幼年大白鲨（JWS）聚集区猎物相对丰度空间格局提示自上而下效应

《Ecosphere》：Spatial patterns in prey relative abundance suggest top-down effects at juvenile white shark aggregation sites

　　

捕食者通过直接消耗和间接“恐惧”效应调节生态系统中的猎物种群，驱动猎物分布异质性。此类效应通常与捕食者密度和暴露于捕食的时间呈正相关。幼年大白鲨（juvenile white sharks, JWS；Carcharodon carcharias）是南加州沿岸生态系统中的泛化捕食者，主要摄食底栖硬骨鱼类和底栖板鳃类。JWS形成多达40个个体的育幼聚集，并常在受限地理区域内持续数年。然而，聚集地选择的驱动因素以及JWS聚集对近岸猎物群落的影响均尚未被充分理解。研究人员使用多方法途径监测了三个当前和两个前JWS聚集地；利用声学遥测（acoustic telemetry）监测JWS存在和活动，并使用海滩围网（beach seines，在一个聚集地）、诱饵远程水下视频（baited remote underwater videos, BRUVs）、环境DNA（environmental DNA, eDNA）宏条形码（metabarcoding）和无人机调查（aerial drone surveys）监测更广泛的近岸群落。每种方法有效靶向群落的一个亚群（例如，海滩围网主要捕获沙栖相关物种），从而允许比较在JWS存在和活动变化下猎物物种的生境利用。JWS聚集存在显著改变近岸鱼类的群落组成，而JWS活动具有较小但可测量的影响。在已建立聚集地，底栖板鳃类在各项群落监测方法中相对较少，主要由圆形黄貂鱼（round stingrays, Urobatis halleri）检测减少驱动。bat rays（Myliobatis californica）和豹鲨（Triakis semifasciata）分别向碎波带移动和远离礁石生境，以响应潜在捕食。研究结果表明，JWS聚集对近岸鱼类群落具有自上而下效应，降低聚集地几种移动猎物的局部相对丰度，并改变关键底栖板鳃类的生境利用。然而，JWS聚集地选择可能并非仅依赖猎物可获得性，需要更长期监测以进一步理解猎物丰度阈值及驱动聚集形成和解散的额外互作因素。研究人员提出，尽管顶级捕食者高密度集中于某一区域可改变群落结构和猎物生境利用，剩余猎物可获得性足以超过寻找新聚集地的成本。

论文解读

研究背景与问题：捕食者可直接消耗猎物，也可通过猎物行为响应间接调节猎物种群，驱动猎物分布的时空异质性。在具自上而下效应（top-down effects）的系统中，捕食者降低猎物丰度或觅食活动，从而缓解低营养级压力。捕食通常为密度依赖过程，高捕食者密度区域即捕食者聚集地，对局域猎物丰度和行为影响更强烈。海洋捕食者可形成季节性聚集用于繁殖、社会互动和觅食，或在高适宜性和猎物可获得性系统中形成永久聚集。幼年大白鲨（juvenile white sharks, JWS；Carcharodon carcharias）使用南加州湾作为育幼生境，形成距岸线<500 m、面积<5 km²、可达40个个体的沿海密集聚集。声学标记显示JWS既移动又居留；聚集地选择存在年际变化，但近期一些聚集地持续多年；水温及其他环境参数影响育幼利用，但不能完全解释聚集地选择。南加州海岸大部分提供适宜生境，但聚集只在少数海滩有限时期建立，因此猎物可获得性被视为影响地点选择和持续的因素。JWS为泛化捕食者，胃含物、粪便宏条形码和稳定同位素研究显示其摄食底栖硬骨鱼类、较小板鳃类和头足类；近岸聚集JWS主要摄食底栖硬骨鱼类和板鳃类，偶然捕获个体胃含物提示bat ray（Myliobatis californica）和round stingray（Urobatis halleri）占重要部分。此前白鲨营养研究多关注成体与海洋哺乳动物互动，对JWS与沿岸猎物种群关系了解很少。研究目标为用多种群落采样方法，比较当前JWS聚集地与前聚集地，识别不同生境和物种的相对丰度趋势。若聚集地选择部分由猎物资源驱动，预期当前聚集地偏好猎物相对丰度更高；若高密度和持久JWS造成局域耗尽、捕食者回避和迁出，则预期聚集地猎物相对丰度更低。

研究人员开展研究与结论意义：研究人员于2022年5月至2023年5月在南加州湾五个海滩每月采样，其中三个为研究期间活跃JWS聚集地，即Del Mar Beach、Torrey Pines State Park、Padaro Beach；两个为前聚集地，即Surfside Beach、Belmont Shore，作为对照。所有地点相邻河口并有公共访问。研究整合声学遥测、eDNA宏条形码、海滩围网、BRUVs和无人机调查，以量化JWS和邻近鱼类群落相对丰度。结果表明，JWS聚集存在显著改变近岸鱼类群落组成，JWS活动影响较小但可测量；底栖板鳃类在已建立聚集地跨方法相对较少，主要由round stingray检测减少驱动；bat ray和豹鲨分别向碎波带移动和远离礁石生境。研究提出，JWS聚集对近岸鱼类群落具有自上而下效应，降低几种移动猎物的局部相对丰度并改变关键底栖板鳃类生境利用；但聚集地选择可能不只依赖猎物可获得性，长期监测仍需理解猎物丰度阈值和额外互作因素。其意义在于将长期捕食者-猎物理论应用于具有挑战的沿岸生态系统，并展示多方法组合可阐明复杂营养关系，强调密集捕食者聚集对猎物群落的生态重要性及对高移动猎物的间接效应。

关键技术方法（≤250字）：研究在南加州湾五个海滩，即三个当前JWS聚集地Del Mar Beach、Torrey Pines State Park、Padaro Beach和两个前聚集地Surfside Beach、Belmont Shore，于2022年5月至2023年5月每月采样。用声学遥测（acoustic telemetry）以69 kHz V13/V16编码发射器和VR2W、VR2Tx、Live Buoy Rx接收器监测JWS，计算采样前20天days detected。用eDNA宏条形码（12个2 L表层海水样品，6×2网格，500 m间距，MiFish引物，MiSeq/NovaSeq测序，dada2处理）、海滩围网（Belmont Shore、Padaro Beach等，Seal Beach替代Surfside Beach）、BRUVs（GoPro、鱿鱼诱饵、maxN/h）和无人机调查（Mavic 2或Phantom 4，70 m高度，11条样带）监测群落。用多元广义线性模型（multivariate generalized linear models, MGLMs）、ANOVA、Tukey HSD和典范主轴坐标分析（canonical analysis of principal coordinates, CAP）分析。

研究结果

声学遥测与JWS活动：声学遥测在研究期间从79个独特JWS获得893,945次检测；其中893,868次检测（99.99%）来自78个独特JWS（98.73%），均位于聚集地。Torrey Pines在2022年10月记录到最高月度days detected，为696。days detected均值±SD为Torrey Pines 270.5±278.4天、Del Mar 138.5±80.5天、Padaro 175.9±145.5天、Surfside 1.4±2.6天。聚集地中，地点和季节显著影响days detected，交互项显著。秋季days detected显著高于其他季节。Torrey Pines days detected高于Del Mar，但不显著高于Padaro；Padaro与Del Mar无显著差异。Torrey Pines和Del Mar的days detected在2022年8月至11月达峰，Padaro在2022年6月至2023年2月大幅下降。Surfside通常为1天或无，除2022年1月一条鲨鱼检测11天。最大日共现数在聚集地相似，Surfside为1；平均日共现数Torrey Pines最高，Del Mar与Padaro相似。Belmont在声学遥测中未检测到鲨鱼，无人机调查仅发现一条鲨鱼。

群落变异模型：MGLM1解释eDNA宏条形码数据总群落变异的15.3%、围网数据的19.0%、BRUVs数据的15.6%。MGLM2解释eDNA宏条形码数据44.6%、围网数据72.9%、BRUVs数据27.4%。季节在所有模型中解释最大比例变异。MGLM1中聚集存在解释3.3%–6.4%变异，MGLM2中days detected解释2.8%–3.5%变异。跨所有方法，聚集存在或JWS days detected是物种水平总体群落组成的显著驱动因素。

物种水平效应：聚集存在在两种或更多方法中显著影响五种猎物的相对丰度，即round stingray（Urobatis halleri）、豹鲨（Triakis semifasciata）、California halibut（Paralichthys californicus）、kelp bass（Paralabrax clathratus）和bat ray（Myliobatis californica）。round stingray在所有方法中于聚集地相对丰度较低。California halibut在eDNA宏条形码和海滩围网中于聚集地较低，BRUVs在聚集地无检测。kelp bass在eDNA宏条形码中于聚集地较低，但在BRUVs中于聚集地较高；海滩围网未捕获kelp bass。豹鲨在eDNA宏条形码中于聚集地reads较少，在BRUVs中于聚集地较多；海滩围网无显著趋势。bat ray在eDNA宏条形码中于聚集地reads较少，海滩围网在Padaro捕获更多，BRUVs无差异。MGLM2中JWS days detected显著预测豹鲨相对丰度：BRUVs中为负，eDNA宏条形码中为正但高方差提示系数估计不佳。其他物种未在多种方法中显示与JWS days detected的显著关系。若干其他分类群仅在单一调查方法中显示聚集地与非聚集地差异。

猎物类群水平效应：跨所有地点，offshore prey占eDNA reads、海滩围网捕获和BRUVs maxN的最大比例，其次常为benthic teleosts。底栖板鳃类是唯一在所有方法中于聚集地显著更少的猎物类群。礁鱼在基于eDNA宏条形码和BRUVs中于聚集地相对更多。

无人机调查：无人机调查共35次，计数4,175条bat rays；10次调查检测到bat rays。Belmont计数最多，为3,466条，其次Surfside 605条、Del Mar 53条、Padaro 51条、Torrey Pines 0条。maxN以Belmont最高，为172，其次Surfside 98、Del Mar 36、Padaro 4、Torrey Pines 0。bat rays距岸平均439±233 m。事后分析表明仅Belmont与其他所有地点显著不同，Belmont的bat rays距岸最远，且该地点声学遥测未检测到鲨鱼。

讨论与结论：理解顶级捕食者如何影响猎物丰度和分布是生态学基础问题。研究人员利用多种海洋群落调查方法，确定JWS聚集与猎物物种相对丰度趋势的关联。研究发现聚集地与非聚集地在群落组成上存在关键差异，并有证据表明一些猎物物种可能对聚集存在行为响应，提示JWS育幼聚集具有自上而下效应。近岸海洋环境中识别此类格局具有挑战，因现场量化方法效能不同，会偏倚群落结构和相对丰度估计。传统方法通常捕获群落亚群且具尺寸选择性；整合eDNA宏条形码、海滩围网、BRUVs、声学遥测和无人机视频，可有效监测近岸鱼类群落和JWS活动，并识别监测方法一致或分歧的信息性趋势。所有三种群落方法均发现底栖板鳃类在JWS育幼聚集地较少，主要由round stingray丰度较低驱动；California halibut在非聚集地相对丰度较高，但底栖硬骨鱼类作为猎物组无显著差异。round stingray常与河口生境相关以进行体温调节和繁殖，California halibut利用多种生态系统作为育幼生境，包括暴露海岸；所有地点多为暴露海岸但相邻河口，表明两种物种适宜生境存在。底栖板鳃类在南加州海岸通常具有高生物量，round stingray和California halibut是近岸调查中生物量最高的鱼类之一，因此聚集地检测较少更可能指示大量JWS存在的负效应，而非生境内在差异。然而，生境无疑是近岸群落组成的关键驱动因素，未测量变量如海藻林覆盖、沉积物类型/大小或人为干扰在地点间必有差异。研究人员部署并比较三种群落监测方法，以识别可能受生境差异影响的相对丰度错位；各方法有已知偏倚，海滩围网仅采样碎波带并最有效捕获浅水沙栖物种，BRUVs最适合岩石或海藻礁区，eDNA宏条形码虽有扩增和脱落率偏倚，但较另两种方法有更少已知生境特异性偏倚。对豹鲨、kelp bass和bat ray，调查方法间出现矛盾趋势。豹鲨和kelp bass在eDNA宏条形码中聚集地较少，而BRUVs在聚集地捕获更多；豹鲨相对丰度在eDNA宏条形码中与JWS days detected正相关，在BRUVs中负相关。几乎所有BRUVs豹鲨检测位于礁石生境，提示JWS活动较高时豹鲨较少使用礁区；白鲨已知在海藻礁觅食，豹鲨可能因捕食风险减少该生境利用。kelp bass与JWS days detected无相关，因此更难将地点差异归因于鲨鱼活动。对两种物种，eDNA宏条形码与BRUVs的错位表明它们在聚集地总体较少但更常在礁区遇到，可能反映地点间礁体结构差异。bat ray也在方法间显示相反相对丰度趋势：海滩围网在Padaro捕获更多bat rays，而eDNA宏条形码指示聚集地包括Padaro的bat rays较少；无人机调查在聚集地发现的bat rays也少得多。Belmont几乎未检测到JWS，bat rays显著更远离岸；Padaro的bat rays平均距岸最近。bat ray相对丰度未直接与JWS活动相关；但结果提示bat rays在聚集地可能更向岸移动，从而更易被海滩围网捕获且可能更安全。先前南加州近岸聚集地无人机调查观察到JWS距碎波带中位距离约100 m，最近2 m，因此浅水仍存风险。Vaudo和Heithaus（2013）发现虎鲨存在时rays使用海滩附近极浅暖水，以牺牲最适热条件换取庇护，bat rays可能采用类似策略略微提高生存。无人机调查仅记录水面动物，可能遗漏大量在海底休息的bat rays；若rays近岸至可被海滩围网捕获，可能被浊度和碎波遮蔽。因此无人机观察对使用碎波带或海底的rays有偏，海滩围网采样可能更好反映bat ray对该生境的使用。加州底栖板鳃类通常高度移动，善于时空避开高密度捕食者。bat rays和shovelnose guitarfish（Pseudobatos productus）迁移超过200 km，豹鲨至少移动100 km，round stingray至少可移动30 km；聚集地大多限于约3–5 km海滩，因此这些底栖板鳃类可轻易避开聚集地。相反，一些礁鱼和底栖硬骨鱼类尽管对JWS饮食重要，但相对丰度未因聚集存在而不同，已知其具有高栖居性。研究人员提出，高移动迁徙物种比高栖居物种经历更强自上而下效应，提示间接/恐惧效应可能比直接消耗对猎物群落影响更强。响应捕食而避开生境和资源已有充分记录，包括rays，可能解释迁移猎物在JWS聚集地相对丰度较低。群落对JWS聚集的响应与JWS饮食习性一致。东北太平洋近岸JWS资源利用主要由底栖鱼类组成，包括round rays、California halibut、豹鲨和bat rays这些发现经历最强负效应的物种。底栖板鳃类作为聚集地相对丰度下降最大的猎物组，可能因体型和营养价值被JWS优先 targeting。海洋猎物营养和能量密度差异大，有证据表明捕食者会按营养值相对生物量选择猎物，或 targeting 高生物量猎物以最小化觅食时间。因JWS在同一聚集地停留数月并年复一年返回，该地点必须有足够营养维持聚集内鲨鱼数量，尤其考虑白鲨高能量需求。所有猎物群落监测方法均指示大型、移动猎物在聚集地外可能更丰富，表明即使这些高生物量物种相对丰度降低，聚集地仍有足够替代猎物。在偏好猎物低丰度条件下，捕食者可能扩大食谱，纳入更小、能量密度更低的猎物。离开已建立聚集地并寻找更好地点对JWS可能代价高；先前工作显示JWS会在聚集地容忍次优热条件达5天，之后才离开季节。就猎物可获得性而言，JWS可能从剩余猎物资源获得足够营养。然而JWS聚集地具有时空动态，猎物可获得性可能是地点选择年际变化的关键因素。可能存在猎物密度过低而无法充分维持聚集的阈值，高猎物密度区域可能被选择为新地点。本研究中非聚集地曾在监测前4年承载聚集，显示更高猎物密度，可能再次成为聚集地。聚集本身的持续时间和强度，即多年JWS存在和高日共现，可能解释为何JWS days detected未与更多猎物物种相对丰度相关。多年强烈捕食压力的累积自上而下效应可能超过月际JWS活动变异。为更好理解猎物密度如何驱动JWS聚集形成和解散，需要对南加州湾关键猎物物种进行更长期监测。在当前和潜在JWS聚集地定期群落采样，可能识别调节JWS行为的猎物相对丰度阈值。针对近岸猎物的声学标记或生物记录努力，可能有助于阐明JWS存在和活动对猎物行为和生境选择的影响。研究也承认，许多驱动近岸群落的环境和生境特征未测量或未纳入。未来应更明确地定量调查这些特征。

研究结论翻译：综合而言，研究结果表明，JWS聚集可能通过自上而下效应塑造更广泛的猎物群落，特别是通过对中捕食者的捕食压力。JWS在加州受保护，区域种群可能因这些增强保护而开始扩张。因此，对JWS聚集自上而下效应的研究改善了对JWS聚集行为与海洋鱼类群落之间相互作用的具体理解，以及对捕食者–猎物相互作用的一般理解。类似关系已在陆域系统中再引入或恢复的捕食者种群中被观察到，著名例子是Yellowstone National Park的狼–麋鹿动态；本研究在此基础上，将长期捕食者–猎物理论应用于一个新且具有挑战性的生态系统，并采用多方法途径。在更广泛尺度上，研究展示了结合群落监测技术如何阐明沿海环境中的复杂营养关系。研究强调密集捕食者聚集对猎物群落的生态重要性，并证明捕食者存在对高移动猎物物种的间接效应。随着陆域、水生和海洋生态系统中的捕食者种群响应人类活动和管理努力而变化，理解其对猎物种群的后续影响变得更加重要。研究发现支持捕食者–猎物相互作用的既有理论，并为在挑战环境中测量此类趋势贡献了新的监测方法组合。