《Ecosphere》：Double mutualism: Dual rewards or redundancy? Insights from the interactions between mistletoes and their avian partners
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槲寄生作为关键种，为鸟类提供多种花和果实资源，从而促进传粉和种子扩散中的互惠互作。一些鸟类物种是“双重互惠者”，同时参与这两种功能。然而，它们作为互惠者的精确角色和有效性仍未被充分理解。本研究在位于中国西南部生物多样性热点地区西双版纳的季节性热带森林中，对
槲寄生作为关键种，为鸟类提供多种花和果实资源，从而促进传粉和种子扩散中的互惠互作。一些鸟类物种是“双重互惠者”，同时参与这两种功能。然而，它们作为互惠者的精确角色和有效性仍未被充分理解。本研究在位于中国西南部生物多样性热点地区西双版纳的季节性热带森林中，对三个样地的五蕊寄生（*Dendrophthoe pentandra*，桑寄生科）的鸟类传粉者和扩散者进行了690小时的视频记录观察。研究人员还对鸟类性状（包括喙长、体长和体重）进行了系统发育分析。研究结果记录了来自8科13种鸟类的共计833次访问，其中11种鸟类探访花朵（528次访问），7种鸟类取食果实（43次访问）。三种鸟类——纯色啄花鸟（*Dicaeum minullum*）、火冠啄花鸟（*Dicaeum ignipectus*）和灰腹绣眼鸟（*Zosterops simplex*）——被确定为双重互惠者，因为它们在花期和果期都访问这些植物。值得注意的是，双重互惠鸟类占花朵访问次数的87.5%和果实访问次数的95.5%。泛化食果鸟类灰腹绣眼鸟（*Z. simplex*）是三个样地中两个样地最频繁的花部访客，而槲寄生特化食果鸟类纯色啄花鸟（*Di. minullum*）则是主要的种子扩散者，并且是唯一在所有样地中都是频繁访花的传粉者。所有双重互惠物种都表现出高移动性和特化的形态特征，表现为中小型体型、略微弯曲的喙和较低的体重，这有助于提高传粉和种子扩散的有效性，证实了它们作为该植物“双重互惠者”的角色。系统发育分析表明，祖先的槲寄生相关鸟类通常具有短至中等长度的喙和中等体型，而双重互惠鸟类似乎进化出更短的喙和更小的体型。研究结果表明，同时执行传粉和扩散功能的槲寄生相关鸟类在形态上适应了槲寄生的花部结构，促进了与寄主植物更紧密的互惠关系，并提高了植物及其鸟类互作伙伴的适合度。
**论文解读：**
**一、研究背景与科学问题**
传粉与种子扩散是植物繁殖、种群补充和生态系统功能中至关重要的过程，通常由不同的动物物种介导。然而，部分植物依赖同一动物完成传粉与种子扩散双重功能，这一现象被称为“双重互惠”（double mutualism）。该概念最初在毛里求斯特有植物 *Roussea simplex* 与其蓝尾日行守宫（*Phelsuma cepediana*）的互惠关系中被定义。此后，鸟类、蝙蝠、蚂蚁和蜥蜴等动物作为双重互惠者的案例陆续被报道。槲寄生是研究双重互惠的理想系统：它们主要依赖鸟类进行种子扩散，同时也严重依赖多种鸟类进行传粉，并以花蜜和肉质果实作为回报。已有研究发现，印度南部的槲寄生特化啄花鸟 *Dicaeum concolor* 和泰国的 *Dicaeum cruentatum* 均对桑寄生科槲寄生兼具传粉和种子扩散功能。然而，关于槲寄生双重互惠的生态意义与进化驱动因素的综合研究仍然有限。
该领域存在一个关键未解问题：兼具双重角色的鸟类物种是通过在传粉和种子扩散两方面的高效率来增强槲寄生的繁殖成功，还是其中一个角色功能冗余，而由其他物种执行更为有效？以往研究表明，某些槲寄生特化食果鸟类活动范围有限，常将种子传播至短距离，被形容为“自利型市场园丁”（self-serving market gardeners）；而在安第斯混合景观中的研究则显示，泛化扩散者提供高数量的种子扩散，特化者提供高质量的种子扩散。此外，部分访花鸟类可能因花部形态限制或行为模式不符，实际传粉贡献甚微，可能功能冗余。因此，需要在特定情境下评估鸟类在双重互惠系统中的贡献。
本研究以西双版纳常见槲寄生物种五蕊寄生（*Dendrophthoe pentandra*）为研究对象，旨在：（1）评估植物性状（单株果实产量和繁殖物候）对种子移除的影响；（2）描述与 *De. pentandra* 花和果实互作的鸟类物种组成，并比较各物种对花和果实的访问频率；（3）探究促进鸟类高效利用槲寄生花和果实的形态与行为性状。总体目标是检验参与双重互惠的鸟类是否在传粉和种子扩散中均发挥双重作用，抑或其中一个角色是功能冗余的。
**二、研究开展与主要结论**
研究人员于2018年1月至2019年5月在中国西南部云南省西双版纳地区开展研究，该地区是全球公认的生物多样性热点区。研究选取了三个样地：大渡岗（DDG）、勐仑（ML）和象明（XM），共标记了34株完全成熟的 *De. pentandra*。通过690小时的高清红外视频录制，系统观测了鸟类对槲寄生花朵的探访和果实的取食行为。同时采集了鸟类形态性状数据（喙长、体长、体重），并利用四个线粒体基因（Cytb、ND2、ND3、COI）和两个核基因（TGFb2、ODC）构建了系统发育树，进行了祖先状态重建分析。
研究共记录了来自8科13种鸟类的833次访问，其中11种鸟类对花朵进行了528次探访，7种鸟类对果实进行了43次取食。三种鸟类——纯色啄花鸟（*Dicaeum minullum*）、火冠啄花鸟（*Dicaeum ignipectus*）和灰腹绣眼鸟（*Zosterops simplex*）——被鉴定为双重互惠者，在花期和果期均访问该植物。双重互惠鸟类占花朵访问次数的87.5%和果实访问次数的95.5%，表明它们在传粉和种子扩散中均占主导地位。泛化食果鸟类 *Z. simplex* 是三个样地中两个样地最频繁的花部访客，而槲寄生特化食果鸟类 *Di. minullum* 是唯一在所有样地中均保持高频访花和果实取食的物种，是 *De. pentandra* 最有效的双重互惠者。形态学分析表明，双重互惠鸟类具有中小体型、略微弯曲的喙和较低的体重，这些特征使其能够灵活穿梭于密集的槲寄生枝条间，高效获取花蜜和果实。系统发育分析显示，双重互惠现象分散分布于多个进化支系，并非系统发育保守性状；双重互惠鸟类可能从短至中等喙长和中等体型的祖先状态进化出更短的喙和更小的体型。
研究结论表明，兼具传粉和扩散功能的槲寄生相关鸟类在形态上适应了槲寄生的花部结构，促进了与寄主植物更紧密的互惠关系，从而提高了植物和鸟类双方的适合度。该研究深化了对双重互惠这一罕见植物-动物互作现象的理解，强调在保护策略中需要同时考虑物种的生态行为与形态特征，维护槲寄生与鸟类之间微妙的互惠平衡对生物多样性保护至关重要。
**三、关键技术与方法**
研究人员采用的主要技术方法包括：（1）高清红外视频录制系统，在距槲寄生1-1.5米处架设自动记录仪与高清红外摄像机，分别于2018年1月至2019年5月的花期和果期对三个样地的槲寄生个体进行系统观测；（2）线性混合效应模型（LMMs）和方差分析（ANOVA），用于比较不同鸟类物种在访问次数、单次访问持续时间、每分钟访问花/果实数量等方面的差异；（3）果实脱落陷阱法，在每株槲寄生下方设置1-mm网孔收集袋（面积4 m2），每周收集并统计完整果实与空果皮数量，以估算果实产量和被鸟类移除的种子数量；（4）系统发育分析，利用四线粒体基因（Cytb、ND2、ND3、COI）和两核基因（TGFb2、ODC）构建贝叶斯系统发育树，采用布朗运动模型和fastAnc函数重建喙长、体长和体重的祖先状态；（5）形态学测量，使用游标卡尺（精度0.01 mm）测量花部性状（花冠筒长、花柱长）和果实尺寸，对昆明自然历史博物馆鸟类标本直接测量喙长、体长和体重，并结合文献数据补充。
**四、研究结果**
**（一）槲寄生的生物学性状与繁殖物候**
34株样株的感染垂直分布范围为2至10米，平均高度6.1±0.3米。寄主树高度与寄主胸径（dbh）、冠幅面积和槲寄生感染高度均呈显著正相关。单株槲寄生平均冠幅面积为0.57±0.07 m2。果实于5月9日左右开始成熟，至7月3日大部分果实枯萎，平均果期为58.0±1.9天（范围36至78天）。
**（二）鸟类传粉者和食果者的整体群落组成**
视频记录共观察到8科13种雀形目鸟类。基于食性可分为三类：9种主要取食果实/花蜜（如 *Aethopyga saturata*、*Chloropsis hardwickii*、*Dicaeum* 属3种、*Pycnonotus jocosus*、*Zosterops simplex*）、2种主要为食虫鸟类（*Alcippe poioicephala*、*Phylloscopus inornatus*）和2种杂食鸟类（*Arachnothera magna*、*Arachnothera longirostra*）。其中3种为槲寄生特化食果鸟类（均属 *Dicaeum* 属），11种为非特化食果鸟类。鸟类喙长范围6.10至35.85毫米，体长7.76至19.22厘米，体重5.81至33.30克。花期内共记录528次探访（潜在传粉有效），果期内共记录43次取食访问（潜在扩散有效）。象明样地的繁殖潜在有效访问次数最高（378次，8种鸟类），其次为勐仑（163次，10种）和大渡岗（30次，3种）。三种鸟类（*Di. minullum*、*Di. ignipectus*、*Z. simplex*）在三个样地均有出现，其中 *Di. minullum* 是唯一在三个样地均探花和食果的物种。
**（三）花期与果期的访问格局**
花期内，11种鸟类共528次探访了2825朵花。双重互惠鸟类对花的访问占总次数的85.1%，探访花朵数占81.4%。泛化花蜜食果者 *Z. simplex* 是最频繁访花者（350次，占66.3%，探访1857朵花），其次是 *Di. minullum*（80次，占15.2%，354朵花）、*Py. jocosus*（26次）、*Di. ignipectus*（19次）和 *Ch. moluccensis*（13次）。各物种间每分钟访问花朵数无显著差异，但单次访问持续时间存在显著差异。果期内，7种鸟类共43次取食访问，消费了77颗果实。双重互惠鸟类占果实取食访问的95.5%和消费果实的92.2%。*Di. minullum* 是最频繁的取食者和种子扩散者（31次访问，消费54颗果实，占72.1%）。研究人员还发现，主要食虫鸟类 *Al. poioicephala* 和太阳鸟 *Ae. saturata* 也会探花并可能充当有效传粉者。
**（四）果实产量、种子移除率与种子扩散量**
不同样地的槲寄生果实产量差异显著，象明样地个体果实产量高于其他两个样地。单株果实产量范围8至1751颗（平均176.4±60.2），果期持续时间与果实产量呈显著正相关。种子移除量（以空果皮数量为指标）与果实产量呈显著正相关（r2=0.99，p<0.001），且对数尺度斜率与1无显著差异。平均72.3%的果实被移除为种子，范围30.0%至100.0%。种子移除率在不同样地间差异显著，象明样地显著高于大渡岗。
**（五）食果鸟类与传粉和扩散相关的形态特征**
花冠筒长度为20.21±0.09毫米，果实长9.90±0.05毫米、宽6.36±0.03毫米。三种双重互惠鸟类（*Di. minullum*、*Di. ignipectus*、*Z. simplex*）具有小至中等、微弯或不弯曲的喙（喙长6.35至7.35毫米），体重较轻（6.14至7.00克），体长较短（7.76至9.50厘米）。Kruskal-Wallis检验显示，传粉者、种子扩散者和双重互惠者三组间喙长存在边缘显著差异（χ2=5.93，p=0.052），事后检验表明双重互惠者的喙长显著小于传粉者。种子扩散者和双重互惠者的喙长与果实宽度无显著差异，而传粉者的喙长显著大于果实宽度。
**（六）鸟类系统发育与性状进化**
系统发育分析显示，*Aethopyga* 和 *Arachnothera* 属的四种长喙食蜜鸟类形成独立进化支，三种 *Dicaeum* 属槲寄生特化食果鸟类构成另一进化支。布朗运动模型支持 *Dicaeum* 属经历了向更短喙和更小体重进化的转变。双重互惠鸟类通常具有较短的喙、较短的体长和较小的体重，且双重互惠现象分布于系统发育树的多个分支，表明这不是一个系统发育保守的性状。
**五、讨论与结论**
研究发现，访问槲寄生花朵的鸟类物种数多于取食果实的物种数，表明花部资源（花蜜）可能更易获取或回报更丰富，能吸引更多样化的鸟类物种。西双版纳季节性热带雨林中，*De. pentandra* 的花和果实在其他树种资源匮乏时期仍持续供应，是鸟类的重要食物资源，可缓解食物短缺期。双重互惠鸟类的繁殖季节与 *De. pentandra* 的花果物候高度同步，使其成为可靠的互惠者。泛化种 *Z. simplex* 在部分样地是高频访花者，但作用可能更具补充性，在主要传粉者缺乏或活动低迷时尤为重要。*Di. minullum* 作为特化种，同时充当主要传粉者和种子扩散者，其取食行为高度适应槲寄生性状。虽有研究将槲寄生特化食果鸟类描述为“自利型市场园丁”，但本研究的实地观察表明，特化者移除的果实量和扩散的种子量非常可观，且其集中取食创造的高密度果实资源可吸引非特化鸟类访问，间接促进种子向更远距离扩散。
形态学适应性方面，双重互惠鸟类的小型体型、微弯喙形和较低体重使其能够精准探入狭窄花冠筒并灵活处理浆果。花冠筒狭窄是槲寄生花部的重要物理屏障，而双重互惠鸟类的喙形使其能够高效获取花蜜。其较轻的体重有利于在纤细枝条上栖息取食，最小化对植物结构的损伤。双重互惠鸟类单次访问持续时间较短、单位时间访问次数较高，有利于最大化花蜜能量摄入并促进个体间的快速移动，从而高效完成传粉和种子扩散。
进化意义上，系统发育分析与已有研究一致，表明 *Dicaeum* 属经历了近期快速分化，可能与槲寄生互惠关系驱动的选择压力有关。双重互惠相关形态适应可能源于 *Dicaeum* 属与多种槲寄主之间的弥散协同进化。双重互惠现象分散分布于多个进化支系，说明不同谱系可独立进化出类似的双重互惠策略。
本研究通过量化比较双重互惠鸟类与其他花部或果实访客的传粉和扩散服务，证明了兼具双重角色的鸟类通过形态特征与行为模式的组合，在传粉和种子扩散两方面均表现出高效性。双重互惠鸟类的小型体型、微弯短喙和低体重是其高效利用槲寄生花和果实资源的关键形态适应，鸟类物种间的形态多样性形成角色互补，共同促进槲寄生的繁殖成功。这些发现加深了对双重互惠这一罕见植物-动物互作现象的理解，也强调了在生物多样性保护中维护槲寄生与鸟类互惠关系平衡的重要性。
