《Frontiers in Marine Science》：Loss of foundation species from nearshore hardbottom communities in the Florida Keys
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近岸硬底（Nearshore hardbottom, NSHB）栖息地分布于佛罗里达群岛（Florida Keys）整个浅水沿岸水域，支撑着以海绵和八放珊瑚为优势类群的固着底栖无脊椎动物群落。这些固着底栖无脊椎动物反过来提供了独特的结构栖息地，支撑着活动无脊椎
近岸硬底（Nearshore hardbottom, NSHB）栖息地分布于佛罗里达群岛（Florida Keys）整个浅水沿岸水域，支撑着以海绵和八放珊瑚为优势类群的固着底栖无脊椎动物群落。这些固着底栖无脊椎动物反过来提供了独特的结构栖息地，支撑着活动无脊椎动物和鱼类群落。研究人员在2006年和2023年两个不同水文情境（海湾侧bayside和大洋侧oceanside）下考察了佛罗里达群岛NSHB动物群落的变化。石珊瑚和鱼类的丰富度、密度及群落组成在研究期间内于两种水文情境下均未发生变化，八放珊瑚密度在海湾侧（p = 0.067）和丰富度在大洋侧（p = 0.065）仅有下降的微弱证据，可能归因于日益增加的热胁迫。然而，海绵群落组成在研究期间内于两种水文情境下均显示出中等程度的变化证据（海湾侧p = 0.024，大洋侧p = 0.040），表明大型结构形成物种的丧失，如Spheciospongia vesparium（loggerhead sponge），这很可能由反复发生的蓝藻水华所驱动。海湾侧活动无脊椎动物的平均密度在研究期间内增加了三倍（p = 0.022），主要由Panulirus argus（加勒比刺龙虾）和Menippe mercenaria（佛罗里达石蟹）数量的增加所驱动。综合来看，这些发现提供了栖息地结构与更高营养级之间解耦的证据，并表明对基石物种丧失存在滞后的生态响应。记录NSHB多样性和群落组成的当前状态及变化，对于理解近岸系统在人类世（Anthropocene）中如何变化至关重要，并可为恢复优先事项和绩效目标的设定提供参考。
**一、研究背景与问题**
近岸硬底（Nearshore hardbottom, NSHB）栖息地分布于佛罗里达群岛（Florida Keys）整个浅水（水深<5 m）近岸（距岸最远8 km）水域，由覆盖薄层沉积物的低矮石灰岩基底构成。尽管NSHB缺乏造礁石珊瑚形成的高突起结构，且粗糙度低于珊瑚礁，但其在佛罗里达群岛覆盖面积更大，支撑着多样性和渔业资源，并增强栖息地连通性。NSHB群落组成具有变异性，固着无脊椎动物群落历史上以八放珊瑚和海绵为优势类群，同时包括一些适应性较强的石珊瑚物种。海绵和八放珊瑚作为基石物种（foundation species），贡献了NSHB栖息地中底栖动物生物量和结构复杂性的绝大部分，为具有商业价值的活动无脊椎动物（如Panulirus argus，加勒比刺龙虾）和鱼类（包括石鲈科Haemulidae和笛鲷科Lutjanidae）提供底栖结构和食物资源，同时也是这些甲壳类和鱼类的重要育苗场。
佛罗里达群岛的NSHB栖息地因靠近已开发的海岸线而经历慢性人为胁迫。海岸开发改变了近岸栖息地的景观和水文状况；疏浚运河中积累的有机物、废水和径流导致富营养化，进而引发浮游植物生物量升高、浊度增加、溶解氧和盐度降低等水质变化。石珊瑚、八放珊瑚和海绵均受到富营养化及相应水质变化的负面影响。除慢性胁迫因子外，NSHB栖息地还受偶发性急性胁迫因子的影响：飓风可对NSHB产生负面影响且预计在未来数十年内频率增加；浅海栖息地水温可快速变化并在夏季和冬季出现极端温度事件，导致珊瑚、八放珊瑚和海绵的组织损失和死亡。此外，自1991年以来佛罗里达湾（Florida Bay）反复发生蓝藻水华，已与大面积海绵死亡事件相关联，在某些情况下清除了大部分海绵生物量并从根本上改变底栖群落结构。
反复的水华干扰与慢性水质胁迫相结合，可能限制长寿的结构形成类群的恢复，促进群落组成的持续变化。尽管总体多样性可能相对不变，但基石物种的衰退可通过减少栖息地结构和复杂性而对生态系统功能产生不成比例的影响。在NSHB栖息地中，海绵和八放珊瑚为鱼类和活动无脊椎动物提供必要的结构复杂性、庇护所和觅食栖息地，这些类群的减少可能导致栖息地简化，并对相关群落产生潜在的级联生态效应。开展这项研究的目的是：量化佛罗里达湾（海湾侧）和大西洋（大洋侧）NSHB栖息地中海绵和八放珊瑚丰度和丰富度在2006至2023年间的时间变化；评估基石物种的变化是否伴随活动无脊椎动物和鱼类群落的变化；将NSHB群落的近期变化置于干扰驱动的栖息地改变以及佛罗里达湾历史上普遍生态系统转变为新型生态系统的更广阔背景中。记录NSHB多样性和群落组成的当前状态和变化，对于管理人类改变流域中的生物多样性、理解物种相互作用以及在该历史生物多样性热点区域确定需恢复区域的绩效目标至关重要。
**二、研究内容与结论**
研究人员于2006年和2023年夏季（6月至9月）调查了上佛罗里达群岛和中佛罗里达群岛的11个NSHB点位，其中7个位于佛罗里达湾（海湾侧），4个位于大西洋（大洋侧）。通过SCUBA潜水员沿每个点位从中心点向北、东、南、西延伸的四条不重叠的25 m × 2 m带状样方，分别调查鱼类、活动无脊椎动物和固着无脊椎动物。该研究得出以下主要结论：海绵群落组成在两种水文情境下均发生显著变化，大型结构形成物种丧失；八放珊瑚密度和丰富度呈现下降趋势但证据较弱；石珊瑚各指标均未变化；海湾侧活动无脊椎动物密度增加了三倍；鱼类群落保持稳定。这些发现表明NSHB栖息地正在经历基石物种的侵蚀，而更高营养级对栖息地退化的响应存在生态滞后。
**三、主要关键技术方法**
研究人员使用了以下主要技术方法：（1）水下视觉普查法（underwater visual census）：由SCUBA潜水员沿带状样方对鱼类、活动无脊椎动物和固着无脊椎动物进行分类鉴定和计数，鱼类最先调查以限制"潜水员效应"；（2）群落组成多元统计分析：丰度经四次方根转换后构建Bray-Curtis相异矩阵，采用相似性分析（ANOSIM）检验2006年和2023年间各分类群的群落组成差异，若存在显著差异则进一步使用相似百分比分析（SIMPER）确定对组间相异性贡献达50%的物种；（3）参数与非参数假设检验：对正态分布数据采用Welch双样本t检验，对非正态数据采用Wilcoxon符号秩检验，依据Muff等（2022）的建议将0.1 ≥ p > 0.05视为微弱证据、0.05 ≥ p > 0.01视为中等证据。
**四、研究结果**
**4.1 海湾侧NSHB群落变化**
在佛罗里达湾内，海绵丰富度在2006至2023年间未发生变化（Welch t = 0.576, p = 0.575），而海绵密度存在时间性下降的微弱证据（Welch t = 1.911, p = 0.085）。数据显示海绵群落物种组成随时间变化存在中等证据（ANOSIM R = 0.232, p = 0.024）。对海湾侧点位2006至2023年间相异性贡献达50%的海绵物种依次为Ircinia felix（棕色分枝海绵）、Geodia spp.、Tedania ignis（火海绵）、Spheciospongia vesparium（loggerhead sponge）和Cliona varians（棕色多变海绵），这些物种的平均密度总体呈下降趋势。八放珊瑚丰富度（Wilcoxon W = 35, p = 0.180）和群落组成（ANOSIM R = 0.085, p = 0.172）在2006至2023年间无显著变化，而八放珊瑚密度存在下降的微弱证据（Wilcoxon W = 39, p = 0.067）。石珊瑚群落各指标均未发生变化：丰富度（Wilcoxon W = 19.5, p = 0.520）、密度（Wilcoxon W = 20, p = 0.583）和群落组成（ANOSIM R = 0.085, p = 0.208）。活动无脊椎动物丰富度（Welch t = -1.569, p = 0.144）和群落组成（ANOSIM R = 0.142, p = 0.109）未变化，而密度随时间增加存在中等证据（Welch t = -2.641, p = 0.022），2023年平均密度（0.032个体/m2）是2006年（0.011个体/m2）的三倍，主要贡献者为Macrostrombus costatus（牛奶海螺）以及P. argus和Menippe mercenaria等甲壳类。鱼类丰富度（Welch t = 0.880, p = 0.397）、密度（Wilcoxon W = 28, p = 0.710）和群落组成（ANOSIM R = -0.090, p = 0.812）均未变化。
**4.2 大洋侧NSHB群落变化**
大洋侧NSHB点位呈现相似趋势：海绵丰富度无变化证据（Welch t = -0.164, p = 0.875），海绵密度存在下降的微弱证据（Welch t = 2.246, p = 0.097），海绵群落组成在2006至2023年间存在中等程度差异（ANOSIM R = 0.281, p = 0.040）。对大洋侧点位相异性贡献达50%的海绵物种依次为Aplysina fulva（散孔绳海绵）、C. varians、Tectitethya crypta（无广泛接受俗名）、Ircinia campana（花瓶海绵）和I. felix，其中大部分物种2023年密度低于2006年。八放珊瑚丰富度存在时间性下降的微弱证据（Welch t = 2.333, p = 0.065），密度（Wilcoxon W = 11, p = 0.486）和群落组成（ANOSIM R = 0.219, p = 0.125）无变化证据。石珊瑚丰富度（Welch t = 0.655, p = 0.540）、密度（Wilcoxon W = 8, p = 1.000）和群落组成（ANOSIM R = -0.062, p = 0.678）均无显著差异。活动无脊椎动物丰富度（Welch t = 0.817, p = 0.455）、密度（Wilcoxon W = 11, p = 0.460）和群落组成（ANOSIM R = 0.031, p = 0.372）均未变化。鱼类丰富度（Wilcoxon W = 10, p = 0.657）、密度（Wilcoxon W = 8.5, p = 1.000）和群落组成（ANOSIM R = -0.276, p = 1.000）在调查年份间亦无显著差异。
**五、讨论总结与研究结论**
讨论部分指出，数据表明佛罗里达群岛NSHB栖息地最一致的长期生态变化是结构形成海绵物种的衰退，包括S. vesparium、I. felix和I. campana。尽管物种丰富度相对稳定，但在两种水文情境下海绵群落组成均向低密度群落转变，表明该栖息地优势基石物种正在被侵蚀并可能导致结构复杂性的相应丧失。群落变化总体上由具有不同生活史策略的海绵物种丰度下降所驱动：I. felix和I. campana是大型物种，相对于其他物种通常表现出快速生长和干扰后快速恢复的特征；S. vesparium是巨大的半球形海绵，历史上主导了上、中佛罗里达群岛NSHB栖息地的海绵生物量，其特征是相对顽强但生长和恢复缓慢；C. varians是侵袭性杂草物种，2006年前在佛罗里达湾丰度已在增加；A. fulva在2000年代中期历史上丰度较高，但2006至2023年间在海湾侧和大洋侧均出现急剧下降。海湾侧海绵群落结构的变化与佛罗里达湾蓝藻水华相关的反复死亡事件一致：1990年代初首次记录到大面积海绵死亡，2013年的一次大型水华导致半封闭盆地内约95%的海绵生物量丧失，优势结构形成物种消失且多年后恢复仍不完整。水华频率和空间范围的增加与缓慢的恢复动态共同导致了区域尺度的衰退。大洋侧海绵群落虽然也发生变化，但海绵丰度始终高于海湾侧，表明这些栖息地可能因更大的水交换和较少暴露于水华条件而受到缓冲。
八放珊瑚密度和丰富度的下降证据有限但方向一致。调查发生于2023年夏季急性海洋热浪之前，热浪后的现场访问显示这些八放珊瑚近乎完全死亡，与佛罗里达群岛近岸斑礁的趋势一致，表明急性海洋热浪可能与长期变暖趋势协同驱动NSHB群落的衰退。石珊瑚各指标虽无差异，但这很可能是因为其在2006年之前已在NSHB群落中处于贫乏状态，此前研究已记录了自1990年代以来NSHB石珊瑚和八放珊瑚丰富度和覆盖度的持续下降。
海绵和八放珊瑚密度的下降表明NSHB栖息地的基石物种正通过多种途径被侵蚀：佛罗里达湾中干扰驱动的海绵快速损失，以及可能更为渐进的、系统范围的八放珊瑚衰退。海绵是NSHB中占优势的异养生物量，过滤大量水体、连接底栖和浮游系统并影响生物地球化学循环、促进沉积物冲刷、为鱼类和无脊椎动物提供栖息地。八放珊瑚提供了NSHB的大部分垂直结构。随着海绵和八放珊瑚的持续丧失，这些近岸栖息地将失去大部分粗糙度和栖息地结构，类似于加勒比珊瑚礁上记录的"珊瑚礁扁平化"。然而，尽管海绵和八放珊瑚密度下降，鱼类和活动无脊椎动物群落在整个研究期间基本保持稳定。这种更高营养级在面对底栖栖息地退化时的稳定性与生态滞后现象一致，即消费者在基石物种丧失后暂时持续存在。这种滞后在珊瑚礁系统中已有较好记录，鱼类群落在栖息地退化后往往暂时持续，随后随着结构复杂性丧失而下降。另一种解释是活动动物群对栖息地利用的灵活性，例如以大型藻类为主的硬底也被证明是P. argus的育苗场。
研究存在若干局限性：研究设计依赖于两个时间点（2006年和2023年）而非连续监测，其间发生了2013年水华驱动的重大死亡事件；无法区分衰退是持续进行中、是更大干扰后的部分恢复还是新的平衡状态。此外，采样点位数量较少且两种水文情境间不平衡，限制了大洋侧的统计效能，无效结果不应被解释为群落稳定性的强证据。未来应以更高频率并在更多点位开展监测以解决这些不确定性。
研究结论可归纳为：佛罗里达群岛NSHB栖息地的海绵群落组成在2006至2023年间发生显著变化，大型结构形成物种丧失；八放珊瑚呈下降趋势；鱼类和活动无脊椎动物群落基本保持稳定，表明栖息地结构与更高营养级之间存在解耦，以及对基石物种丧失的滞后生态响应。观察到的基石物种衰退表明，仅靠被动恢复可能不足以在某些区域恢复历史上的栖息地结构，支持在佛罗里达湾对海绵和八放珊瑚开展主动和靶向恢复。当前佛罗里达湾的恢复工作聚焦于海绵移植，并正在积极制定基于生态原理的海绵恢复策略，该策略基于历史数据确定恢复目标、识别低蓝藻水华风险区域并纳入恢复成本。未来研究应侧重于识别影响移植后恢复成功的环境变量，并将恢复工作扩展至在八放珊瑚之外纳入海绵的协同恢复。
