大型开放野生壮丽细尾鹩莺（Malurus cyaneus）种群中近交的有限终生适合度代价

《Molecular Ecology》：Limited Lifetime Costs of Inbreeding in a Large Wild Population of Superb Fairy-Wrens

　　

近交衰退（inbreeding depression）可对个体适合度（fitness）和种群表现（population performance）产生重大负面影响。野生种群中近交衰退的影响仍知之甚少，且研究人员所知主要基于扩散受限的岛屿或隔离种群（insular populations）中的估计；这些种群曾被预测具有增强远交（outcrossing）的能力。有限迁移和小种群规模使岛屿及濒危种群成为野外工作的可操作模型，但这些种群常经历低遗传变异，并可能受到更强的近交效应。在许多种群中估计近交效应很困难，因为移民个体的系谱未知。基因组数据提供了即使在移民个体中也能估计已实现近交（realised inbreeding）的方法。在此，研究人员将基因组方法应用于一种壮丽细尾鹩莺（Malurus cyaneus）种群，该种群已接受三十年以上的适合度变异详细研究。该种群具有性偏扩散（sex-biased dispersal），导致许多移民雌性。研究人员利用基因组近交估计显式检验个体适合度若干关键组分的近交衰退，包括雏鸟状况（nestling condition）、幼体存活（juvenile survival）和成体性状。基因组方法能够重现先前基于系谱发现的早期雏鸟状况近交衰退，并额外鉴定出一些证据表明近交衰退存在于离巢幼鸟（fledgling）死亡而非幼体死亡中。唯一受影响的成体适合度性状是雄性婚外父权（extra-pair paternity, EPP），该性状高度变异并受到强性选择（sexual selection）。研究人员的发现表明，经历高有效种群大小（effective population size, N_e）和规律扩散的自然种群，可能比先前基于通常为岛屿和较小种群的研究所假设的更少受到近交衰退影响。

研究背景与问题：近交衰退（inbreeding depression）指近交个体相对于远交个体的适合度下降，可由同一祖先来源的基因组区段表现为同源相同（identical-by-descent, IBD）所致；其可通过隐性有害等位基因表达或过显性位点杂合性丧失而降低个体适合度和种群表现。尽管野生种群近交衰退证据不断增加，但相关认识主要来自岛屿、隔离、小种群或濒危管理种群，这些群体迁移受限、种群较小，常具有低遗传变异和较强近交效应，未必能代表迁移充分、有效种群大小较高的大型开放种群。此外，量化近交衰退仍受三方面限制：自然种群中同时估计近交与终生适合度困难；移民个体系谱未知；近交效应受环境、社会条件及性别等条件依赖影响。因此，研究人员利用壮丽细尾鹩莺（Malurus cyaneus）这一大型、开放、具性偏扩散且长期监测的野生种群，结合基因组近交估计，检验从早期生活、幼体存活到成体繁殖和终生适合度的近交衰退，并评估社会与环境条件依赖。

研究人员开展了什么研究与结论意义：研究人员整合三十年个体监测和基因组数据，利用基因组近交系数（F_ROH）估计已实现近交，并在雏鸟、幼体、成体及终生适合度多个阶段检验近交衰退。结果显示，近交效应对多数生活史阶段较低或可忽略，仅雏鸟体重和雄性婚外父权（EPP）表现显著近交衰退；早期雏鸟状况效应与既往系谱研究一致，但未延续到离巢幼鸟或幼体死亡。该研究说明，高有效种群大小和规律扩散的大型开放自然种群，可能比基于小种群或岛屿种群的研究所假设的更少受到近交衰退影响。其意义在于重新评估野生大型开放种群中近交衰退的普遍性与终生代价，并强调移民、扩散和基因流在缓和近交负荷中的潜在作用。

关键技术方法：研究种群位于澳大利亚堪培拉 Australian National Botanic Gardens（ANBG）及周边约60 ha林地，自1992年起长期颜色环志和普查，部分区域自1988年采样；个体适合度、存活、社会状态和系谱来自长期野外监测。1988—2020年采集血样，使用 reduced-representation sequencing（DArTseq）进行测序；最终保留5667个个体、9675个常染色体位点。以纯合片段（runs of homozygosity, ROH）计算基因组近交系数 F_ROH，并用 PLINK 设定滑动窗口和ROH过滤参数；同时计算系谱近交系数 F_PED 和加性亲缘矩阵。统计上使用 brms 中的贝叶斯广义线性混合效应动物模型，检验雏鸟体重、存活、越冬存活、寿命、终生繁殖成功及全适合度，并纳入队列、孵化双周、巢、母本和加性遗传效应等随机效应。

研究结果：
3.1 近交估计。研究人员通过基因组ROH识别近交，在分析个体中鉴定33464个ROH，平均长度2988 kb，最长26 Mb；F_ROH范围为0%—20%，均值1.9%，95%分位为0.4%—4.6%。F_ROH与F_PED在至少已知三代祖父母个体中相关（r=0.68），并能识别无已知系谱近交但F_ROH升高的个体，提示此前系谱未检出的近交，可能与移民雌性有关。移民雌性对种群遗传贡献大，2021年移民队列预期遗传贡献约55%；314个基因分型移民雌性中12个F_ROH≥0.04，其中10个成功招募并繁殖。
3.2 早期生活（Early-Life）的近交衰退。研究人员通过雏鸟体重模型（n=5243）和离巢至营养独立存活模型（n=3931）发现，F_ROH对雏鸟体重有显著负效应（后验均值?0.035，95% CI ?0.054至?0.016）；平均近交个体（F_ROH=0.019）比最高近交个体（F_ROH=0.204）约重0.47 g。雏鸟体重随雄性、日龄、帮手存在和旧称重方案增加，随窝仔数增加而降低；体重增加1 g使离巢至营养独立存活概率平均增加约28%。F_ROH对存活的影响在纳入体重时边际不显著（?0.131，95% CI ?0.269至0.004），不纳入体重时边际显著（?0.133，95% CI ?0.268至?0.003）。未发现近交效应受性别或帮手数调节；雏鸟体重遗传力为12.8%。首次越冬存活未检测到近交衰退，且无F_ROH与最高温度（T_MAX）交互支持，尽管T_MAX对越冬存活有负效应。
3.3 成体与终生适合度（Adult & Lifetime Fitness）的近交衰退。研究人员对存活至招募个体建模，发现F_ROH对寿命无显著影响（?0.01，95% CI ?0.05至0.03）。终生繁殖成功随繁殖年限增加。雄性额外配对后代数受F_ROH负效应（?0.066，95% CI ?0.112至?0.021），而雄性婚内配对后代数（?0.025，95% CI ?0.081至0.029）和雌性终生繁殖成功（0.005，95% CI ?0.063至0.074）无显著影响。按真实近交分布，雄性额外配对终生繁殖成功可从最远交个体约1个后代降至最高近交个体约0个后代。将未存活至招募个体纳入全适合度模型后，F_ROH也未显著影响是否产生后代或后代数量。

讨论与结论：4.1 早期生活的近交衰退。基因组方法重现了既往基于系谱的早期雏鸟状况近交衰退，雏鸟体重可能是近交影响离巢至独立存活的部分中介；但未发现社会或环境条件依赖，帮手虽改善雏鸟体重，却未缓冲近交效应。4.2 成体与终生适合度的近交衰退。成体多数适合度性状未受近交显著影响，雌性存活和繁殖成功、雄性存活和婚内繁殖成功均未受影响；雄性婚外父权的负效应可能与其高度变异和强性选择有关，而雌性缺乏效应可能与扩散选择、竞争或扩散阶段难以检测的淘汰有关。4.3 大型开放种群中有限的近交效应。与岛屿、濒危或小种群中常见近交衰退不同，该大型开放种群具有高N_e、规律扩散和移民基因流，可能防止有害变异固定；与迁移性 caribou 和 Leach's storm-petrel 等大型开放种群结果一致。研究强调，既往对野生近交衰退普遍性的认识可能存在研究群体偏倚，大型开放种群值得进一步研究。

研究结论翻译：总之，研究人员在一个大型开放的壮丽细尾鹩莺种群中发现，近交在多个生活史阶段（包括关键死亡高峰和成体适合度）中的效应较低或可忽略。虽然基因组方法能够重现先前关于早期雏鸟状况近交衰退的结果（Hajduk et al.），但早期近交效应并未延续到离巢幼鸟或幼体死亡。唯一受影响的成体适合度性状，雄性婚外父权，高度变异并受到强性选择（Cockburn, Osmond, and Double）。研究人员的发现与少数具有相似种群统计学背景的研究一致，表明经历高有效种群大小和规律扩散的自然种群，可能比先前基于小种群或岛屿种群研究所假设的更少受到近交衰退影响。进一步评估移民遗传贡献以及可能促进该种群近交负荷清除的动力学，将有助于明确解释该种群近交效应极小的进化机制，并重新理解近交衰退如何影响类似的自由生活大型种群。