外来水牛（Bubalus bubalis）活动对北澳大利亚Chelodina rugosa关键地下避难所的破坏及其对夏眠与胚胎发育的影响

《Austral Ecology》：Feral Buffalo Effects on Critical Subsurface Refugia for Chelodina rugosa in Northern Australia

　　

全球淡水龟（freshwater turtles）正因生境改变而面临不断升级的威胁，许多类群缺乏详细评估，这凸显了给予更多关注的需要。在北澳大利亚，外来有蹄类（feral ungulates，非本地大型有蹄哺乳动物）是湿地退化的重要驱动因素，新出现的证据表明水牛（Bubalus bubalis）活动威胁淡水龟种群。模型分析已识别出，在水牛数量不断增加的背景下，Chelodina rugosa通常具有保护作用的夏眠（aestivation，旱季地下休眠）和胚胎发育（embryo development）状态是潜在脆弱点。本研究通过量化阿拉弗拉沼泽原住民保护区（Arafura Swamp Indigenous Protected Area, IPA）内三类生境中暴露于水牛和排除水牛区域的有根地被层植被、温度状况（thermal regimes）、重量法土壤含水量（gravimetric soil moisture, GWC）和践踏（trampling），考察了水牛如何改变与夏眠和筑巢相关的地下条件。水牛存在显著降低地下生境质量，提高温度和温度变异性，降低土壤水分和有根地被植被，并直接践踏巢穴。这些变化可能增加夏眠期间的能量消耗并降低胚胎存活率。在预测的气候变化和降雨变异性下，这类对地下微生境（microhabitats）的影响预计将加剧，进一步限制该物种在延长期内维持成功夏眠和维持繁殖率的能力。研究人员的发现强调，需要有针对性的水牛管理，以保护北澳大利亚湿地中C. rugosa的关键地下避难所（subsurface refugia）。此外，许多其他动物在旱季依赖地下避难所，包括两栖类、其他爬行类以及甲壳类和昆虫等无脊椎动物；这些由水牛诱发的影响可能具有更广泛的生态系统层面后果。

研究背景：全球淡水龟因生境改变面临升级威胁，许多类群缺乏详细评估。北澳大利亚外来有蹄类（feral ungulates，非本地大型有蹄哺乳动物）是湿地退化的重要驱动者，水牛（Bubalus bubalis）作为生态系统工程师（ecosystem engineer，显著改变环境并影响其他物种的生物），与野猪等对未进化出大型蹄类草食动物的系统持续施压。湿地中半水生行为集中干扰，非选择性采食和反复践踏降低植被生物量、压紧土壤、改变微地形和水文、加速侵蚀和盐入侵。Chelodina rugosa适应湿干热带，淹水季利用高生产力湿地，旱季进入陆域避难所并夏眠（aestivation，旱季地下休眠），代谢率可降约72%。成功夏眠依赖稳定地下条件：中等温度、低温度变异、足够水分降低皮肤失水、足够孔隙进行有氧气体交换。胚胎发育（embryo development）同期发生，卵产于与夏眠成体相似深度，依赖地下避难所（subsurface refugia，地下庇护微生境）缓冲表面极端条件。历史硬化黏土和泥层提供保护，但水牛践踏可穿透半饱和基质至夏眠和巢深度，可能直接致死。已有模型指出水牛密度升高下夏眠和胚胎发育是脆弱点，但量化水牛对相关地下条件的经验数据稀缺。研究人员因此检验水牛如何改变三类湿地中C. rugosa地下生境，假设水牛存在降低植被盖度、破坏表层土壤，导致土温升高、水分损失和践踏死亡风险增加。

研究开展与方法：研究人员在澳大利亚北领地Arafura Swamp Indigenous Protected Area（IPA，原住民保护区），即Gurruwiling，选取沿海、billabong和escarpment三类生境。2023年7月建立12个站点，每生境4个，每站点设2 m×2 m水牛排除围栏与相邻未排除对照，经完整干湿循环后采样。样本队列来源为Yol?u收获C. rugosa、传统地主参与且可达的典型夏眠期区域。2024年旱季四个时期视觉估计有根地被盖度；温度记录器埋于14 cm夏眠深度每小时记录；第二时期取0–5、5–10、10–15、20–25 cm土样测重量法土壤含水量（gravimetric water content, GWC）；以鸡卵模拟巢，52组三枚埋于14 cm。分析在R中，采用混合效应模型、广义加性混合模型（generalized additive mixed model, GAMM）、二项检验和Firth回归。

研究结果：
3.1 Rooted Ground Vegetation Cover（有根地被植被盖度）
通过视觉估计和beta混合效应回归，围栏、生境、采样时间及交互影响盖度。围栏最强，显著提高盖度（χ²=87.62, df=1, p<0.001）。沿海最高，escarpment最低。围栏效应因生境而异：billabong预测差异>50百分点，沿海>45百分点，均p<0.001；escarpment无总体差异（p=0.203），仅末期显著（p=0.037）。沿海和billabong所有时期围栏更高，差异随旱季推进增大；盖度随旱季下降。

3.2 Temperature Aestivation（夏眠温度）
通过埋设温度记录器和GAMM，水牛暴露改变14 cm温度。未围栏日温差更宽，最高温更高，最低温略低，日均趋势不一致。沿海围栏日最高温平均低2.60°C±0.22°C（p<0.001），billabong低1.03°C±0.22°C（p<0.001），escarpment无显著差异。日均温沿海低1.08°C±0.20°C（p<0.001），billabong低0.49°C±0.20°C（p=0.011）。最低温无显著差异。日温差最一致：沿海围栏为未围栏的50%（ratio=0.50±0.02, p<0.001），billabong小26%（ratio=0.74±0.03, p<0.001），escarpment小14%（ratio=0.86±0.03, p<0.001）。表层温度对围栏不敏感，可能因上木层冠盖相似。

3.3 Gravimetric Water Content（重量法土壤含水量，GWC）
通过广义线性混合模型（generalized linear mixed model, GLMM），GWC受生境、深度、采样时间和围栏类型影响，二向交互显著。汇总时，围栏沿海GWC高48%（p<0.001），billabong高27%（p<0.001），escarpment无显著差异。中旱季差异最强，晚旱减弱，末旱再增；沿海和billabong全季清晰，escarpment仅中季短暂响应。

3.4 Nest Damage（巢损害）
通过52组鸡卵人工巢，8组被踩，7组受损，1组被踩但卵推入基质无显著损伤；3组未踩因土壤开裂暴露。精确二项检验：被踩风险15%（95% CI 7%–28%，n=8/52, p<0.001）；被踩后损伤87.5%（95% CI 47%–99.7%，n=7/8）；未踩损伤0%（95% CI 0%–8.0%，n=0/44）；Fisher精确检验p<0.001。

讨论与结论：讨论指出，水牛活动显著改变地下条件，降低C. rugosa夏眠和胚胎发育生境适宜性，减少植被、升高温度与变异性、降低土壤水分、破坏保护性土壤屏障，生境间严重性不同。植被和根量减少在billabong和沿海最明显，降低绝缘，导致最高土温和日温差上升；GWC降低与蒸发、侵蚀、入渗减少和压紧有关。温度升高和水分降低可能增加夏眠能量消耗：代谢率随体温上升，脂肪储备耗尽后分解蛋白，肌肉丢失；湿润绝缘环境减少皮肤失水，脱水风险增加。根系减少和压实可能降低土壤气体交换，而夏眠和胚胎发育为有氧过程。土温升高威胁胚胎：实验室显示>26°C存活下降，32°C仅约10%胚胎存活；研究地点10月最暖，围栏内70%、水牛暴露区83%日读数超过31°C。水牛体重400–500 kg，蹄可穿透至夏眠龟和巢深度；破保护层可压碎或暴露卵。C. rugosa卵钙质硬壳，平均14.9±0.07 g，可能比鸡卵更易压碎，风险可能被低估。Yol?u女性报告水牛到达后找巢更难，三年仅找到3巢。成年龟暴露可能增加捕食风险。践踏风险限于土壤仍湿润期。与气候变化交互可能加剧压力：依赖夏眠的龟受升温威胁，水牛增加地下温度和减少水分进一步增加能耗，限制长时间旱季休眠。结合直接巢死亡和孵化成功率降低，压力可能超过补偿能力。影响可能扩展到其他地下休眠类群，包括两栖类、节肢动物、鳄类和鱼类；例如 Cyclorana australis 在同类生境夏眠并形成茧减少失水，其夏眠深度2–8 cm，较C. rugosa平均14 cm更浅且无装甲，可能更易受践踏。旱季水稀缺使水牛集中于剩余水源，加剧水生动物压力。管理需识别地下避难所退化阈值，关联水牛密度，优先干预高风险种群；恢复有根植被地被和降低敏感湿地水牛数量。研究结论翻译：外来水牛改变C. rugosa在湿地淹水期的关键生态过程，而本研究显示其影响延伸至旱季，这一此前被认为具保护作用的时期。水牛有害改变夏眠和胚胎发育关键地下条件，包括温度状况、水分和土壤屏障完整性，并可能降低气体交换能力。这些效应在生境间不均匀，沿海湿地条件变化更大。管理优先事项是识别构成不可接受风险的地下避难所退化阈值，使高风险种群优先干预，并将阈值与水牛密度关联。恢复有根植被地被以改善地下条件，减少敏感湿地水牛种群，将是必要的，尤其因水牛驱动变化会加剧C. rugosa对变暖和日益多变气候的脆弱性。