四个连续夏季干旱期）。实验使用16个中宇宙单元，每个单元包含约3.9 m3的地上部分和1 m3的不锈钢蒸渗仪（lysimeter），模拟地中海森林生态系统的林下环境。实验设置两个干旱水平（典型地中海季节性干旱的对照组（Control）和更强更长干旱的处理组（Drought））和两个土壤大型动物功能多样性水平（高功能多样性（High FD）和低功能多样性（Low FD）），每个处理组合有4个重复。实验种植了三种地中海树种：Acer monspessulanum、Arbutus unedo和Quercus pubescens（另有Quercus ilex因高死亡率被排除分析）。土壤经γ射线灭菌以控制大型动物组成，随后接种微生物。大型动物处理包含12个物种，分属四个功能类群：内栖蚯蚓（endogeic earthworms）、深栖蚯蚓（anecic earthworms）、马陆和等足类。高功能多样性处理包含来自不同类群的三个物种，低功能多样性处理则包含来自同一类群的三个物种。气候条件基于附近Puéchabon实验站2002至2017年的气象数据，干旱处理通过张力计引导的灌溉制度实施。统计分析使用R软件，采用线性混合效应模型（linear mixed-effects models），以中宇宙作为随机截距，并考虑区块（南北行）作为固定效应。

三、主要研究结果

3.1 茎直径生长

茎直径生长在不同树种间和随时间存在显著差异。研究发现功能多样性×干旱×物种的交互作用对直径生长有显著影响，因此对每个树种分别进行分析。A. monspessulanum的茎直径从2019年6月的16.2 mm增至2023年6月的26.3 mm，但功能多样性、干旱、任何土壤动物类群的存在及其与时间的交互作用均无显著影响。A. unedo的茎直径从7.3 mm增至16.5 mm，显著受功能多样性影响（F?,??=8，p=0.014），低功能多样性条件下直径比高功能多样性大25.2%。内栖蚯蚓的存在对该树种茎直径的影响取决于干旱处理（干旱×内栖蚯蚓交互作用；F?,??=5.41，p=0.040）：在对照条件下，内栖蚯蚓存在时茎直径低33.7%，而这一差异在干旱条件下大幅减小。Q. pubescens的茎直径增长缓慢，从6.6 mm增至9.6 mm，显著受功能多样性影响（F?,??=6.00，p=0.031），高功能多样性条件下最终平均直径为10.6 mm，低功能多样性条件下为8.6 mm。马陆是该物种唯一显示显著效应的类群，刺激茎直径增长15.2%（F?,??=12.84，p=0.004）。

3.2 生态系统水平生物量生长

在生态系统水平上，总植物生物量在干旱+高功能多样性条件下的2280 g m?2到对照+高功能多样性条件下的2669 g m?2之间变化，未检测到显著的功能多样性或干旱效应。然而，特定土壤大型动物类群的存在/缺失分析揭示了显著效应。内栖蚯蚓的存在对细根生物量和总植物生物量均有显著正效应：有内栖蚯蚓的中宇宙中细根生物量高36.8%（F?,??=7.48，p=0.018），总植物生物量高23.0%（F?,??=5.90，p=0.029）。马陆的存在显著降低根质量分数（RMF）7.4%（F?,??=5.32，p=0.037）。马陆存在对地上部生物量的影响取决于干旱处理（马陆×干旱：F?,??=6.06，p=0.030）：在对照条件下，有马陆时地上部生物量高34.6%，而在干旱条件下这一效应消失并变为适度负效应（低11.9%）。

3.3 树种特异性生长响应

5年实验中，所有树种生物量均大幅增加，但增长率因物种而异。A. monspessulanum的总生物量增量最高，平均比初始大小重114倍；A. unedo增加106倍；Q. pubescens增长明显较慢，仅达初始生物量的8倍。树木生物量生长与茎直径增量显著正相关。由于个体树和中宇宙间的高变异性，功能多样性效应仅在两个实例中被检测到。A. monspessulanum中，低功能多样性条件下根质量分数高11.3%（F?,??=6.54，p=0.023），根冠比高24.6%（F?,??=6.79，p=0.021），表明低功能多样性增加了该物种相对于地上部的根系生物量分配。

特定土壤大型动物类群影响了各树种的某些生物量组分和分配模式，其中根系相关变量受影响最大。A. monspessulanum中，深栖蚯蚓的存在显著影响细根-叶比（F?,??=8.21，p=0.014），该比值比无深栖蚯蚓时低42.5%，表明深栖蚯蚓的存在减少了相对于叶片的细根生物量分配。A. unedo中，马陆的存在显著降低根质量分数20.7%（F?,??=5.62，p=0.033）和细根-叶生物量比48.6%（F?,??=4.66，p=0.049）。内栖蚯蚓的存在显著增加叶质量分数（LMF）64.1%（F?,??=5.26，p=0.038），但降低细根生物量51.9%（F?,??=5.28，p=0.037）和总树木生物量47.7%（F?,??=4.79，p=0.046）。Q. pubescens中，马陆的存在与多个生物量组分的显著增加相关：粗根生物量增加144%（F?,??=4.70，p=0.049）、细根生物量增加185%（F?,??=6.57，p=0.024）、总根生物量增加147%（F?,??=5.27，p=0.039）、叶生物量增加约257%（F?,??=7.45，p=0.017）、地上部生物量增加255%（F?,??=8.11，p=0.014）和总植物生物量增加168%（F?,??=6.38，p=0.025）。

四、讨论与结论

4.1 树木生长对干旱的响应

与第一个假设（H1）相反，研究人员观察到干旱效应较小且大多不显著。这可能由几个非互斥因素解释。首先，共存树种间干旱敏感性的差异可能导致生态系统尺度的零和结果，某些个体或物种的收益以其他个体或物种的损失为代价，从而掩盖了整体生态系统尺度的处理效应。确实，干旱处理下Q. pubescens和A. monspessulanum的平均树木生物量分别比对照低55%和15%，而A. unedo在干旱下平均生物量比对照高14%，尽管这些差异均未达到统计显著。其次，个体树木最终大小的高变异性可能掩盖了处理效应，这些效应只能在更大重复下才能检测到，而考虑到实验单元的巨大尺寸和所需的大量仪器设备，这在实践中难以实现。此外，中宇宙间土壤湿度条件的变异性导致实际经历的干旱强度不同，部分干旱处理中宇宙可能仅经历了对研究树种而言中等程度的干旱胁迫。

4.2 树木生长对土壤大型动物功能多样性的响应

第二个假设（H2）——高功能多样性促进树木生长并缓解干旱负面影响——仅得到部分支持。功能多样性效应因树种而异，但未发现高功能多样性缓解干旱效应的证据。高功能多样性促进Q. pubescens茎生长但降低A. unedo茎生长，凸显了植物群落内种间相互作用的复杂性。Q. pubescens的正响应可能由促进过程驱动，如增强凋落物分解和养分循环，改善资源可用性。而A. unedo在功能多样性下的生长降低可能反映通过与其他树种更强竞争产生的间接效应。生态系统水平上未检测到显著的功能多样性效应，这可能被物种特异性差异所掩盖。

4.3 树木生长对特定土壤大型动物类群的响应

第三个假设（H3）——蚯蚓类群对树木生长有强效应并可能缓解干旱——也仅得到部分支持。生态系统水平上，内栖蚯蚓的存在与细根生物量增加36.8%和总植物生物量增加23.0%相关，且这些效应跨干旱处理发生，支持内栖蚯蚓与生态系统水平植物生物量之间的普遍正关联，但不证明干旱缓解作用。深栖蚯蚓的存在在生态系统尺度上未产生显著变化，这可能与实验土壤特性有关：上层土壤以黏土和粉砂为主（占63%），最深层以砂为主（58%）且有机质和碳浓度较低，可能限制了深栖蚯蚓的活动。马陆也影响生态系统水平的生物量生产和分配，其存在降低根质量分数7.4%，且对地上部生物量的效应取决于干旱处理，表明干旱条件下马陆对凋落物破碎和养分循环的贡献受到限制。

不同树种受特定大型动物类群的影响具有明显差异。A. unedo中内栖蚯蚓的存在与更大的叶质量分数但更低的细根和总植物生物量相关，表明该树种可能较少受益于内栖蚯蚓诱导的土壤结构变化。Q. pubescens与马陆存在呈现特别强的正关联，总植物生物量及除叶生物量外的所有生物量组分在马陆存在时均更大，茎直径约大15.2%。深栖蚯蚓在生态系统和树种水平上均显示较少效应，A. monspessulanum是唯一显示深栖蚯蚓效应的物种，表现为生物量分配向地上部组分转移，细根-叶生物量比低42.5%。

结论

该研究强调了干旱条件下地中海树种与土壤大型动物之间地下相互作用的复杂性。虽然树木生长对干旱和土壤大型动物多样性的总体响应弱于预期，但特定土壤大型动物类群而非其功能多样性具有更显著的树种特异性效应。内栖蚯蚓的存在与生态系统水平细根和总植物生物量的正关联，但在A. unedo中与更低的细根和总生物量相关，表明内栖蚯蚓是模拟地中海森林生态系统中树木生物量生长的重要驱动因素。这些结果也表明，生态系统水平效应不能必然推广到单个树种，指示随着土壤大型动物群落的变化，这些地中海森林的优势度和组成可能发生转变。马陆对Q. pubescens特别重要，其存在与更大的茎直径和生物量生长相关。相比之下，深栖蚯蚓效应有限，主要涉及A. monspessulanum的生物量分配。研究结果强调了在评估和预测这些干旱暴露的地中海森林生态系统中植物生长的地下驱动因素时，纳入土壤大型动物身份和树种身份的重要性。研究还强调了在受控实验设施中模拟有意义的干旱事件的固有挑战，这一问题在干旱实验结果的解释中可能需要更多关注。