生活在边缘地带：世界最热海域（波斯湾）珊瑚中与宿主和栖息地相关的共生珊瑚藻科（Symbiodiniaceae）动态

《Marine Environmental Research》：Living on the edge: Host and habitat-associated symbiodiniaceae dynamics in corals of the World's hottest sea (the Persian Gulf)

　　摘要
在环境极其恶劣的波斯湾，珊瑚的存活很大程度上受到与Symbiodiniaceae家族共生关系的影响，然而宿主身份、地理位置、水深和季节等因素在这些共生关系中的作用机制仍不完全清楚。本研究在2023年的冬季和夏季，对来自伊朗基什岛和卡塔尔舍拉奥岛的四种珊瑚（Porites harrisoni、Platygyra daedalea、Acropora downingi和Acropora microphthalma）相关的Symbiodiniaceae群落进行了表征。通过Oxford Nanopore测序技术对 Internal Transcribed Spacer 2 (ITS2) 区域进行测序，探讨了不同地点、水深和季节下的群落多样性。本研究结合了多因素采样设计（包括珊瑚宿主物种、地理位置、水深和季节），并利用Oxford Nanopore长读长ITS2测序技术来分析波斯湾中的Symbiodiniaceae群落。共从42个珊瑚群体中获得了可鉴定的Symbiodiniaceae ITS2序列类型，主要为C型和D型谱系。不同珊瑚物种和地点之间的群落组成存在显著差异，而季节性和水深的影响仅在某些宿主物种中检出。Acropora microphthalma的ITS2组成在两个季节间没有统计学上的显著变化，仍以D型为主，这表明其Symbiodiniaceae群落相对稳定。Acropora downingi在夏季表现出向C型增加的趋势。Porites harrisoni和Platygyra daedalea在不同地点表现出空间变异特征：基什岛的群落以D型共生体为主，而舍拉奥岛的群落则以C型为主。这些结果揭示了在极端环境条件下珊瑚中Symbiodiniaceae群落的多样性及其与宿主和栖息地的关联。研究表明，波斯湾中的Symbiodiniaceae多样性不能仅用单一的耐热谱系来解释；在本数据集中，宿主身份和局部环境条件（尤其是地理位置差异）是重要的影响因素。这些发现强调了在世界上最极端的海礁生态系统中，Symbiodiniaceae群落的多样性。

引言
造礁珊瑚的生态成功与其与光合甲藻Symbiodiniaceae家族的共生关系密切相关（van Oppen等人，2009年；LaJeunesse等人，2018年）。这些共生体通过光合作用为珊瑚提供大部分能量需求，同时从珊瑚宿主体内获取养分并获得保护。然而，Symbiodiniaceae的不同谱系在生理特性上存在显著差异，包括耐热性、光合效率、宿主特异性和生态适应性（Baker，2003年；Stat和Gates，2011年；LaJeunesse等人，2018年）。因此，Symbiodiniaceae群落组成的变化会显著影响珊瑚对环境压力和白化事件的反应。

波斯湾是一个浅水、半封闭的亚热带边缘海，通过霍尔木兹海峡与阿曼湾相连。作为印度-太平洋生物地理区域的西部延伸，这里拥有该地区最北端的珊瑚礁群落（Coles，2003年；Riegl等人，2012年）。由于其独特的地理位置、有限的水交换和浅水深度，波斯湾被认为是世界上最极端的海域生态系统之一，是研究珊瑚对多种环境压力适应机制的天然实验室（Riegl等人，2012年；Bauman等人，2013b年）。波斯湾的环境特征是极高的盐度和极端季节性温度波动：冬季海表温度通常在12-16°C之间，夏季超过36°C，盐度常常超过45 ppt，在某些浅水岸区甚至可达60 ppt（Reynolds，1993年；Wilson等人，2002年；Coles，2003年）。这些条件比大多数热带珊瑚礁系统更为极端，对珊瑚群落及其相关微生物群落施加了巨大的选择压力。除了热应力外，波斯湾还表现出明显的季节性环境异质性：冬季气温较低，伴有间歇性降雨和淡水流入，影响水柱分层、浑浊度和养分可用性；夏季则以高温、高蒸发率、降水减少和盐度进一步升高为特征（Bauman等人，2013a，2013b年；Oladi等人，2019年）。这些季节性环境变化会深刻影响珊瑚的生理状态、竞争关系以及与其相关的微生物群落的结构和功能（Oladi等人，2019年；Howells等人，2020年）。因此，栖息在波斯湾的珊瑚全生物体为研究多因素环境压力下珊瑚-微生物共生的季节性重构提供了宝贵的模型系统（Riegl等人，2012年）。

与大多数以热应力为主导因素的热带珊瑚礁系统不同，波斯湾的珊瑚同时面临热应力和渗透压应力。夏季海表温度超过36°C，盐度超过45 ppt，这对珊瑚宿主和其Symbiodiniaceae共生体都构成双重选择压力。这种压力组合可能导致与典型热带珊瑚礁不同的共生策略。波斯湾之所以受到广泛关注，是因为这里的珊瑚能够在超出许多热带珊瑚礁系统白化阈值的温度条件下存活。一个重要的发现是，在波斯湾南部珊瑚中普遍存在耐热性强的Symbiodinium thermophilum（属于C3谱系）（Hume等人，2015年）。这一发现表明，适应极端环境条件的Symbiodiniaceae谱系有助于珊瑚在世界最热海域的生存。此外，这些与波斯湾相关的共生体显示出局部适应性特征，强调了区域进化过程在塑造珊瑚适应性中的重要性（D'Angelo等人，2015年）。尽管耐热共生体已成为波斯湾珊瑚研究的核心主题，但也有研究表明该地区存在显著的Symbiodiniaceae多样性（Ghavam Mostafavi等人，2007年；Shahhosseiny等人，2011年；Hume等人，2013年，2018年；Mostafavi等人，2013年；Mashini等人，2015年；Smith等人，2017年；Ziegler等人，2017年；Varasteh等人，2018年；Moghaddam等人，2018年；Dehghani等人，2018年；Oladi等人，2019年；Howells等人，2020年；Fiesinger等人，2025年）。例如，Hume等人（2013年）报告阿布扎比珊瑚中C3型共生体占多数，表明耐热性并不局限于与Durusdinium的共生关系。在波斯湾北部，Ghavam Mostafavi等人（Ghavam Mostafavi等人，2007年）发现D型谱系是最丰富的共生体类型，其次是C型和A型谱系。Dehghani等人（2018年）在拉拉克岛的珊瑚中发现多种Symbiodiniaceae谱系共存，表明波斯湾的珊瑚共生关系通常是混合型的，而非单一谱系的专有组合。早期对基什岛和拉拉克岛的研究也发现耐热性D型共生体的优势，并指出宿主物种和地点之间存在显著差异（Ghavam Mostafavi等人，2007年）。

在更广泛的空间尺度上，波斯湾和阿曼湾的Symbiodiniaceae群落表现出明显的生物地理结构。Hume等人（2018年）在霍尔木兹海峡附近发现了Symbiodinium thermophilum群体内的明显遗传边界，表明共生体种群可以在相对较短的距离内分化。Oladi等人（2019年）报告Durusdinium trenchii在波斯湾北部和阿曼湾广泛分布，而Cladocopium thermophilum则仅在有限地点出现。这些发现表明环境条件、宿主身份和区域连通性共同影响了该地区的Symbiodiniaceae分布。

总体而言，这些研究表明波斯湾Symbiodiniaceae群落在空间上存在显著变异性：某些地点以C型谱系为主，而其他地点则以D型谱系为主。然而，宿主身份、地理位置、水深和季节等因素在形成这些模式中的相对作用尚不清楚，因为大多数研究仅同时考察了其中一两个因素。最新研究表明，波斯湾的Symbiodiniaceae群落并非静态不变。Fiesinger等人（2025年）记录了过去十年中一些最热珊瑚礁上Symbiodiniaceae多样性和ITS2谱型组成的显著变化，表明即使耐热性的波斯湾珊瑚共生关系也具有动态性，并可能持续响应环境变化。这凸显了需要在更精细的空间和时间尺度上研究Symbiodiniaceae群落。

尽管在理解区域珊瑚-共生体关系方面取得了显著进展，但仍存在重要空白。虽然在其他珊瑚礁系统（如红海和南海）已经开展了高分辨率ITS2研究（Hume等人，2020年；Huang等人，2025年），但据我们所知，尚未有研究将完全的多因素采样设计（物种×地点×水深×季节）与Oxford Nanopore长读长ITS2测序相结合，以解析Symbiodiniaceae的细微多样性。本研究的新颖之处在于这种综合方法，而不仅仅是对每种珊瑚进行ITS2分析。此类研究具有重要意义，因为稳定的共生体忠实度和季节性共生体重构代表了不同的生态策略，可能对珊瑚适应性产生不同影响。长读长Nanopore测序技术可以在一次测序中覆盖完整的ITS2扩增子，提高长度变异序列类型的分辨率，并以经济高效的方式处理多个样本。不过，本研究未进行与短读长或克隆基ITS2方法的交叉验证，建议未来工作中进行此类验证。

本研究分析了来自伊朗基什岛和卡塔尔舍拉奥岛的四种常见珊瑚（Porites harrisoni、Platygyra daedalea、Acropora downingi和Acropora microphthalma）相关的Symbiodiniaceae ITS2多样性。通过比较冬季和夏季不同生境下的群落，研究了宿主身份、地理位置、水深和季节在塑造珊瑚相关Symbiodiniaceae群落中的作用。结果为了解世界上最极端珊瑚礁系统中的珊瑚共生多样性和生态学提供了新的见解，并有助于理解在加速气候变化背景下维持珊瑚存活的机制。

研究区域和珊瑚采样
共分析了42个珊瑚群体，包括四种石珊瑚物种：Porites harrisoni（n=12）、Platygyra daedalea（n=18）、Acropora downingi（n=6）和Acropora microphthalma（n=6）。选择这些物种是因为它们在该地区最为丰富且生态上占主导地位。需要注意的是，Acropora downingi和A. microphthalma已从卡塔尔舍拉奥岛消失（A. downingi从卡塔尔珊瑚礁中消失）。

最终数据集包含42个珊瑚群体，代表四种物种：Porites harrisoni（n=12）、Platygyra daedalea（n=18）、Acropora downingi（n=6）和Acropora microphthalma（n=6）。所有42个群体均成功获得了可鉴定的Symbiodiniaceae ITS2序列类型。经过过滤，仅保留至少在一个群体中相对丰度达到5%的ITS2序列类型后，最终得到13种ITS2序列类型（C1#、C3、C3b、C6、C1026、C1028、C1045）。

讨论
本研究揭示了波斯湾基什岛和舍拉奥岛珊瑚相关Symbiodiniaceae群落的显著多样性和结构。在42个群体中，主要有C型和D型谱系的ITS2序列类型（A型谱系在丰度过滤后被排除）。不同珊瑚物种和地点之间的群落组成存在显著差异，而地点、水深和季节性影响仅在某些宿主物种中检出。

结论
本研究利用高分辨率ITS2测序技术，全面评估了波斯湾四种常见珊瑚物种相关的Symbiodiniaceae多样性和群落结构。所有珊瑚宿主的Symbiodiniaceae群落都具有高度多样性，主要由C型和D型谱系组成。不同珊瑚物种和地理位置之间的群落组成存在显著差异，表明宿主身份和局部环境条件是影响群落结构的关键因素。

作者贡献声明
Sara Asadi Gharabaghi：撰写 - 审稿与编辑、初稿撰写、可视化、验证、软件应用、方法学、数据分析、概念构建。
Olivier Collard：撰写 - 审稿与编辑、方法学、数据分析。
Jean-Fran?ois Flot：撰写 - 审稿与编辑、初稿撰写、可视化、验证、监督、软件应用、资源管理、项目协调、方法学、资金募集、数据分析。

伦理声明
珊瑚采样是在伊朗和卡塔尔相关部门的许可下进行的。所有采样程序均获得了Shahid Beheshti大学（伊朗）和卡塔尔大学（多哈）的批准，并遵守了海洋野外研究的机构指南和国家法规。未采集任何濒危或受保护物种。珊瑚并不受IUCN关于脊椎动物指导方针的约束；然而，相关采样工作极为有限。在手稿准备过程中，作者使用了ChatGPT（OpenAI）和Microsoft Copilot来提升文本的语言质量和可读性。使用这些工具后，作者根据需要对内容进行了审查和修改，并对最终发表文章的全部内容负全责。

本研究得到了伊朗德黑兰的Shahid Beheshti大学、卡塔尔多哈的Qatar大学以及比利时布鲁塞尔的Université libre de Bruxelles（ULB）的支持。科研经费由伊朗德黑兰的国际科学研究中心与合作中心（CISSC）提供，项目编号为4020416。纳米孔测序部分的研发得到了法国国家科学研究基金会（F.R.S.-FNRS）与比利时国家科学基金会（FNRS）联合资助的“CoGeS”项目（编号J.0077.25）的支持，该项目的资助对象为Jean-Fran?ois Flot。

关于潜在利益冲突的声明：
- Jean-Fran?ois Flot声明获得了法国国家科学研究基金会（F.R.S.-FNRS）的财政支持。
- Mohammad Reza Shokri声明获得了国际科学研究中心与合作中心（CISSC）的财政支持。
如果还有其他作者参与，他们也声明自己没有其他可能构成利益冲突的财务关系或个人关联。

致谢：
我们衷心感谢伊朗国际科学研究中心与合作中心（CISSC）提供的项目编号为4020416的资助。同时，我们也要感谢伊朗的Shahid Beheshti大学、卡塔尔的Qatar大学以及比利时的Université libre de Bruxelles在研究方面给予的支持和提供的设施。特别感谢Pedro Range博士、Felipe Torquato博士、Laurent Grumiau、Florence Rodriguez Gaudray和Sandra Mehdipoor在研究过程中所提供的宝贵帮助。

作者名单：
Sara Asadi Gharabaghi | Olivier Collard | Jean-Fran?ois Flot | Radhouan Ben Hamadou | Marwa Beji | Mohammad Reza Shokri