环境放射性核素污染与野生雀形目鸟类大山雀和白眉姬鹟的饮食及肠道微生物群相关

《Environmental Pollution》：Environmental radionuclide contamination is associated with the diet and gut microbiota of wild passerines Parus major and Ficedula hypoleuca

　　

## 放射性污染对野生动物的影响尚未被完全了解。

- 我们对切尔诺贝利地区两个鸟类物种的饮食和肠道微生物组进行了定量分析。
- 肠道微生物组或饮食的多样性与污染程度之间没有关联。
- 鸟类饮食和肠道微生物组的组成随污染程度而变化。
- 大山雀雏鸟的肠道微生物组网络因污染而发生变化。

---

### 引言

生物体必须应对各种环境压力因素，其中许多源自人类活动。例如，通过核武器试验或核电站事故向环境中释放放射性核素，由于某些同位素的长半衰期以及暴露于高剂量电离辐射可能产生的有害生物效应，引起了广泛关注（Beresford等，2008；Mousseau，2021）。切尔诺贝利核电站周边地区是野生生物暴露于人为放射性核素研究最为充分的区域之一，该区域的外部辐射剂量超出背景辐射数个数量级，并可超过许多陆地动物的有害剂量阈值（>42 μGy hr?1）（Real & Garnier-Laplace，2020）。因此，大量研究工作致力于确定栖息于切尔诺贝利禁区（CEZ）的生物体所吸收的剂量是否足以产生可检测的生物影响（Beresford等，2020；Cannon & Kiang，2022）。例如，在种群层面，环境辐射水平与某些节肢动物类群（M?ller & Mousseau，2009a）和鸟类（M?ller & Mousseau，2007, 2009b）的丰度呈负相关，但对哺乳动物丰度的影响结果不一（Beaugelin-Seiller等，2020；Deryabina等，2015）。在个体层面，CEZ中的放射性核素暴露对例如啮齿动物的繁殖成功率（Mappes等，2019）、代谢和免疫通路的表达（Kes?niemi等，2019）及肠道健康（Jernfors等，2024）和DNA完整性（Car等，2022；M?ller & Mousseau，2015）产生影响。

尽管经过数十年来对CEZ中各种生物的研究，仍存在显著的知识空白，特别是放射性污染如何影响动物的早期生命阶段。这一点尤为重要，因为早期生命环境塑造了关键的生理和代谢过程，包括免疫功能（Driessen等，2021）、氧化应激防御（M?ller等，2008）、代谢调控（Grond等，2018）和生长（Rainio等，2017）。受损的早期生命条件可能影响动物后期的适合度（Metcalfe & Monaghan，2001）。洞巢鸟类为研究个体早期生命环境提供了理想模型，因为其位置可预测且便于采样。虽然繁殖生态学研究已报道大山雀（*Parus major*）在CEZ的繁殖时间提前（M?ller等，2005）以及岩燕（*Hirundo rustica*）的窝卵数减少（M?ller等，2005），但许多相关的生态生理特征仍需要研究，以理解污染环境下早期生命的完整影响。

肠道微生物组在消化道中的作用已被强调为环境与宿主之间的重要中介，在鸟类中亦然（Bodawatta, Hird等，2022；Grond等，2018）。鸟类肠道微生物组的分类多样性和组成在宿主物种内变化较大，肠道微生物群落变化的一些驱动因素包括饮食和栖息地（综述见Matheen等，2022）、生活阶段（Teyssier等，2018；Videvall等，2019）和污染（Rainio等，2025）。已有报道记录了CEZ（Jernfors等，2024；Lavrinienko等，2018, 2020）和福岛核电站周边地区（Lavrinienko等，2021）哺乳动物肠道微生物群落受放射性核素污染影响的情况。然而，尚不清楚放射性核素暴露对肠道微生物组的明显影响是否延伸至哺乳动物以外的脊椎动物类群（如鸟类），以及这些影响是否与发育阶段有关（如幼体与成体之间的差异）。后者的对比尤为重要，因为早期生命阶段一般性压力和特定污染物暴露可影响后期生命阶段的适合度组成成分（Ruuskanen，2024；Worsley等，2021）。

量化肠道微生物组环境决定因素的一个重要背景是宿主的饮食：主要而言，宿主饮食对脊椎动物肠道微生物组的组成有根本性影响（Martínez-Mota等，2020）。由于环境辐射水平影响例如无脊椎动物（M?ller等，2012；M?ller & Mousseau，2009a；Zaitsev等，2014）和植物群落（Mousseau & M?ller，2020）的丰度和/或多样性，放射性核素暴露对肠道微生物组的明显效应可能与宿主饮食差异同时存在是合理的。由于其他类型的环境污染似乎与食虫鸟类饮食变化有关（Belskii & Belskaya，2013；Eeva等，2005），因此有必要检验放射性核素污染是否会引起类似的食物转变。

为解决这些知识空白，我们研究了环境放射性核素暴露如何影响CEZ内污染和未污染地区两个鸟类物种——大山雀（*Parus major*）和斑纹姬鹟（*Ficedula hypoleuca*）的繁殖、饮食和肠道微生物组。研究物种在繁殖时间和饮食偏好上存在差异（Eeva等，2020），且斑纹姬鹟为迁徙物种，这使我们能够研究具有不同生活史和成年期辐射暴露时间的物种在同一区域居住时是否有不同的反应。由于我们的研究物种为洞巢鸟类，我们能够量化环境辐射暴露如何影响幼鸟和成体阶段的肠道微生物组和饮食。我们预测：（1）与适合度相关的性状（如巢箱占用率、繁殖时间、窝雏数和身体状况）与辐射剂量呈负相关；（2）两种物种的昆虫饮食在污染和未污染地区之间存在差异；（3）两种物种的肠道微生物组在污染和未污染地区之间存在差异；（4）差异取决于生活阶段。我们预期迁徙物种斑纹姬鹟的差异大于大山雀（M?ller等，2015），且在通常对环境变化更敏感的早期生命阶段差异更大。

---

### 研究区域与物种

本研究在乌克兰基辅州的切尔诺贝利禁区（CEZ）（51°23′21″N 30°05′58″E）内进行。CEZ包含因1986年切尔诺贝利核灾难而产生的大量持久性放射性同位素沉积区域，该禁区的现代边界于1997年划定。污染该区域的主要放射性同位素包括半衰期分别为30年和29年的铯-137和锶-90，以及镅-241和钚-239、-240和...

---

### 污染与大山雀繁殖时间的关联

大山雀在未污染区域占用的巢箱数量（n=45，=42%，可用巢箱中）多于污染区域（n=36，=30%，可用巢箱中），而斑纹姬鹟在两个区域占用的巢箱数量相似（N=16，=15%，未污染区域和N=16，=13%，污染区域）。两个物种的巢箱占用率（合计）在污染和未污染区域之间无显著差异（56%与43%...）

---

### 讨论

为确定切尔诺贝利事故点周围区域的持久性放射性核素是否对鸟类特别是早期生命阶段产生影响，我们量化了两种暴露于放射性核素的雀形目鸟类是否在适合度组分（如孵化日期、窝雏数）方面表现出可观察的影响，以及其饮食和肠道微生物组组成是否发生变化。我们发现没有证据表明增加的辐射暴露对适合度组分产生重大影响，除了更早的...

---

### 结论

环境、宿主与肠道微生物组之间的相互作用是日益增长的研究领域，在人类对生物圈影响日益增加的背景下，理解不同物种如何应对人为污染，尤其是早期生命阶段的响应，至关重要。我们的结果表明，来自环境的慢性低剂量电离辐射与两种雀形目鸟类饮食和肠道微生物组的变化有关：这是鸟类生态学中先前未知方面的新颖认识。

---

### CRediT作者贡献声明

**Tapio Mappes**：撰写 – 初稿，方法论，概念化。
**Eugene Tukalenko**：撰写 – 审阅与编辑，资源，调查。
**Sameli Piirto**：撰写 – 初稿，可视化，项目管理，方法论，调查，经费获取，形式分析，数据管理，概念化。
**Phillip C. Watts**：撰写 – 初稿，可视化，监督，软件，方法论，形式分析，数据管理，概念化。
**Suvi Ruuskanen**：撰写 – ...

---

### 未引用参考文献

Bodawatta等，2022。

---

### 伦理声明

本研究按照ARRIVE（动物研究：活体实验报告）指南进行。本研究已获得乌克兰国家科学院核研究所批准。

---

### 数据可用性声明

序列数据和支撑本文的数据集、代码和元数据可在以下网址获取：https://github.com/samelimpiirto/cez_birds

---

### 经费来源

芬兰科学院（芬兰研究委员会）资助PW和TMa；耶尔瓦skyl?大学研究生院和芬兰文化基金会资助SP。Emil Aaltonen基金会资助SR。我们感谢Samuel Freeman慈善信托基金为南卡罗来纳大学切尔诺贝利研究倡议实验室提供的资金支持。

---

### 利益冲突声明

? 作者声明以下可能被视为潜在利益冲突的财务利益/个人关系：Sameli Piirto报告获得了芬兰文化基金会的财务支持。如有其他作者，他们声明没有已知的竞争性财务利益或个人关系可能影响本文所报告的工作。

---

### 致谢

我们感谢Anders P. Moller的灵感和合作。我们感谢Sergey Gashchak提供额外巢箱，Andrii Vasiylenko、Ihor Chizhevsky和Maxim Ivanenko在野外工作方面的帮助，Sergii Kireev和Denis Vishnevskiy在后勤支持和许可方面的帮助。我们感谢Attila Krall提供补充材料中CEZ的插地图。

我们感谢芬兰科学计算中心（CSC）提供计算环境，以及BioCenter Finland提供测序设施。

---

**图形摘要**

Sameli Piirto | Phillip C. Watts | Tapio Mappes | Eugene Tukalenko | Timothy A. Mousseau | Suvi Ruuskanen