草原犬鼠与草地生态系统节肢动物的互作：研究综述与空白分析

《Wildlife Biology》：Interactions between prairie dogs and arthropods in grassland ecosystems: a review and research gaps

　　

摘要专业翻译 草原犬鼠属（Cynomys spp.）是北美草地生态系统的重要组成成分，它们通过取食和掘洞行为改变草地植被的组成/结构以及草地栖息地的物理属性。草原犬鼠的存在对许多野生动物和植物类群的影响已被广泛研究，但关于草原犬鼠与节肢动物互作的研究则相对匮乏。鉴于许多节肢动物提供多种生态系统服务（如授粉、有害生物控制等）的重要性，阐明草原犬鼠如何潜在地改变节肢动物群落组成具有重要的科学意义。本文对草原犬鼠与节肢动物的互作研究进行了系统综述，整合了50篇文献数据，重点归纳了草原犬鼠与节肢动物的三类主要关系：1）栖居于草原犬鼠洞穴内的节肢动物；2）草原犬鼠对节肢动物的取食；3）草原犬鼠通过取食和洞穴建造对栖息地的改造进而对节肢动物群落产生的影响。现有研究大多集中于黑尾草原犬鼠（Cynomys ludovicianus）（占全部文献的68%），而针对犹他草原犬鼠和墨西哥草原犬鼠的研究极少（仅占全部研究的6%）。草原犬鼠确实会取食部分节肢动物，并对草地生态系统中的多种节肢动物类群产生显著影响。此外，许多节肢动物利用草原犬鼠洞穴系统作为庇护所或永久栖息地，但这些节肢动物的研究尚不充分。总体而言，草原犬鼠通过在草原景观中创造异质性，具有提升区域节肢动物多样性（β多样性）的潜力，但关于节肢动物类群如何响应草原犬鼠引起的栖息地改变，仍需更多研究加以阐明。

论文主体内容总结

材料与方法

研究人员使用Google Scholar和Web of Science检索关于昆虫与草原犬鼠的文献，采用多个检索词组合，包括“insects AND prairie dogs”“arthropod AND prairie dogs”“prairie dog burrows AND insects”等，并针对特定昆虫类群（如甲虫、蜘蛛、蚂蚁等）进行细化检索。检索聚焦于三个主题领域：草原犬鼠洞穴内的昆虫、草原犬鼠取食的昆虫、以及因草原犬鼠栖息地工程而在其聚落表面发现的昆虫。除同行评审文献外，研究人员也纳入部分灰色文献（如学位论文、会议论文）。经筛选后共获得50篇相关文献，提取草原犬鼠物种、节肢动物类群、研究地点、研究方法及草原犬鼠与节肢动物间的生态关系类型等信息，并使用R软件中的dplyr和ggplot2包进行数据整理与绘图。

结果与讨论

洞穴内的节肢动物

研究人员共找到六篇论文和两篇学位论文涉及从草原犬鼠洞穴中采集或观察节肢动物。这些研究的目的包括跳蚤调查、金龟科甲虫调查、洞穴系统描述以及洞穴内其他动物的探索。四项研究和两篇学位论文将节肢动物鉴定到属或种水平，其余研究仅列出科或大类俗名。采用野外观察或相机的研究通常将节肢动物归入较大类群，而通过土壤取样结合Berlese漏斗等主动采集方法的研究则具有更精细的分类分辨率。三篇论文和两篇学位论文使用黑尾草原犬鼠洞穴，两篇来自甘尼森草原犬鼠洞穴，一篇来自白尾草原犬鼠洞穴，未发现涉及濒危的墨西哥或犹他草原犬鼠洞穴节肢动物的研究。Wilcomb（1954）是洞穴内节肢动物最广泛的调查，记录了16个目和78个不同类群的节肢动物。

研究发现五类节肢动物纲栖居于草原犬鼠洞穴内，以昆虫纲为主，同时包括蛛形纲、唇足纲、内口纲和软甲纲。多种生态和行为因素解释了这些节肢动物栖居于草原犬鼠洞穴的原因。许多被记录的节肢动物被视为栖居客，部分（如跳蚤）是草原犬鼠的寄生虫，另一些可能是偶然进入者，尤其是洞穴入口附近采集到的昆虫。此外，一些类群可能是机会主义者或洞穴外来种，在白天或恶劣条件下利用草原犬鼠洞穴作为庇护所。例如，在洞穴中发现的穴螽属蟋蟀已知白天栖居于洞穴系统，夜间离开觅食，可能白天利用草原犬鼠洞穴躲避炎热干燥的地表环境。研究中未发现草原犬鼠洞穴特有的节肢动物，但研究数量有限且部分类群分类较粗可能阻碍了特有物种的发现。类似模式也见于其他野生动物洞穴，如囊鼠、地鼠龟、囊地鼠及多种食肉哺乳动物，表明草原犬鼠洞穴在草地生态系统中可能同样作为节肢动物的关键微栖息地。

草原犬鼠食性

草原犬鼠取食禾草和阔叶草，但对动物性物质的取食研究尚不充分。研究人员找到19篇提及或调查草原犬鼠取食昆虫/节肢动物的论文，其中仅9篇观察到或记录了节肢动物的取食。多数草原犬鼠食性研究未提及昆虫，或未在胃内容物和粪便样本中观察到昆虫，部分研究认为节肢动物仅是草原犬鼠饮食的次要成分，可能为偶然摄入。

与此相对，部分研究记录了草原犬鼠显著的节肢动物取食行为。Burnett和McCampbell（1926）观察到草原犬鼠花费大量时间挖掘夜蛾科切根虫并取食。Longhurst（1944）发现胃内容物平均10.2%由昆虫构成（鳞翅目和鞘翅目），且并非偶然摄入。Kelso（1939）对三种草原犬鼠（黑尾、白尾和甘尼森）进行了最全面的食性比较，三种物种的某些个体胃中均发现较高比例的毛虫（夜蛾科切根虫或舟蛾科Datana属），甘尼森草原犬鼠胃内容物平均含5.33%动物性物质，主要为Datana毛虫和蝗科蝗虫，而黑尾和白尾草原犬鼠分别为1.4%和0.86%。在蝗虫暴发期间，有研究观察到草原犬鼠主动捕食并经常取食蝗虫。Crocker-Bedford（1976）发现犹他草原犬鼠在蝉类可获取期间偏好取食蝉，蝉占饮食的48%。这是唯一记录犹他草原犬鼠取食昆虫的论文。

其他啮齿类动物中也有以植物性食物为主却表现出食虫行为的记录，如地松鼠和更格卢鼠，后者在炎热沙漠夏季通过取食昆虫维持水分平衡。这些实例表明啮齿类取食昆虫常具有适应性功能，如满足营养需求、特定发育阶段需求或应对环境胁迫，草原犬鼠在特定条件下可能表现出类似行为。

使用致死采集方法研究草原犬鼠胃内容物的研究大多已超过40年，许多超过100年，此类方法常不被鼓励，近年研究多采用观察或粪便样本检查。然而粪便检查可能因消化时间较长而遗漏饮食中的次要成分，许多被大量取食的软体昆虫（鳞翅目和鞘翅目幼虫）在粪便中可能无法辨识。研究人员建议结合稳定同位素分析（碳同位素δ¹³C用于判断C₃或C₄植物来源，氮同位素δ¹⁵N用于推断食物营养级）和粪便DNA宏条形码等非侵入性方法，可重复进行且适用于墨西哥和犹他等濒危物种的研究。

草原犬鼠引起的栖息地改变

草原犬鼠的活动改变地上和地下景观，创造独特的栖息地结构。综述记录了23篇论文和学位论文在草原犬鼠聚落表面观察或采集节肢动物。67%的论文比较了草原犬鼠聚落与邻近草地之间的节肢动物群落或特定类群，其他研究比较了活跃与非活跃聚落、有无跳蚤处理或灭鼠剂处理的聚落、有无其他放牧者的聚落。最常用的采集方法是陷阱法，其次是扫网法，其他方法包括蝗虫圈捕法、燕麦诱饵法、遮盖板和蜂碗法。超过80%的研究涉及黑尾草原犬鼠，仅四篇涉及甘尼森草原犬鼠，无研究涉及其他三种。

研究人员假设草原犬鼠通过在草原景观中创造异质性和微栖息地，可能促进节肢动物β多样性的增加。然而，草原犬鼠聚落与周围草地之间节肢动物群落的比较往往发现丰度或多样性差异微弱或不存在，部分研究发现特定类群存在差异。蝗虫是多项研究的目标类群，部分研究发现蝗虫在周围草地更丰富，其他研究发现总体丰度无差异但特定物种偏好草地或草原犬鼠聚落，也有研究发现草原犬鼠聚落上蝗虫密度总体更高。节肢动物的鉴定水平可能解释研究间响应差异，聚焦于窄范围节肢动物并鉴定到属或种水平的研究更常检测到物种丰富度、丰度或行为差异。仅两项研究考察了草原犬鼠聚落内的微栖息地参数，一项比较了洞穴土丘上下的节肢动物，另一项比较了聚落边缘与核心区域，发现土丘上节肢动物丰度和丰富度更高，非蝗虫节肢动物生物量与植被高度正相关。

研究空白

综述发现了草原犬鼠与节肢动物关系理解中的多个研究空白。一个重要遗漏是对白尾、犹他和墨西哥草原犬鼠的研究相对缺乏，后两者目前被列为受威胁或濒危物种，获取生态数据对濒危物种恢复计划至关重要。此外，不同草原犬鼠物种在聚落特征和生态学方面存在差异，可能影响与其相关的昆虫群落。

节肢动物提供授粉、养分循环、有害生物控制等多种生态服务，草原犬鼠对节肢动物群落的影响可能改变当地生态服务。仅有一篇论文和一篇学位论文评估了草原犬鼠聚落内外蜜蜂的丰度和多样性，且结果存在矛盾。草原栖息地对传粉者至关重要，草原犬鼠聚落对本地蜂、蜜蜂及其他传粉者取食和筑巢需求的影响仍是重大研究空白。养分循环方面，粪金龟和多种双翅目是最重要的粪便循环者，综述中仅四篇文献记录了洞穴内的金龟科甲虫，三篇记录了双翅目，仅一项研究发现活跃草原犬鼠聚落上金龟科甲虫丰度是邻近草地的13倍。

鼠疫耶尔森菌由跳蚤传播，在20世纪初传入北美，可在草原犬鼠聚落内迅速传播，流行期间死亡率可达90%至99%。跳蚤控制措施对保护草原犬鼠至关重要，但这些措施主要使用各种杀虫剂，可能对非目标物种产生意外影响。仅找到一篇论文和一篇学位论文调查了草原犬鼠聚落中跳蚤控制的非目标影响。此外，部分牧场主因担心草原犬鼠与牲畜竞争牧草而使用灭鼠剂，仅找到两篇论文探讨灭鼠剂对节肢动物的影响。

结论

综述记录了草原犬鼠与节肢动物之间的多种互作，包括草原犬鼠对节肢动物的直接取食、节肢动物对草原犬鼠洞穴的利用，以及草原犬鼠洞穴建造和植食性取食行为的生态工程效应对节肢动物的影响。草原犬鼠对节肢动物最大的影响可能是间接的，即通过建造洞穴和改变植被对各类节肢动物产生深远影响。然而，直接影响（如取食节肢动物或携带人兽共患病病原）在草原景观中也具有重要意义。综述揭示了多个研究空白，包括对多种草原犬鼠物种相关节肢动物研究的缺乏、对受其掘洞和取食行为影响的生态和经济重要节肢动物（如传粉者和粪便消费者）研究不足、对用于跳蚤控制的灭鼠剂和杀虫剂对节肢动物非目标影响的研究缺乏，以及对栖居于草原犬鼠洞穴内节肢动物的研究不足。未来可探索的新问题包括：草原犬鼠洞穴或聚落内是否存在特有节肢动物？草原犬鼠如何影响节肢动物的β和γ多样性？草原犬鼠聚落在草原景观中创造的微栖息地对节肢动物有何影响？