集团内互作塑造同域森林鸮类的鸣声输出与昼夜活动模式

《Oikos》：Intraguild interactions shape vocal output and diel activity patterns in sympatric forest owls

　　

同域捕食者之间的竞争和集团内捕食可能迫使体型较小、处于从属地位的捕食者通过限制空间或时间活动来减少与体型较大、处于支配地位的物种的相互作用（默许假说，acquiescence hypothesis）。同时，支配性捕食者可能通过频繁的鸣声和身体攻击主动排斥从属竞争者（排斥假说，exclusion hypothesis）。虽然空间回避在捕食者群落中已有充分记录，但时间回避的证据，尤其是跨越昼夜（24 h）周期的证据，仍主要局限于哺乳动物捕食者。利用长期被动声学监测（passive acoustic monitoring, PAM），研究人员评估了集团内互作对中欧（具体为捷克共和国南波希米亚）鸮类鸣声活动的影响。研究人员量化了一个由四种同域森林鸮类组成的捕食者群体中的鸣声输出、发声回合持续时间（连续发声分钟数的持续时间）以及整个夜间昼夜鸣声活动模式，这些物种包括乌林鸮（Strix uralensis）、灰林鸮（Strix aluco）、北方鸮（Aegolius funereus）和花头鸺鹠（Glaucidium passerinum）。广义线性混合模型（GLMMs）表明，北方鸮在灰林鸮存在时显著减少鸣声输出，可能是为了降低捕食风险。广义加性混合模型（GAMMs）表明，所有物种在优势种或竞争种存在时都改变了昼夜鸣声活动模式，表明鸮类之间存在回避（北方鸮对灰林鸮、灰林鸮对乌林鸮、花头鸺鹠对灰林鸮和乌林鸮）和干扰（乌林鸮对灰林鸮）。然而，北方鸮与乌林鸮同域时的鸣声活动基本不变。研究结果表明，集团内互作不仅影响中欧鸮类群落的整体声学信号努力，还驱动了鸣声活动的精细尺度时间重新分配，这可能促进共存。此外，研究结果为默许假说和排斥假说提供了混合支持，表明这些效应不仅与体型结构的支配等级相关，而是反映了物种特异的生态关系。虽然需要进一步研究来评估这种鸣声行为变化是否与适合度或死亡风险相关，但研究结果对监测项目具有重要意义，可能广泛适用于捕食者群体。

种间相互作用通过竞争和捕食的直接与间接效应深刻影响生物群落的结构。共享有限资源的物种构成一个“集团”（guild），集团内成员间的竞争既包括资源利用性竞争，也包括干扰性竞争。在捕食者集团中，资源竞争可能因集团内捕食而加剧。集团内互作通常由基于体型的非对称支配等级所结构化，体型较大的优势种可能捕食体型较小的从属种，从而迫使从属种演化出回避机制以降低适合度成本。尽管空间回避已在多种捕食者类群中得到广泛记录，但时间回避的证据仍主要来自哺乳动物捕食者，且关于高度依赖声音通讯的夜行捕食者如何划分“声学空间”的研究尤其缺乏。猫头鹰（鸮类）因体型差异明显、领域性强且常同域共存，成为研究集团内互作的理想模型，但以往研究多局限于单一优势种-从属种对，缺乏对整个复杂鸮类群落的同步考察。在此背景下，研究人员利用长期被动声学监测，在捷克共和国南波希米亚研究了四种同域森林鸮类（乌林鸮、灰林鸮、北方鸮和花头鸺鹠）的集团内互作对鸣声行为的影响，检验了默许假说（从属种在优势种存在时降低鸣声防御强度）和排斥假说（优势种通过频繁攻击性鸣声主动排斥从属种）。

研究人员量化了四种鸮类的鸣声输出（每夜含鸣声的分钟数）、发声回合持续时间（连续鸣声分钟数的均值）和昼夜鸣声活动模式，并分析了优势种或竞争种存在对这三类特征的影响。结果表明，北方鸮在灰林鸮存在时显著减少鸣声输出；所有物种均因优势种存在而改变昼夜活动模式，表现为回避或干扰；但北方鸮对乌林鸮的活动模式基本未变。这些发现表明，集团内互作不仅影响整体声学信号投入，还驱动了夜间精细尺度的鸣声活动时间重新分配，可能促进同域共存。研究结果为默许假说和排斥假说提供了物种对依赖的混合支持，强调物种特异的生态关系而非单纯体型等级决定了这些效应，对理解捕食者群落共存机制和优化监测方案具有重要意义。

研究样地位于捷克共和国南波希米亚的Boletice军事区和?umava山脉（约400 m²区域），属于重要鸟区和社区重要性地点，海拔700–1200 m，以挪威云杉为主的老龄林和次生针叶林为特征。研究人员在2015–2021年2–6月的繁殖季节，在240个潜在繁殖点布设自动数字录音机（Olympus 650/720），共获得396夜录音，仅纳入日落前1小时至日出一小时的数据。在AMSrv软件中通过声谱图逐分钟判定四个目标物种的存在。统计分析采用负二项广义线性混合模型（GLMMs）分析鸣声输出，线性混合模型（LMMs）分析对数转换的回合时长，二项广义加性混合模型（GAMMs）分析昼夜活动模式（每小时发声概率），模型以优势种存在为固定效应、Julian day为控制变量、站点为随机效应，录音时长为偏移量；GAMMs通过比较有无交互项的AIC评估影响，显著性水平分别设为0.05和0.02。

### 鸣声输出（Vocal output）
通过负二项GLMM分析发现，灰林鸮在乌林鸮存在时的鸣声输出较低，乌林鸮在灰林鸮存在时较高，但均不显著；北方鸮在灰林鸮存在时的鸣声输出显著低于两种优势种均不存在时；北方鸮在乌林鸮单独存在或乌林鸮与灰林鸮同时存在时的鸣声输出与无优势种时无显著差异；花头鸺鹠的鸣声输出在各条件下无显著差异，但乌林鸮存在时略低。

### 发声回合持续时间（Bout duration）
LMM分析显示，所有物种的平均回合时长在优势种存在与否时均无显著差异，但北方鸮在灰林鸮存在时平均回合时长降低，与鸣声输出模式一致。

### 昼夜鸣声活动模式（Diel patterns in vocal activity）
GAMM比较表明，四种鸮类的模型中加入“小时×优势种存在”交互项后AIC均降低。乌林鸮存在时，灰林鸮保持多峰模式但后半夜峰值降低；灰林鸮存在时，乌林鸮将黄昏和黎明附近的活跃峰转移并增加整夜活动，使其模式更接近灰林鸮；灰林鸮单独存在或与乌林鸮同时存在时，北方鸮的发声概率显著降低，灰林鸮单独存在时后半夜活动几乎消失，而乌林鸮存在时活动保持较高但后半夜峰值提前约1.5小时；花头鸺鹠在两种优势种同时存在时晨昏峰更陡峭且时间窗更窄。

讨论部分指出，研究结果对默许假说提供部分支持：北方鸮对灰林鸮的鸣声减弱、灰林鸮对乌林鸮后半夜活动降低、花头鸺鹠在优势种存在时活动时间窗收窄均符合默许行为。北方鸮在乌林鸮存在时活动不变，与斯洛文尼亚和波兰的研究一致，可能因共享栖息地偏好且乌林鸮领域可能提供躲避主要捕食者灰林鸮的庇护所，形成中捕食者释放。对排斥假说的支持体现在乌林鸮对灰林鸮存在时鸣声输出略增和昼夜活动模式改变，与先前研究发现的乌林鸮对灰林鸮鸣声反应一致。这些行为变化可能对从属种产生适合度影响，尤其是北方鸮，结合气候变暖导致的与灰林鸮分布重叠增加，可能加剧其种群下降；而灰林鸮对乌林鸮的默许因前者泛化生态而影响有限。研究局限性包括未纳入同种密度和异种丰富度，但昼夜活动模式的改变不太可能仅由同种密度驱动。

研究结论翻译如下：研究人员的研究结果表明，集团内互作通过改变信号投入，特别是夜间鸣声活动的精细尺度时间重新分配，重塑了中欧森林鸮类的声学通讯。时间分隔因此可能是在捕食风险下维持领域性和配偶吸引的关键机制，挑战了这种策略在夜行鸮类中受限的假设。此外，本研究为默许假说和排斥假说提供了依赖情境的支持，且模式因物种对而异。这表明，关于集团内互作对鸮类通讯行为影响的预测不能仅依赖体型结构的支配等级。相反，纳入物种特异性（种间）相互作用对于解释鸣声活动模式和提高鸮类种群监测准确性至关重要。这一方法也可能广泛适用于其他捕食者群落。另外，研究人员的结果对从属鸮类的监测和种群估计具有重要意义——依赖原始检测数据可能导致同域系统中从属种被低估、优势种被高估。因此，研究人员建议在优势种与从属捕食者同域的区域增加时间重复，并应用显式考虑集团内互作对检测概率影响的分析方法，这可能提高占域度和丰度估计的准确性。