基于效益-风险指数（BRI）框架评估北美铁杉 woolly adelgid（HWA）生物防治引入天敌的生态净收益与风险权衡

《Biological Invasions》：Evaluating the benefits and risks of biological control agents for managing hemlock woolly adelgid in North America

　　

摘要 铁杉 woolly adelgid（HWA），Adelges tsugae Annand，是一种入侵性害虫，正在摧毁北美东部的铁杉（Tsuga）森林。引入式生物防治工作涉及从亚洲和北美西部（HWA的原产地）引入昆虫天敌。瓢虫科（Sasajscymnus tsugae，Scymnus ningshanensis）和拟瓢虫科（Laricobius nigrinus，L. osakensis）甲虫的释放对HWA提供了有限的防治效果，而近期利用斑腹蝇科（Leucotaraxis argenticollis，Le. piniperda）的工作显示出潜力，但尚未在东部地区建立种群。本研究以本土生物多样性作为共同度量指标，开展效益-风险分析，以评估这些生物防治因子（BCAs）的生态影响。研究人员计算了效益-风险指数（BRI），以量化引入BCAs的效益与风险。在构建BRI时，研究人员考虑了四个类别：（1）入侵性HWA种群；（2）引入的BCA物种；（3）因HWA抑制而受益的本土物种；（4）可能面临BCA风险的本土物种。BRI为正值表明效益大于风险，而负值则表明相反。研究结果表明，在当前的抑制水平下，BCAs尚未产生净生态效益，但在估算的抑制水平下，叠加多种BCAs可能导致BRI转为正值，尽管研究结果对东部铁杉的感知保护价值较为敏感。研究人员讨论了BRI如何用于筛选合适的BCAs以实现HWA的长期管理，从而支持北美铁杉的可持续保护。

论文解读：基于效益-风险指数（BRI）框架评估北美铁杉 woolly adelgid（HWA）生物防治的生态权衡

一、研究背景与问题提出

铁杉 woolly adelgid（HWA，Adelges tsugae Annand）是一种源自亚洲和北美西部的入侵性害虫，自20世纪50年代首次在北美东部弗吉尼亚州里士满附近被发现以来，已在超过70年间扩散至美国至少21个州和加拿大2个省，几乎覆盖了北美东部铁杉（Tsuga）的全部分布范围，从佐治亚州延伸至新斯科舍省，并深入阿巴拉契亚山脉及密歇根州、俄亥俄州和安大略省南部等地。HWA在北美每年完成两个世代（sistens越冬代和progrediens夏季代），均以孤雌生殖方式繁殖，通过将口针刺入针叶基部木质部射线薄壁细胞吸取养分，导致铁杉储存碳水化合物耗尽、针叶提前脱落、芽形成受抑，进而引发树冠逐渐稀疏、枝条枯死，最终在侵染后4至10年内导致树木死亡。东部铁杉（Tsuga canadensis）和卡罗来纳铁杉（T. caroliniana）因缺乏共进化防御机制而受害尤为严重。

东部铁杉被视为基础物种（foundational species），其存在深刻影响微气候、溪流温度、养分循环以及多种动植物群落的栖息地结构。HWA导致的铁杉衰退可引发林分组成向阔叶树种优势转变、水文格局改变以及依赖铁杉的动物群落栖息地丧失，同时造成 recreational aesthetics 和生态系统服务的经济损失。在过去30年中，HWA管理已发展出化学防治、文化防治、营林措施和生物防治等多种策略组合。化学防治虽高效但成本高昂且需重复施用，并可能对非靶标生物和水生系统造成风险；营林措施通过创造林冠空隙增强树势以提高生理耐受性；而自1990年代末起，一系列经典生物防治（classical biological control）工作试图通过引入原产地的捕食性天敌来控制HWA。

然而，尽管引入了多种天敌，HWA生物防治项目至今未能阻止铁杉死亡，且现有研究多聚焦于天敌对HWA种群的影响，缺乏对项目整体生态效益（如铁杉健康改善）的系统评估，也缺乏对引入天敌可能造成的非靶标效应和杂交风险的充分评估。传统风险评估往往仅关注行动的潜在负面效应，可能导致过度谨慎的决策而错失生态受益机会；反之，若管理活动的风险未被仔细评估，长期危害可能被忽视。因此，亟需一种能够同时量化效益与风险、以共同货币（本土生物多样性）进行比较的决策支持框架。

二、研究内容与核心发现

本研究应用效益-风险指数（Benefit-Risk Index，BRI）框架（Heimpel et al. 2024），基于经验数据对HWA生物防治系统进行定量评估。BRI框架以本土生物多样性为共同度量指标，综合考量四个组成部分：（1）入侵性害虫HWA种群；（2）引入的生物防治因子（BCAs）；（3）因HWA抑制而受益的本土物种（东部铁杉）；（4）可能因被取食或与引入BCA杂交而面临风险的非靶标物种。BRI为正值表示效益大于风险，负值则相反。

研究首先评估了两种个体BCAs——Laricobius nigrinus和L. osakensis（鞘翅目：Derodontidae）——提供净生态效益的可能性；其次评估了三种BCAs（L. nigrinus、L. osakensis、Leucotaraxis spp.）同时作用时的综合生态效益；最后探讨了关键参数（如保护价值和影响强度）变化对分析结果的敏感性。

研究结果表明，在当前的抑制水平下，个体BCAs尚未产生净生态效益（BRI为负值），但叠加多种BCAs在估算的抑制水平下可能导致BRI转为正值。然而，结果对东部铁杉的感知保护价值（conservation value，CV）高度敏感。此外，研究还识别出L. nigrinus与本土L. rubidus之间的杂交现象及其潜在生态后果，这是传统风险评估中常被忽视的风险维度。

三、关键研究方法

研究人员采用了以下主要技术方法：其一，构建并应用效益-风险指数（BRI）框架，该框架包含四个类别：入侵HWA种群、引入BCA物种、受益本土物种（东部铁杉）以及面临风险的非靶标物种；其二，从已发表文献中系统汇编参数数据，包括BCA对靶标害虫的影响强度（I_tar）、BCA成功攻击靶标的概率（Pa_tar，由生理适宜性Ps和生态可用性Pe的乘积决定）、受益物种的改善程度（b_i）以及保护价值（CV，由脆弱性、生态系统服务和文化社会意义三个加权分量构成）；其三，采用敏感性分析检验关键参数变化对BRI结果的影响；其四，将杂交风险纳入直接风险函数（DRF）的扩展框架中。样本数据来源于已发表的野外研究和田间试验，涵盖美国东部多个州（如弗吉尼亚州、田纳西州、北卡罗来纳州等）的释放与监测数据。

四、研究结果

（一）个体BCA的效益-风险分析

研究分别评估了L. nigrinus和L. osakensis的BRI。结果显示，在当前的HWA抑制水平下，这两种个体BCAs均未产生净生态效益，BRI为负值。这表明仅依赖单一BCA物种，其对HWA的抑制效果尚不足以抵消引入天敌所带来的潜在生态风险（包括对非靶标物种的取食风险以及与本土L. rubidus的杂交风险）。

（二）多种BCA叠加的综合效益-风险分析

当同时考虑L. nigrinus、L. osakensis和Leucotaraxis spp.三种BCAs时，在估算的抑制水平下，叠加效应可能导致BRI转为正值。Leucotaraxis spp.的幼虫可同时取食HWA的越冬代和夏季代，与仅在秋季和早春取食的Laricobius属天敌形成时间生态位互补，从而增强整体抑制效果。这一结果表明，多种天敌的协同作用可能更有利于实现净生态效益。

（三）敏感性分析

研究对关键参数进行了敏感性分析，发现BRI结果对东部铁杉的感知保护价值（CV）高度敏感。当赋予东部铁杉更高的保护价值时，BRI更倾向于正值；反之，若保护价值评估较低，则BRI可能保持负值。此外，非靶标物种影响强度（I_j）的设定也对结果产生影响，研究采用保守假设（令I_j = I_tar）并在敏感性分析中检验了这一假设的影响。

五、讨论与结论

研究讨论指出，传统风险评估往往仅关注BCA引入的潜在负面效应，而忽视了不采取行动（即放任HWA继续危害）所带来的生态成本。BRI框架通过以本土生物多样性为共同货币，同时量化效益与风险，为HWA生物防治决策提供了更全面的支持工具。研究强调，虽然当前个体BCAs尚未产生净生态效益，但通过合理组合多种天敌并优化释放策略，有可能实现正向的生态净收益。同时，研究结果对东部铁杉的保护价值评估较为敏感，提示在管理决策中应审慎确定保护价值的权重分配。

研究结论部分指出，BRI框架可作为筛选合适BCAs、指导HWA长期管理的决策支持工具，有助于在保护本土生物多样性的前提下实现铁杉的可持续保护。研究建议，未来的管理实践应综合考虑BCA的抑制效果、非靶标风险、杂交风险以及目标物种的保护价值，以实现生态效益与风险的最优权衡。