个体熊蜂觅食库及其对疾病持续性的影响

《Functional Ecology》：Individual bumblebee foraging repertoires: Implications for disease persistence

　　

摘要 广食性物种可能由个体特化者组成。个体特化可通过塑造接触模式影响共享资源上的疾病传播。通过花朵传播的传粉者疾病的数学模型表明，当每个觅食者一次只专攻一种花种且转换缓慢时，基本再生数（R0）可被大幅放大。然而，这种行为的经验证据尚未在广食性熊蜂中得到证实。 本研究利用来自个体东部常见熊蜂（Bombus impatiens）连续花粉负载的花粉学数据，评估了研究人员随时间变化的觅食偏好。研究人员使用自动监测系统大幅提高了重捕率，从而更完整地刻画了每只蜜蜂的觅食行为。在一个熊蜂群体中，个体表现出独特的觅食库，包含2到3种花种，而整个群体的食谱广度根据一年中的不同时间可达其三倍。个体库在10天内平均表现出约50%的更替。 当个体库大小大于1时，其对疾病传播的影响可能与单一花种特化不同。因此，研究人员开发了数学模型，其中每只蜜蜂的有效库大小为2，并发现忽略个体特化仍然会导致对R0的低估，尽管与单特化模型相比程度较小。 研究结果为社会性熊蜂的觅食行为提供了新的见解，并改进了对疾病如何在复杂的植物-传粉者网络中传播和持续的预测。

1. 研究背景与科学问题

传粉昆虫，包括人工管理和野生种群，正面临全球范围内的数量下降，病原体是重要诱因之一。传粉者可在群体内或巢穴中传播病原体，也可在群落尺度的植物-传粉者网络中的花朵上进行间接传播。因此，植物-传粉者接触网络常被用于探究环境中的病原体传播机制。然而，在广食性物种内部，个体可能会专攻于可用花卉资源的不同子集，这导致了个体层面与物种层面接触网络的差异。这种个体特化现象在自然界普遍存在，并有潜力产生与基于物种层面的接触网络预测截然不同的病原体传播动态。

先前的研究，如Ellner等人（2020）的工作，在传粉者疾病经花朵间接接触传播的背景下，比较了有无个体特化的数学模型，发现考虑个体特化的模型通常预测更高的基本再生数（R₀），即忽视个体特化可能导致严重低估疾病持续性。在该模型中，个体特化被实现为每只蜜蜂在一次觅食活动中只采集一种花的花粉（即花卉恒定性），并且这种选择是持久的。然而，蜜蜂的个体特化可能存在其他形式，例如恒定地在两种花之间交替，或在每次觅食中访问相同的两种花但并非完全恒定。这些行为不会完全分割接触网络，但会增加共享焦点物种的个体间的接触，减少不共享焦点物种的个体间的接触。为了描述这种情况，研究人员定义了传粉者的“觅食库”（repertoire）——在多个连续觅食活动中，传粉者所访问的花卉物种集合。已有的关于熊蜂觅食行为的研究，要么关注单次觅食活动，要么重捕率较低，因此对于个体在多次连续觅食活动中的行为知之甚少。不清楚个体是否真的具有小而异的觅食库，以及这些库的持久性如何。

因此，本研究旨在解决三个核心问题：（1）在一次觅食活动中，个体熊蜂是恒常于一种还是多种花？（2）在多次觅食活动中，个体是否拥有独特且小于群体觅食多样性的花卉库？如果是，这个库有多小？（3）个体觅食库随时间变化的框架是什么？

2. 研究方法概述

研究人员在美国纽约州伊萨卡进行了三次田间试验，使用商业来源的东部常见熊蜂（Bombus impatiens）群体。通过一个配备摄像头和预训练检测算法的自动监控系统，连接蜂箱与外部的通道，实现了对标记个体的高重捕率。当带有花粉的标记蜂回巢时，研究人员将其取出并收集花粉样本。采用孢粉学（palynology）方法，通过显微镜鉴定花粉形态型（morphotype）。统计分析方面，使用Simpson多样性指数计算有效花粉类型数，利用非度量多维尺度分析（NMDS）和置换多元方差分析（PERMANOVA）检验个体间花粉组成差异，并通过广义线性混合模型（GLMM）分析花粉样本对的加权Jaccard相似度。最后，基于实验结果参数化了三种疾病传播数学模型。

3. 主要研究结果

3.1 大多数花粉样本由单一花粉形态型主导

结果显示，大部分个体花粉样本主要由一种花粉形态型主导（图3），单个样本的有效花粉类型数（基于Simpson指数）中位数接近1。

3.2 个体熊蜂具有独特的觅食库，且小于群体食谱广度

NMDS分析显示，每只蜜蜂的觅食偏好明显分离（图4），PERMANOVA检验也确认了这一点（p<0.001），表明每只蜜蜂都有其独特的觅食库。通过对5天窗口内单只蜜蜂的所有花粉样本进行合并分析，发现随着样本数增加，有效花粉类型数趋于2到3种，远低于从不同蜜蜂随机取样得到的群体水平参考值。这表明个体库大小仅为群体食谱广度的一个小子集。

3.3 个体觅食偏好随时间逐渐变化

GLMM分析发现，在所有三次试验中，来自同一只蜜蜂的花粉样本对（同蜂对）比来自不同蜜蜂的样本对（异蜂对）更为相似（图5）。在试验2中，同蜂对和异蜂对的相似度均随时间显著下降，表明觅食库存在更替。这种更替速率在不同蜂之间相似，暗示其主要受花卉群落更替驱动。在试验3中，由于后期花卉群落由少数种类主导，未观察到显著的随时间变化效应。

3.4 数学模型显示忽视个体特化仍会低估疾病持续性

基于实验观察到的有效库大小为2的结果，研究人员更新了Ellner等人（2020）的模型。对比单特化（single major）、双特化（double major）和随机采样（random sampling）三种模型，发现几乎所有参数组合下，考虑个体特化时的R₀都高于不考虑时的R₀（图6）。然而，当库大小从1增加到2时，这种高估效应减半。有趣的是，尽管双特化和随机采样模型实现有效库大小2的方式不同，但它们对R₀的影响几乎相同，表明影响可能更依赖于库大小本身而非其实现方式。

4. 讨论与结论总结

讨论部分： 本研究的独特实验装置结合了孢粉学与自动化监测报警系统，成功评估了熊蜂工蜂个体觅食特化的程度和持续时间。结果表明，个体熊蜂通常拥有2到3种花种的独特觅食库，无论群体整体食谱广度有多大。因此，虽然熊蜂不像蜜蜂那样恒常于单一花种，但它们通过专注于相对少量的物种，仍表现出一种更宽松意义上的特化。研究还发现，觅食库的更替似乎主要由花卉群落的更替驱动。研究指出了四项主要局限性：仅评估花粉觅食行为，无法了解花蜜觅食行为；不同花种可能具有无法区分的花粉形态型；采集花粉前的低温处理可能造成应激，人为扩大库大小；样本量有限且均来自商业蜂群，可能无法完全代表野生蜂的行为。

研究结论： 研究发现有两个主要的流行病学意义。第一，个体熊蜂在长时间内表现出狭窄的觅食广度，这意味着流行病学模型可以从纳入个体特化中获益。然而，由于熊蜂的库大小通常是2到3种，而不是单一物种，因此个体特化的影响不如Ellner等人（2020）假设的那么显著，因为库之间的重叠减少了网络被分割的程度。尽管如此，即使在库大小为2的模型中，忽视特化仍可能导致对实际R₀值高达五倍的高估。第二，与Ellner等人（2020）假设的静态花卉群落相反，花卉群落的更替可能通过驱动觅食行为和库的变化来决定个体特化对疾病传播的重要性。最后，许多其他分类群也存在个体食谱特化，因此在更广泛的范围内，将此类行为纳入疾病传播模型可能有助于提高疫情预测的准确性。