亚热带河口鱼类专用自主礁监测结构（FARMS）中隐秘底栖鱼类（CF）定殖、时空演替及其与表生大型底栖动物群落的关联——以Paranaguá Estuarine Complex为例

《Aquatic Sciences》：Diversity and distribution of cryptobenthic fishes and their association with epibenthic fauna in a subtropical estuary

　　

隐秘底栖鱼类（cryptobenthic fishes，CF）是隐蔽物种，与其底栖环境表现出拟态，可为食碎屑者或食底栖动物者。较少研究检验表生大型底栖动物（epibenthic macrofauna）对CF多样性的影响。本研究分析了巴西Paranaguá Estuarine Complex中鱼类专用自主礁监测结构（fish-specific autonomous reef monitoring structures，FARMS）内CF和大型底栖动物的定殖及时空演替。五个FARMS安装在S?o Miguel、Amparo和Nova Brasília的地点，代表一个河口梯度。2023年10月至2024年8月每2个月采样一次；记录到与FARMS相关的7个物种303个个体，其中5个被分类为CF。Bathygobius soporator是所有采样区域的优势种。为鉴定表生大型底栖动物，在10个月实验期间每2个月从安装在Nova Brasília和S?o Miguel的FARMS进行刮取。Nova Brasília观察到甲壳类、环节动物和腹足类的优势模式。在S?o Miguel，大型底栖动物由环节动物、双壳类、甲壳类和海鞘类主导。单个FARMS作为采样重复，用于评估鱼类群聚的空间和时间变异。鱼类群落结构在区域间存在差异，显著的区域 × 采样事件交互表明区域特异的时间轨迹，而未检测到共同的时间效应。大型底栖动物群聚在Nova Brasília和S?o Miguel之间存在差异，但未检测到污损时间的显著总体效应。鱼类和大型底栖动物群落配置显著一致（procrustean randomization test，r = 0.636，P = 0.0348）。这些结果表明，隐秘底栖鱼类群聚具有空间结构，其时间变化与污损群落的局部变化相关，尽管观测设计未证明大型底栖动物对鱼类的直接因果效应。

隐秘底栖鱼类（cryptobenthic fishes，CF）为隐蔽物种，与底栖环境拟态，可食碎屑或食底栖动物，栖息于珊瑚礁、红树林和河口等浅海沿岸，尤其在热带地区。CF体长较短，生活早期数月内成熟，具领域性，并在固结基质产底栖卵。其在沿海和河口生态系统中参与碎屑循环和食物网能量传递，可摄食海洋和河口大型底栖动物，如多毛类和藻虾。大型底栖动物组成受空间和时间尺度、环境过滤、扩散障碍、区域物种库、栖息地类型及生态性状等影响。河口是海陆过渡环境，盐度随潮汐变化，陆源物质输入带来高营养，环境异质性形成从低盐浅水到咸水通道、红树林、岩岸和盐沼等多样栖息地。既有研究较少检验表生大型底栖动物（epibenthic macrofauna）对CF多样性的影响。研究人员的主要目的为：（1）描述Paranaguá Estuarine Complex（PEC）中CF多样性；（2）理解PEC内表生大型底栖动物是否影响CF多样性。研究人员在PEC的S?o Miguel、Amparo和Nova Brasília安装鱼类专用自主礁监测结构（fish-specific autonomous reef monitoring structures，FARMS），以代表河口梯度，并于2023年10月至2024年8月每2个月检查鱼类，记录到303个个体、7个物种，其中5种为CF；Bathygobius soporator在所有区域均为优势种。鱼类群落结构在区域间分化，显著的区域 × 采样事件交互表明区域特异时间轨迹，而未检测到共同时间效应。大型底栖动物群聚在Nova Brasília和S?o Miguel间存在差异，但未检测到污损时间的显著总体效应。鱼类与大型底栖动物群落配置显著一致（Procrustes correlation = 0.636，P = 0.0348）。结论表明，隐秘底栖鱼类群聚具有空间结构，其时间变化与局部污损群落变化相关，但观测设计未证明大型底栖动物对鱼类的直接因果效应。该研究支持鱼类组合组成与污损群落结构之间存在关联，并提示未来需结合均衡陷阱保留与重复破坏性大型底栖动物采样，以厘清栖息地设置、污损演替和时间在塑造CF群聚中的相对作用。

为开展研究，研究人员在PEC的Nova Brasília、Amparo和S?o Miguel三个地点安装FARMS；Amparo和S?o Miguel位于岩岸附近，Nova Brasília包括红树林、Spartina alterniflora植被滩和岩岸。每地点安装5个FARMS，由四层铝复合板和不同直径聚氯乙烯管构成复杂孔道微生境。2023年10月至2024年8月约每2个月检查鱼类，D1–D6为连续鱼类检查；Amparo因FARMS逐步丢失，D4后无剩余。大型底栖动物在Nova Brasília和S?o Miguel每2个月刮取，T1–T5对应FARMS淹没2、4、6、8和10个月；Amparo刮取数据因陷阱数量少而排除。分析将个体FARMS作为鱼类采样重复，计算总丰度、物种丰富度和Shannon多样性H′；群落组成转化为物种存在/缺失并计算二元Jaccard相异；采用置换多元方差分析（PERMANOVA）、置换多元离散度分析（PERMDISP）、指示值法（IndVal）和非度量多维标度（NMDS）；大型底栖动物丰度经平方根转换后计算Bray–Curtis相异；用Procrustes随机化检验（PROTEST）评估鱼类与大型底栖动物群落一致性，envfit拟合大型底栖动物向量。样本队列来源为巴西Paranaguá Estuarine Complex。

Cryptobenthic fish community（隐秘底栖鱼类群落）：共记录303个标本，属Gobiidae、Batrachoididae、Blenniidae、Gobiesocidae、Haemulidae和Lutjanidae，7种为Bathygobius soporator（n = 260）、Opsanus beta（n = 16）、Parablennius pilicornis（n = 10）、Omobranchus sewalli（n = 8）、Gobiesox strumosus（n = 6）、Orthopristis rubra（n = 1）和Lutjanus synagris（n = 1）。O. rubra和L. synagris不具CF特征，但因与FARMS关联而纳入鱼类分析。丰度以Nova Brasília最高（n = 171），其次S?o Miguel（n = 112）和Amparo（n = 19）；B. soporator在所有采样时间和地点均占优势。D1–D4共同区间内，S?o Miguel平均H′最高；时间轨迹区域间不同，S?o Miguel在D2多样性尤其高。D1–D4期间，Amparo、Nova Brasília和S?o Miguel平均每FARMS捕获量分别为1.27 ± 0.37、6.25 ± 1.26和4.05 ± 0.61；平均物种丰富度分别为0.80 ± 0.17、1.05 ± 0.11和1.80 ± 0.26；平均H′分别为0.085 ± 0.058、0.071 ± 0.040和0.467 ± 0.097。鱼类组合结构在区域间差异显著（PERMANOVA，pseudo-F = 5.091，R² = 0.139，P = 0.0004），采样事件主效应不显著（pseudo-F = 1.475，R² = 0.060，P = 0.1629），区域 × 采样事件交互显著（pseudo-F = 2.622，R² = 0.215，P = 0.0016）。配对比较显示Amparo与Nova Brasília差异显著（Holm校正P = 0.0408），Nova Brasília与S?o Miguel差异显著（校正P = 0.0015），Amparo与S?o Miguel未显著差异（校正P = 0.078）。PERMDISP显示区域间多变量离散度显著不同（P = 0.0002），故空间PERMANOVA结果需谨慎解释。Nova Brasília与S?o Miguel完整D1–D6数据显示，区域差异显著（pseudo-F = 8.006，R² = 0.104，P = 0.0001），采样事件不显著（pseudo-F = 1.574，R² = 0.102，P = 0.0820），区域 × 采样事件交互显著（pseudo-F = 2.679，R² = 0.173，P = 0.0019）；敏感性分析支持采样事件不显著（P = 0.1248）而交互显著（P = 0.0046）。该完整数据集PERMDISP显示区域（F = 13.666，P = 0.0002）和采样事件（F = 5.051，P = 0.0006）离散度不同，解释亦需谨慎。IndVal分析将P. pilicornis（IndVal = 40.0%，FDR校正P = 0.0007）和O. beta（IndVal = 34.3%，FDR校正P = 0.0053）识别为S?o Miguel显著指示种，其余关联经FDR校正后不显著。

Epibenthic macrofauna（表生大型底栖动物）：分析矩阵含1529个已鉴定个体，S?o Miguel（n = 1227）高于Nova Brasília（n = 302）。共六个主要分类群。Nova Brasília以甲壳类优势（n = 171），其次环节动物（n = 67）和腹足类（n = 62）；S?o Miguel以环节动物优势（n = 544），其次双壳类（n = 244）、甲壳类（n = 229）、腹足类（n = 87）、海鞘类（n = 83）和棘皮动物（n = 40），海鞘仅在S?o Miguel记录。合并丰富度S?o Miguel（43个分类单元）高于Nova Brasília（24个分类单元）。在单个区域 × 时间尺度，丰富度在Nova Brasília的T5达到最大（16个分类单元），在S?o Miguel的T4达到最大（27个分类单元）。大型底栖动物组合组成在Nova Brasília与S?o Miguel间差异显著（PERMANOVA，pseudo-F = 4.013，R² = 0.297，P = 0.0024），时间总体效应不显著（pseudo-F = 1.375，R² = 0.407，P = 0.1848）；PERMDISP显示区域间离散度无差异（F = 0.043，P = 0.8722）。

Cryptobenthic fish and epibenthic macrofauna relationship（隐秘底栖鱼类与表生大型底栖动物关系）：大型底栖动物NMDS二维表示良好（stress = 0.083），鱼类存在/缺失配置stress < 0.001。鱼类与大型底栖动物群落配置显著一致（PROTEST，Procrustes correlation = 0.636，P = 0.0348，9999次置换）。envfit识别与鱼类NMDS主要组成梯度关联最强的前十个大型底栖动物分类单元：Hesionidae sp.、Diplosoma listerianum、Microcosmus exasperatus、Olivella minuta、Acetes americanus、Microphiopholis gracillima、Ophiactis savignyi、Parasabella microphthalma、Naineris lanai和Pugilina tupiniquim。这些向量指向排序空间不同区域，表明大型底栖动物丰度变化与鱼类组合组成在区域 × 时间样本间存在对应；但经FDR校正后，无单个关联保持显著，故向量主要作为探索性可视化。鱼类物种沿排序轴的加权平均位置仅作描述性物种分数，未作为独立显著性检验。

讨论部分，Cryptobenthic fishes（隐秘底栖鱼类）小标题下，CF组合显示时空变异和低物种多样性；鱼类组合结构在区域间空间分化，时间轨迹为区域特异而非共同采样事件效应。组合包括五种本地种B. soporator、Orthopristis rubra、P. pilicornis、L. synagris和G. strumosus，以及两种非本地种Opsanus beta和Omobranchus sewalli。但L. synagris和O. rubra不具CF特征，成熟时体长大于5 cm，不拟态于底栖环境，可能进入陷阱摄食而非用于庇护。多项研究表明，CF群落在环境异质性较高地点更多样；S?o Miguel以岩岸为特征，具有更高CF物种丰富度；Nova Brasília主要为泥滩、红树林和S. alterniflora岸边及小岩岸，仅两种鱼与陷阱关联，可能微生境不足。浅水环境中Gobiidae数量多于Blenniiformes；本研究中B. soporator在所有浅水采样点占优势，其他巴西海岸研究也记录其优势。B. soporator可归为cryptopredator（隐伏捕食者），食谱包括表生和底内物种；陷阱中多种食物项促进其在全部地点和样本中占优势。较深礁环境主要由Blenniidae主导；S?o Miguel虽非很深，但有一些Blenniidae代表。

Cryptobenthic and epibenthic macrofauna relationship（隐秘底栖与表生大型底栖动物关系）小标题下，鱼类与大型底栖动物配置显著一致，表明两组合沿相关时空梯度变化；但分析识别的是关联而非因果效应。单个大型底栖动物分类单元与鱼类组合梯度的关联应视为关于栖息地改造、营养相互作用或共享环境响应的假设，而非竞争或促进证据。陷阱相关大型底栖动物在采样区域间变化，并随淹没时间物种多样性增加。大型底栖动物组成受栖息地复杂性影响。结果提示，大型底栖动物对Nova Brasília和S?o Miguel环境参数响应不同，如水交换率、河口口门距离和地貌差异。Nova Brasília近河口口门，水滞留时间较短；S?o Miguel距口门较远，水滞留时间较长，较长滞留时间给大型无脊椎动物幼虫时间定居和定殖，可能带来更高大型底栖动物多样性；Nova Brasília较快水交换可能限制幼虫定居和定殖，导致该区域整个实验期间大型底栖动物多样性较低。地貌差异也可能影响。S?o Miguel有岩岬锚定的海滩和浅滩，岩岸可能为幼虫来源，提高该区域物种多样性；Nova Brasília近小岩岸且水动力更强，物种建立较低。岩岸通常具有高大型底栖动物物种多样性并向邻近区域提供幼虫。除水动力和地貌外，大型底栖动物与陷阱的相互作用可解释S?o Miguel较高多样性：定居多毛类和双壳类为工程种，可改变其生活环境；S?o Miguel贡献最大的物种如Branchiomma conspersum、Perna perna和Loimia brasiliensis可视为工程种，定殖后改变陷阱表面，使其他固着无脊椎动物得以定居。Nova Brasília大型底栖动物以移动、杂食种为主，如Menippe nodifrons和Parvanachis obesa，这些物种可能将陷阱作为躲避捕食者和获取食物的场所，通过刮食陷阱摄食附着生物，而Nova Brasília附着生物数量较少。随时间推移，陷阱物种丰富度增加，其他生物污损研究也观察到该模式。若干表生无脊椎动物增加，如腹足类Costoanachis catenata和Olivella minuta、蛇尾Microphiopholis sp.、多毛类Hydroides dirampha、Branchiomma bairdi、Pseudobranchiomma paulista、Lumbrineris sp.、Timarete caribous，以及本地石蟹Menippe nodifrons和海鞘Microcosmus spp.，与CF组成变化关联。这些分类单元为已知栖息地改造者或可快速定殖可用基质者，可能改变小型礁鱼的避难所可用性、营养途径和微结构栖息地复杂性。鱼类与大型底栖动物群落配置显著一致，但仅表明关联而非因果。S?o Miguel某些采样事件鱼类丰度较低与固着生物包括海鞘占据FARMS更多同时出现；这种定殖可能改变避难空间可用性或可及性，但当前观测设计不能直接检验该机制。S?o Miguel T4时Parablennius消失与serpulid和sabellid多毛类（Hydroides、Branchiomma、Timarete）扩张同时发生，表明底栖基质短暂重构，可能减少鳚科所需领域性微生境，同时有利于固着管居无脊椎动物。总体而言，这些模式突出底栖工程种与小型礁鱼之间动态反馈可随时间产生生态转变，尤其在受生物入侵和栖息地复杂性变化影响的沿海系统。Nova Brasília和S?o Miguel鱼类丰度模式不同。S?o Miguel海鞘丰度增加导致鱼类丰度降低，海鞘占据陷阱，阻止鱼类使用内部空间，尤其T3时降低鱼类丰度。Nova Brasília则不能得出固着生物覆盖影响鱼类丰度的结论，且鱼类和甲壳类丰度看似保持恒定。

研究结论翻译：隐秘底栖鱼类及与FARMS相关的鱼类群聚在Paranaguá Estuarine Complex的采样区域间具有空间结构，并显示区域特异的时间轨迹。鱼类和大型底栖动物群落配置显著一致，支持鱼类组合组成与污损群落结构之间的关联，尽管观测设计未证明直接因果效应。未来重要的是开展结合均衡陷阱保留与重复破坏性大型底栖动物采样的研究，以厘清栖息地设置、污损演替和时间在塑造隐秘底栖鱼类群聚中的相对作用。