动态自然环境中的非光化学能量耗散

《Journal of Plant Physiology》：Non-photochemical energy dissipation in dynamic natural environments

　　

## 摘要

光合作用所捕获的阳光是地球上几乎所有生命体的终极能量来源，同时也是植物基于活性氧（ROS）进行信号传导的重要信息来源。因此，光合作用需要既能防止过量激发，又不干扰基于ROS的关键信息的保护机制。本文综述了通过叶绿素荧光的非光化学淬灭（NPQ）来评估光激发水平调节的普遍且高度灵活的机制——非光化学能量耗散。我们评估了广泛生态系统中的能量耗散情况，以了解环境胁迫的时机和严重程度以及植物生长型如何决定所采用的能量耗散类型：pH依赖性耗散与在轻度至中度胁迫下持续生长相关，而pH非依赖性耗散则支持在严重胁迫下的存活，使植物能在胁迫后恢复生长。我们还关注了能量耗散与生物胁迫防御之间的联系以及生命周期进展的调控。我们强调，过量激发和能量耗散是植物在自然环境中日常活动的一部分；而在低光条件下栽培的实验植物（即未经过量光照驯化的植物）无法展现其在包括农业在内的自然环境中相关的全部光保护能力。我们总结了标准NPQ测量能揭示和不能揭示的内容。总体而言，本文的研究结果表明，在某些自然环境中使植物表现更优的特征，在其他环境中可能反而成为劣势，并且工程化改造NPQ的效果将高度依赖于环境背景。

## 引言

阳光及其在光合作用中光化学转化为化学能的过程（图1；光化学途径）是地球上几乎所有生命体的终极食物和能量来源。阳光在维持生命的同时，也有可能像漂白墙上画作一样使叶片褪色。保护性的非光化学能量耗散使植物能够寻求明亮的光照，而非回避光照。光合作用研究通过测量其对植物发出的微弱荧光的影响来追踪这一光保护过程。在安全移除过量光照的同时，这一保护性过程的副作用是减弱（即淬灭）荧光发射；这被称为叶绿素荧光的非光化学淬灭（NPQ）。未被光化学途径和替代非光化学途径的组合所移除的激发能会传递给O?，以能量或电子的形式形成各种类型的活性氧（ROS）。虽然过量的ROS具有破坏性潜力，但生命将这一挑战转化为了一套精妙的调控系统，利用基于ROS的信号通路来调控和协调植物在自然环境中应对不断变化的环境所需的所有主要植物功能——生长、发育/生命周期进展以及胁迫防御（Foyer和Noctor 2013；Noctor等 2018）。

除了提供富含能量的碳水化合物外，光合作用还是系统性调控反应的重要信息源。因此，旨在提高作物产量的努力应将叶绿体视为燃料来源，同时也是影响植物性能各个方面的氧化还原（redox）信号网络的关键输入（Dietz等 2016；Foyer 2018）。此外，叶绿体还积极调节其ROS水平，既通过主动防止过量ROS的形成，又通过在ROS形成后将其清除（Logan等 1999, 2014；Demmig-Adams等 2012）。当环境胁迫持续存在时，可以通过降低叶绿素含量、永久性的陡叶角度、反射光线的叶毛、蜡质或盐沉积，或减光的表皮类黄酮色素来降低光吸收。仅在过量光照暴露期间降低光吸收的机制包括叶绿体或整个叶片（仅在某些植物物种中）的规避运动（Adams等 2018），这些运动可在数十分钟的时间尺度上启动和逆转。本文重点介绍光保护性非光化学能量耗散，这是主动防止过量激发最具灵活性的机制。这一广泛存在的过程将过量能量以无害热量的形式耗散——作为光化学中能量使用和光合电子传递的非光化学替代途径。在发育过程中经历光波动的叶片中，非光化学能量耗散可在数秒内启动和解除。

本文从生态生理学角度探讨物种的遗传适应（对其起源环境）和单株植物对其当前生长环境的驯化调整。我们还提供整体植物、系统层面的视角，探讨能量耗散对光合光保护以外的植物功能的影响，如生长速率、生命周期进展以及非生物和生物胁迫防御。本综述提供了一个个人视角，重点关注我们在自然环境中动态光照条件下（每日暴露于过量光照）对植物的研究。关于这一广阔研究领域更全面的图景，读者可参阅其他学者的观点（Horton 2014和Demmig-Adams等 2014中的其他章节；Ruban和Wilson 2021；Van Amerongen和Croce 2025）。

我们将非光化学能量耗散作为协调全株调整的整合网络的一部分进行评估。该系统在波动的环境条件下（包括农业环境）持续优化生产力和胁迫韧性。图2沿胁迫连续谱展示了不同类型的能量耗散：从轻度至中度胁迫（驯化调整维持生长）到引发主动生长停滞或提前完成生命周期的严重胁迫。

在考虑非光化学能量耗散在光合光保护以外的作用时，我们提出了以下问题：为什么缺乏这种能量耗散的突变体表现出改变的生物防御？为什么病原体会上调这种能量耗散以助其侵染？我们强调了能量耗散在调节叶绿体氧化还原状态中的作用，以及其在植物生长、发育和胁迫防御中的基因调控作用。植物生长需要低浓度的ROS来激活细胞周期进程；具体而言，ROS刺激细胞周期蛋白表达，促使细胞退出静止期并开始DNA合成（Feher等 2008；Mhamdi和Van Breusegem 2018；图2A）。然而，过量的ROS水平会激活检查点控制，停止细胞分裂并触发主动增殖停滞（Foyer等 2018；Guo等 2026）。这一过程发生在发育期间，有助于植物（尤其是常绿植物）以休眠状态在严重环境胁迫中存活，使植物能在胁迫后恢复生长（图2C）。发育性和胁迫诱导的细胞周期停滞共享基本特征，但在具体激活因子方面存在差异（Velappan等 2017）。与DNA损伤引发的细胞周期停滞不同，这种主动生长停滞能防止DNA损伤（Serrano-Mislata等 2025）。

整体植物视角还考虑了植物在整个生命周期中的反应，包括环境胁迫是否会缩短正常的植物生命周期（衰老型植物；图2D）。常绿植物每年都会进入和退出生长停滞，而严重环境胁迫往往加速一年生植物的生命周期完成——由极度过量的ROS引发胁迫诱导的过早衰老（Jajic等 2015）。这被描述为应激逃逸，旨在加速在绿色植物本身无法存活的环境条件下生产耐寒种子（Takeno 2016）。相比之下，轻度至中度胁迫会激活多种非生物和生物胁迫防御机制，其中一些专门支持持续生长（Bechtold和Field 2018；图2B）。

环境胁迫的时机和严重程度以及植物的生长型共同决定了胁迫反应和所采用的非光化学能量耗散类型（图2）。波动的非光化学能量耗散是轻度至中度胁迫下持续生长的关键要素。这种能量耗散类型由类囊体腔内pH值的降低触发（类囊体膜两侧pH梯度增加），即当ATP产生速率超过代谢中ATP利用速率时——即过量激发的定义。更严重的胁迫会引发另一种pH非依赖性的非光化学能量耗散——其触发和维持不需要依赖降低类囊体腔内pH的主动过程——这是那些在胁迫期间间歇性抑制活动并在胁迫后恢复生长的物种（生长恢复型植物；图2C）的特征。

由于非光化学能量耗散调节ROS的产生，植物使用多种机制来操控能量耗散以适应其波动且多样的环境，这并不令人惊讶。本综述总结了多种时间尺度上的能量耗散动态，从自然光照的快速波动及相应的快速植物反应，到地球最严酷环境中阻止生长的季节，在这些环境中植物持续激活耗散机制。通过将叶绿素荧光与野外生态学相结合，我们整合生理学、生态学和进化生物学，评估不同栖息地（包括雨林、阳光照射的林冠层、温带草地、沙漠和高山山顶）中自然状态下的光合作用调控。

在光合作用中使用的阳光比例与安全非光化学能量耗散的比例在植物间表现出自然多样性。柔软短命物种（或仅在温和季节长出叶片的多年生植物）具有更高的最大光合能力，但能量耗散能力低于在多年生环境中反复在胁迫期间停滞生长的常绿植物（Demmig-Adams等 2006；另见Givnish 2002）。无论植物在哪里自然生长，非光化学能量耗散都是其日常活动的一部分；即使是光合能力最高的叶片，在光合电子传递中也只使用不到一半的全日照光能，而安全耗散其余部分。在光谱的另一端，生长在深荫雨林底层的植物只在至少每天有数束明亮光斑（sunflecks）穿透提供急需能量的地方生长——然后将部分那微弱的激发进行耗散。

在发育过程中暴露于过量光照的叶片（过量光照驯化）能快速追踪极端的自然光照波动。这使它们能够应对突然的变化，例如由于日变化太阳运动、云量变化或穿透遮阴植被上方林冠的光斑导致的从50到超过2000 μmol photons m?2 s?1的转变。图3A显示，来自阳光暴露地点的长春花叶片在实验性高光照暴露期间表现出比另一叶片（图3B）高得多的快速可逆非光化学能量耗散（通过叶绿素荧光的非光化学淬灭NPQ评估），后者来自建筑物侧面其他叶片下方深度自荫蔽处，无直接阳光暴露。在第二次实验性高光照暴露（图3B）中，后者叶片产生了第二种不易逆转的NPQ类型。这种反应是过量光照未驯化叶片（Demmig-Adams等 2022a）突然实验性暴露于过量光照时的典型反应。尽管实验研究常常将低光非波动条件下生长的叶片暴露于强光下，但在自然界中这种情况很少发生，除非是突然的林冠空隙（如树木倒下）。

## 分节摘录

### 叶绿素荧光的非光化学淬灭、玉米黄质和PsbS

如上所述，NPQ被广泛用作实际非光化学能量耗散过程的替代指标，但它本身并非光保护过程。本综述描述了NPQ可以报告非光化学能量耗散水平的情况，以及NPQ无法捕捉非光化学（或光化学）耗散途径的情况。单线激发态叶绿素a（1Chl*）的能量可以（i）用于光化学，（ii）通过非光化学能量耗散退激发……

### NPQ突变体和生物防御

在快速变化的气候和作物因病虫害遭受巨大损失的情况下（Chakraborty和Newton 2011），植物的生物防御越来越关键。缓解这些损失将大幅提高作物产量。NPQ突变体对生物防御表现出显著影响；缺乏PsbS的npq4突变体（在波动自然光照环境下种子产量降低；Külheim等 2002）增强了对食草动物的抗性（Johansson J?nk?np??等 2013），而……

### 自然光照波动环境中的NPQ动态

上述发现表明，植物必须在自然环境中动态调节非光化学能量耗散。生态生理学研究表明，多种机制在不同时间尺度和组织水平上运作，以平衡生产力和胁迫韧性。图9说明了黄循环转化和NPQ（作为非光化学能量耗散的替代指标）普遍伴随的波动，与环境多样性相匹配……

### NPQ与一年生作物中的干旱胁迫

在轻度至中度干旱或盐胁迫下，植物通过渗透调节（Singh等 2015）和扩展根系（Shelden和Munns 2023）等驯化机制维持生长。它们还利用替代光化学途径——如光呼吸O?还原和替代电子途径——来耗散过量激发能（Foyer和Noctor 2000；Bassi和Dall'Osto 2021）。例如，阳光暴露的叶片（正午1830 μmol photons m?2 s?1）经历干旱时……

### NPQ与冷胁迫：冷冻温度下的暗维持pH依赖性NPQ

即使pH依赖性NPQ也不是总是容易逆转的。Gilmore和Bj?rkman（1994, 1995）表明，低温可以维持类囊体腔内的酸化，从而阻止暗化时的玉米黄质去除和NPQ弛豫。

这种在pH依赖性NPQ和玉米黄质保留之间维持的同时发生，也出现在温带气候中零下的秋季白天（Verhoeven等 1998, 1999），其中升高的黎明前NPQ在解偶联剂作用下后迅速松弛，即"NPQ和冬季胁迫：常绿植物中黑暗维持的pH非依赖性NPQ"。在冬季后期，常绿植物通常表现出一种黑暗维持的NPQ类型，该类型不依赖于pH，但也与玉米黄质保留有关，并在温和的冬季白天持续存在（Verhoeven等 1998）。这种pH非依赖性NPQ是夏季峰值辐射时pH依赖性NPQ的持久版本——全天候维持低PSII效率和高的玉米黄质水平。图11展示了这一综合征，涉及一株生长在开阔干旱环境中的Yucca glauca植物。

标准NPQ测量所揭示和未能揭示的内容

情景1：如图9所示，NPQ确实能够捕捉在各种有利于生长的环境条件下，以及在一天中峰值辐射或阳光闪烁期间的过量光照下的能量耗散日变化。在所有这些情景中，NPQ均依赖于pH，并与黄质循环转换状态的变化相关联。

情景2：如图10所示，水分供应限制增强了激发能在替代途径中消耗的比例。

亚高山生态系统中常绿植物pH非依赖性能量耗散的特征

在科罗拉多落基山亚高山生态系统中，森林在冬季停止CO2吸收（Monson等 2002），这作为维持生存的活跃生长停滞的一个极端例子，伴随着代谢休眠和完全的光合作用关闭——气孔关闭而土壤冻结（图12C；Zarter等 2006a, b, c；Demmig-Adams和Adams 2006）。在气温升高但土壤仍冻结的日子里恢复CO2吸收将是致命的，因为丧失的水分无法被补充。

从低光突然转移到高光的缺乏过量光照经验植物的pH非依赖性能量耗散特征

值得注意的是，越冬亚高山常绿植物中光化学装置的特征与在低光下生长、被实验性转移到高光的缺乏过量光照经验植物惊人地相似。这种转移便于追踪过渡期间的特征，包括黑暗维持的pH非依赖性NPQ和D1磷酸化的动态变化。图14展示了在低光下生长的常绿植物M. delicious的一片叶子，突然转移到强光下五天。

光抑制与pH非依赖性能量耗散：有益还是有害？

上述发现表明，越冬亚高山常绿植物中的光抑制与从低光突然转移到极高光的叶子共享一种共同的综合征。在这两种情况下，该综合征将光化学和整体光合作用的停滞与黄质循环停滞（以玉米黄质和环氧玉米黄质的形式）、pH非依赖性NPQ（维持的Fv/Fm降低）和叶片碳水化合物积累（Adams等 2013）耦合在一起。虽然通常假设光抑制导致燃料供应不足，但实际情况可能更为复杂。

CRediT作者贡献声明

Barbara Demmig-Adams：撰写——审阅与编辑，撰写——初稿，概念化。William W. Adams III：撰写——审阅与编辑，撰写——初稿，概念化。Brendan S. Allen：撰写——审阅与编辑，可视化。Stephanie K. Polutchko：撰写——审阅与编辑，可视化。

未引用文献

Araus等，2021；Bennett等，2006；Demmig-Adams等，1989c；Demmig-Adams等，1989d；Demmig-Adams等，1989b；Demmig-Adams等，2012；Demmig-Adams等，2014；Demmig-Adams等，2022a；Fehér等，2008；Gamon等，2016；Garcia-Molina和Leister，2020；Kozuleva和Ivanov，2013；Kromdijk等，2016；Lam等，2026；Li等，2019；?quist和Huner，2003；Sinclair等，2019；Zaks等，2013。

利益冲突声明

? 作者声明他们没有已知的竞争性经济利益或个人关系，这些利益或关系可能影响本文所报告的工作。

致谢

此处所述的一系列工作若没有以下机构的支持是不可能的：来自德国研究基金会、麦克奈特基金会以及戴维和卢西尔·帕卡德基金会的奖学金（授予BD-A），来自澳大利亚国立大学、北大西洋公约组织以及亚历山大·冯·洪堡基金会的资助（授予WWA），以及来自安德鲁·W·梅隆基金会的奖项（授予WWA和BD-A）。我们还要感谢维尔茨堡大学的支持。

Barbara Demmig-Adams | Brendan S. Allen | Stephanie K. Polutchko | William W. Adams

科罗拉多大学博尔德分校生态与进化生物学系，CO 80309-0334