野生蜂保护：中欧农业用地中开阔草地的栖息地异质性与生态改善

《Ecology and Evolution》：Wild Bee Conservation: Habitat Heterogeneity and Ecological Improvement in Agricultural Land With Open Grassland

　　

野生蜂种群因栖息地丧失和退化而下降。富含花朵的异质性草地具有补偿这种丧失并为野生蜂提供有价值栖息地的潜力。为研究不同水平的栖息地异质性以及为增加觅食资源而进行的生态栖息地改善对野生蜂群落的影响，研究人员使用盘式诱捕器（pan traps）比较研究了奥地利（AT）和卢森堡（LU）的两种中欧草地类型。研究人员采集并鉴定了> 5000个个体，这些个体代表了这些国家野生蜂区系的相当大部分，并利用地理信息系统（GIS）数据表征了栖息地异质性（栖息地要素数量、交错带长度），以及利用无人机成像表征了花色丰度（白色、黄色、蓝色）。研究人员的发现表明，仅宏观尺度异质性可能不足以驱动LU的野生蜂集合，这指向未测量的微栖息地变量（如筑巢基质和分类学花卉组成）可能具有压倒性重要性。然而，在AT，野生蜂丰度随以树木和灌木交错带长度衡量的栖息地异质性增加而增加。栖息地生态改善在LU很重要，因为曾集约化耕种且播种野花休耕地的土地比广泛利用的草地拥有更高的丰富度和丰度。相反，在AT，广泛利用的草地比曾集约化耕种且有野花条带的土地具有更高的物种丰富度和丰度；在此，生态改善地点总体上增加的花卉资源丰度似乎影响较小，而花卉物种多样性、花卉资源质量或花卉特性的任何组合，可能比仅通过花色丰度评估的数量更重要。总之，研究人员强调区域栖息地异质性对野生蜂的相关性以及集约化耕种土地生态改善带来的机会。保护策略应根据区域景观背景量身定制，优先保护奥地利的广泛草地，并在卢森堡有针对性地建立野花休耕地。

研究背景与问题：野生蜂是重要的被子植物传粉者，具有经济与生态价值。稳定野生蜂种群需要足够筑巢地、筑巢材料以及由花蜜和花粉组成的觅食资源，且这些资源须在物种特异性飞行距离内提供一定数量和质量。环境结构高异质性和多样化开花植物群落定义蜂多样性和丰度最高的栖息地。交错带是不同栖息地类型之间的过渡区。农业管理景观中，树篱和森林边缘对传粉者尤为重要，提供多样土壤微栖息地用于筑巢；栽培区内的野花条带可导致更高野生蜂多样性和丰度。然而，栖息地丧失、气候变化、入侵物种和病原体到达、农药暴露威胁野生蜂种群，导致全球物种数和丰度下降。栖息地破碎化和退化以及集约化土地管理是农业景观变化和蜂多样性下降的主要驱动因素。集约化农业常导致结构和花卉资源丧失，形成贫瘠景观。结构丧失还可造成觅食与筑巢区域空间分离，特化物种可能种群下降或局部灭绝。为阻止或扭转这一趋势，农业和保护管理中的保护努力日益重要。低地干草甸因半自然、广泛经营、包含多样开花植物群落，为传粉者提供特殊觅食机会，被列为欧洲栖息地指令特别保护区。除法律保护外，实施低强度割草和种植物种丰富野花条带可帮助抵消人为压力。为评估传粉者潜力并保护高质量栖息地和资源，识别并监测保护栖息地和生态改善区域至关重要。研究人员比较分析了中欧奥地利（AT）和卢森堡（LU）两种草地栖息地类型：广泛土地利用管理制度草地（EF_AT和EF_LU），研究开始时视为区域基准；曾集约化耕种土地，管理强度放松并应用区域可用改善措施（IF_AT，一侧边缘有野花条带的草甸，每年仅割一次；IF_LU，播种野花休耕地）。在AT和LU，两种栖息地内栖息地异质性水平差异很大。基于栖息地异质性对野生蜂群落相关性的报道，研究人员预期更高异质性栖息地比低异质性栖息地拥有更高野生蜂丰度、物种丰富度和生物量，因为小体型野生蜂尤其需要偏好花卉资源、筑巢材料和筑巢地空间共现，且克服大飞行距离能力有限。此外，低地干草甸以稀有和多样植物物种闻名，泛化花访者和大体型野生蜂更可能克服更大觅食距离，因此预期广泛利用草地比生态改善的曾集约化耕种土地拥有更高野生蜂物种丰富度和生态行会多样性，其中许多寡食性物种，但生物量更低；后者包括野花条带或野花休耕地，吸引更多泛化花访者和大体型物种。检验时也考虑交错带量化及白、黄、蓝花覆盖。

技术方法：在奥地利西部（蒂罗尔）和卢森堡南部共设置28个研究样地，每地区14个，包括7个广泛经营（EF）和7个生态改善的曾集约化经营（IF）样地。使用三色（白、黄、蓝）盘式诱捕器（pan traps）采集野生蜂，采样期为2021年4月中旬至7月中旬，共8个采样期。野外采集后，在实验室形态学鉴定至物种水平，对不能明确鉴定或需额外分类证据的标本进行DNA条形码。通过无人机成像量化白、黄、蓝花色丰度；利用ArcGIS Pro和QGIS结合正射影像量化栖息地结构，包括多边形数量、涉及单树/灌木/树篱/树林的交错带长度（eco tree）和不涉及这些的交错带长度（eco fields）。测量最多10个性别/品级个体的交互区距离（ITD）作为生物量代理。分析使用线性回归、秩丰度分布（RADanalysis）、Shannon和均匀度指数、Wilcoxon秩和检验、iNEXT稀疏外推、非度量多维尺度（NMDS）和相似性分析（ANOSIM）。样本队列来源为AT和LU的研究样地，具体地点见原文。

研究结果：3.1 采集的野生蜂数据：AT采集1988个体、117种、21属；LU采集3287个体、105种、17属。LU中5种为该国首次记录。两地区野生蜂群落欧氏距离与地理距离均不显著相关，表明无空间自相关。社会性Lasioglossum物种在两个地区两种栖息地类型中单位物种个体数最高。RAD分析显示LU的EF_LU和IF_LU优势种组成相似，而AT两种栖息地类型最丰富物种不同。Venn图显示EF_AT和IF_LU分别比IF_AT和EF_LU拥有更多独有野生蜂物种。3.2 野生蜂多样性与栖息地异质性：AT多边形数32-145，eco tree 31.5-3376.7 m，eco fields 1593.4-5409.0 m；LU多边形数9-60，eco tree 0.0-2202.0 m，eco fields 1448.5-4407.9 m。所有回归中，仅AT丰度对eco tree显著正相关（校正p=0.043，R²=0.406）。3.3 各栖息地类型的野生蜂多样性：AT中EF_AT丰度显著高于IF_AT（p=0.003），物种丰富度显著高于IF_AT（p=0.015）。LU中EF_LU丰度显著低于IF_LU（p=0.041），物种丰富度显著低于IF_LU（p=0.014）。生物量在AT的EF_AT与IF_AT间无显著差异（p=0.250）；在LU，原文报告EF_LU与IF_LU的生物量比较p=0.011，并称无显著差异。Shannon和均匀度仅在AT两种栖息地间有显著差异（Shannon p=0.022；均匀度 p=0.003）。稀疏外推显示两地区两种栖息地采样努力相似且未饱和。3.4 基于生态性状的群落物种组成：按筑巢生物学、花粉选择、社会性分别考虑。AT中，地下筑巢物种丰富度在EF_AT与IF_AT间无差异；地上筑巢物种丰富度EF_AT高于IF_AT（p=0.010）；寡食性物种丰富度无差异；多食性物种丰富度EF_AT高于IF_AT（p=0.007）；社会性物种丰富度无差异；独居性物种丰富度EF_AT高于IF_AT（p=0.020）；寄生性物种丰富度无差异。LU中，地下筑巢物种丰富度EF_LU低于IF_LU（p=0.029）；地上筑巢物种丰富度EF_LU低于IF_LU（p=0.050）；寡食性物种丰富度无差异；多食性物种丰富度EF_LU低于IF_LU（p=0.006）；社会性物种丰富度EF_LU低于IF_LU（p=0.029）；独居性物种丰富度EF_LU低于IF_LU（p=0.015）；寄生性物种丰富度无差异。3.5 野生蜂群落与环境变量：AT白花覆盖0.01-0.16（均值0.05±0.04），黄花0.01-0.21（0.08±0.06），蓝花0.01-0.03（0.02±0.01）；LU白花0.01-0.64（0.16±0.19），黄花0.01-3.09（0.60±1.01），蓝花0.02-1.52（0.38±0.54）。ANOSIM显示两地区栖息地类型间野生蜂个体数群落组成有差异，AT中eco tree显著影响（p<0.019）。基于生物量的群落组成：AT EF_AT与IF_AT生物量相似但物种组成差异更大，eco tree显著（p<0.002）；LU EF_LU与IF_LU生物量差异更大，但环境因素不显著。按生态性状分：地下筑巢物种组成在所有栖息地类型间不同，AT中eco tree显著（p=0.023）；地上筑巢物种在AT EF_AT与IF_AT差异较小，LU不显著，AT中eco fields显著（p=0.022）。多食性物种组成两地区均有差异，AT中eco tree显著（p=0.038）。寡食性蜜蜂群落差异大于栖息地类型间差异，AT中eco tree显著（p=0.007）。

讨论部分总结：中欧草地生态系统拥有丰富野生蜂多样性。3个月研究期采集约30%已知物种，但稀疏分析表明列表可能不完整，因未充分捕获晚飞、多为特化的物种。彩色盘式诱捕器存在偏差：可能吸引超出样地距离的蜜蜂，捕获效率取决于附近花朵丰度和竞争吸引力；大体型蜜蜂可能相比Malaise陷阱代表性不足，但本研究未捕获Xylocopa，却捕获了LU已知Bombus物种的75%。空间重复不高，但采集个体数足以谨慎解释。诱捕偏差应相似作用于所有样地，数据可跨样地比较，但可能低估Bombus，影响生物量估计。无空间自相关。栖息地异质性方面，LU未观察到栖息地异质性代理与任何野生蜂多样性特征的关系，研究人员假设未测量的微环境特征如开放土壤斑块比例和未割植被茎数起重要作用，有待未来验证。AT中，随涉及单树、灌木、树篱或树林的交错带长度（eco tree）增加，野生蜂丰度增加。森林边缘是微栖息地，常有特化植被和开放土壤斑块，为地下筑巢物种及其杜鹃蜂提供筑巢机会。地上筑巢物种受益于异质景观，因栖息地连通性更高。树木和灌木提供额外食物资源。群落分析也表明AT栖息地异质性与蜜蜂群落相关，显著因素为木材交错带和田地间边缘。精细结构可连接栖息地，减少筑巢和觅食地点间飞行距离，对野生蜂丰度和多样性产生积极影响。小体型低飞行能力物种尤其对栖息地隔离敏感。随觅食距离增加，筑巢雌蜂育雏室减少，从而减少花粉和花蜜供应，越冬幼虫可能因寄生增加而生存率下降。栖息地内异质性对野生蜂非常有用，但最近呼吁景观水平更多异质性。生态改善方面，高质量和充足花卉供应及植物选择的重要性最好由LU研究样地解释，尽管白、黄、蓝花丰度相对彼此均未作为显著因素。IF_LU于2019和2020年作为播种野花休耕地进行生态改善，拥有显著更高野生蜂物种丰富度和丰度，以及非显著更高生物量。剩余植物茎提供筑巢机会并使78%的Hylaeus物种能够越冬。栽培植物的花卉组成提供高质量觅食资源。丰富的Dipsacus fullonum花粉和花蜜丰富，特别吸引长舌蜂。寡食性花粉采集者如Hoplitis adunca和Dasypoda hirtipes需要特定植物物种觅食，仅在生态改善样地发现。蓝色花增加也可能解释野生蜂多样性丰富。LU数据显示，机会主义野生蜂可从两种栖息地类型受益，优势种组成相似。长期保护EF_LU栖息地有保护价值，略高比例的寄生野生蜂物种表明稳定野生蜂种群。AT情况不同，EF_AT物种丰富度和丰度显著高于IF_AT。仅13种野生蜂为IF_AT独有，而EF_AT该数近三倍。在AT，较高异质性提供筑巢和觅食可能性积极影响野生蜂群落，但生态改善地点总体增加的花卉资源丰度似乎影响较小。这可能表明质量丰富的多样觅食植物供应比单纯供应数量更重要，植物与野生蜂同步性也可能起重要作用。两地区结果强调广泛经营草地（尤其在AT）和良好实现的生态改善曾集约化耕种土地（尤其在LU）的保护价值。保护措施方面，维持和保护有价值景观必须优先，建议纳入独立资助、非营利组织。曾集约化利用农业土地的生态转型可形成有价值野生蜂栖息地，尤其如IF_LU。植物多样性通过确保整个植被期稳定饮食增强觅食机会。草本植物物种可立即受益野生蜂，而早花树木和灌木需要时间发展额外花粉供应潜力。高度特化物种对土地利用变化最敏感，保护应将其考虑在内。特定花卉资源可用性可通过播种区域定制种子混合物增加。野生蜂特化还包括筑巢材料选择和合适筑巢地点。开放土壤斑块对地下筑巢蜜蜂必不可少。保守割草技术配合越冬植物茎为茎筑巢者如Hylaeus属物种提供机会。小规模、交错或马赛克割草可显著改善栖息地质量。总体，科学知情、适应性管理方法对野生蜂保护必要且重要，整合更新研究和EU Biodiversity Strategy 2030。国家传粉者行动计划是重要实施工具，如Luxembourg National Action Plan for Pollinators及针对Andrena hattorfiana (Fabricius, 1755)的国家行动计划。

研究结论部分翻译：研究证实，以高度异质性（例如交错带和斑块性）和丰富花卉资源为特征的栖息地可为野生蜂泛化种和特化种提供庇护——但正是这些生态特化种尤其受栖息地丧失和退化威胁。更详细地说，当比较两个中欧地区农业中的生态改善草地和长期稳定景观时，研究人员检测到相反效应。奥地利广泛经营的草地（EF_AT）野生蜂物种丰富度和丰度高于生态改善的曾集约化经营土地（IF_AT）。很可能EF_AT的木材交错带是解释物种群落差异的主要驱动因素。考虑管理系统、结构多样性和筑巢机会等多种因素，对于AT，研究人员可得出结论：野生蜂丰度与结构丰富的栖息地斑块相关，这些斑块作为筑巢和觅食地点。然而，农业背景下地点的生态改善可通过提供高质量和丰富的栖息地以及（附近）花卉资源支持觅食和筑巢，从而积极影响野生蜂多样性。这在LU曾集约化利用且近期生态改善的土地（IF_LU）中得到显示，但同一地区长期保护、广泛利用的草地因其独特蜂物种组成不能被补偿。研究结果表明，栖息地异质性和生态改善的功效高度依赖情境，可能由区域景观矩阵和特定微环境资源介导。