考虑柑橘抽梢动态与脉冲式寄生蜂释放的柑橘木虱-华广黑小蜂四房室模型

《Ecological Modelling》：A four-compartment model of Diaphorina citri and Tamarixia radiata with citrus flushing dynamics and impulsive parasitoid releases

　　

**•四室模型耦合了D. citri、柑橘新梢、T. radiata与植物生机四个组分。•新梢—生机反馈产生内源性的、类似抽梢的循环，无需外部强迫。•周期性释放才能维持对害虫的抑制，单次释放仅能部分降低害虫数量。•敏感性分析与入侵指数将根除与抑制两种治理模式加以区分。•抑制效果对释放时的抖动具有鲁棒性，但对强烈的寄生饱和不具备鲁棒性。**

**引言**

柑橘是全球最重要的经济果树之一，其生产受到黄龙病（Huanglongbing，HLB，又称柑橘绿病）的严重威胁，该病被普遍认为是当今危害柑橘最严重的病害（Bové, 2006; Halbert and Manjunath, 2004）。"Huanglongbing"一名源自汉语"黄龙门"，指的就是受感染新梢出现黄化的典型症状。HLB是一种由韧皮部受限型革兰氏阴性细菌——韧皮部杆菌属（*Liberibacter*）引起的柑橘细菌性病害，该菌定殖于植物韧皮部的筛管中。迄今为止与HLB相关的种有三种（Bové, 2006），其中亚洲韧皮部杆菌（*Candidatus* *Liberibacter* asiaticus，CLas）分布最广、危害最重。该菌临时命名中的"Candidatus"（候选）一词，反映的是该菌尚未能在体外稳定培养这一事实，这一限制极大地阻碍了对该菌的研究以及根治疗法的发展。

该菌主要通过两条途径传播。第一条也是流行病学上最重要的途径，是由亚洲柑橘木虱 *Diaphorina citri*（半翅目Liviidae科）进行传播，该虫是HLB相关病原体的主要媒介。木虱在取食受感染树木韧皮部时获得CLas，随后在取食健康植株时将其接种给后者（Halbert and Manjunath, 2004; Hall, 2008）。该传播为持久性、营养增殖型传播，即细菌在昆虫体内增殖后才被传播出去（Canale et al., 2017），而获得CLas的若虫通常比成虫具有更强的传播能力（Pelz-Stelinski et al., 2010）。第二条途径是通过嫁接感染材料，加之国际苗木与芸香科观赏植物的贸易，推动了该病害在不同区域间的远距离传播。*D. citri*原产于亚洲次大陆，过去数十年间其地理分布范围已大幅扩张，入侵了亚洲（Yang et al., 2006）、美洲（Santiago-Rosario et al., 2023）以及近期其他大陆的柑橘产区（Hall, 2008）。一旦建立种群，*D. citri*在柑橘新梢上可以达到极高的密度，其对新梢萌发的密切依赖也已被反复记录为种群增长的核心驱动因素（Hall et al., 2008; Parra-Fuentes et al., 2025）。

由于HLB一旦感染即无有效治愈手段，管理策略几乎完全依赖于对媒介木虱的控制，无论是化学方式还是生物方式（Cortez-Madrigal, 2024）。化学防治虽然被广泛使用，但成本高、对环境影响大，且日益受到抗药性的制约。生物防治则构成一种更为可持续的替代方案，在 *D. citri* 的天敌中，外寄生蜂 *Tamarixia radiata*（膜翅目Eulophidae科）被公认为在全球经典式及增强式生物防治项目中效果最佳、应用最广的防治剂（Cortez-Madrigal, 2024）。其他寄生蜂物种，如 *Diaphorencyrtus aligarhensis*（膜翅目Encyrtidae科），也已被报道可攻击 *D. citri* 若虫，但其寄生率通常远低于 *T. radiata*（Kondo et al., 2022）。

*T. radiata* 作为生物防治剂的有效性在很大程度上取决于其宿主的时序可得性，而宿主可得性又与柑橘抽梢物候紧密耦合。由于 *D. citri* 若虫仅在嫩梢上完成发育，新梢的周期性且往往不规则的产生，对木虱种群形成了一种强烈的周期性、资源受限结构，进而也塑造了任何依赖该种群的寄生蜂。波多黎各的田间研究表明，木虱的丰度以及 *T. radiata* 的寄生发生率都与柑橘抽梢循环紧密同步，在新梢最为丰富和持久之处寄生作用最为显著且持续时间最长（Pluke et al., 2008）。因此，以至少定性方式捕捉这一资源周期性，对任何旨在真实描述害虫动态并指导寄生蜂释放策略设计的数学模型而言，都是至关重要的特性。

种群动力学模型为形式化描述这些相互作用以及定量探索生物防治在何种条件下能够抑制害虫暴发提供了一个自然的框架。尤其是广义对数共生模型（García-Algarra et al., 2014）——最初用于描述在同一数学结构中整合多种生态相互作用的系统——已被证明在研究共生、对抗与资源限制同时作用的多物种农业生态系统中十分有用。Stucchi et al. (2019) 将该框架扩展到由石竹科植物、灯蛾（*Hadena*）及其寄生蜂构成的育苗—传粉系统中，表明引入寄生蜂种群能够显著稳定原本趋于振荡或易致灭绝的系统，并指出寄生蜂对整个群落净效应的大小，关键取决于连接其与其宿主的捕食项强度。

有必要将本文的工作相对于 Stucchi et al. (2019) 明确定位，因为两项工作均建立在 García-Algarra et al. (2014) 提出的同一广义对数共生形式化框架之上。Stucchi et al. (2019) 将该框架应用于石竹科植物、灯蛾及其寄生蜂相互作用的育苗—传粉系统，该系统的周期性并非其显式的建模目标。因此，本研究在三个方面与该文献有所不同。首先，本文针对的是与 HLB 管理直接相关的 *D. citri*—*T. radiata* 害虫—寄生蜂组合，而非传粉—育苗相互作用。其次，本文引入了新梢—生机反馈环（第2节）作为产生内源性、资源受限型振荡（类似于柑橘抽梢）的机制，该机制在 Stucchi et al. (2019) 中并不存在。最后，本文纳入了脉冲周期释放方案（公式(3)）以表征增强式生物防治，而 Stucchi et al. (2019) 未考虑这一点。

另一条互补的研究路径从脉冲动力系统的视角出发研究寄生蜂介导的生物防治，在该类系统中，连续的宿主—寄生蜂相互作用被离散、周期性的天敌释放事件所中断。这一方法已被成功应用于其他季节性显著的农业害虫体系，如甘蔗螟虫 *Diatraea saccharalis* 及其卵、幼虫寄生蜂，研究表明周期脉冲释放是一种有效且实用的替代持续控制的方案（Molter et al., 2023）。柑橘农业生态系统的田间证据同样表明，*T. radiata* 对 *D. citri* 种群的影响高度可变且依赖密度，并受非生物死亡因子、气候以及其他生物（如蚂蚁）的相互作用所调节（Qureshi and Stansly, 2009; Milosavljevi? et al., 2021），凸显出需要能够刻画这种变异性、而非将寄生蜂效果视为常数的机制性模型。更广泛地说，宿主—寄生蜂种群动态传统上通过离散世代框架加以形式化，例如 Nicholson–Bailey 模型（Nicholson and Bailey, 1935），该模型假设世代不重叠，且在其原始形式中既不包含季节性驱动，也没有显式的阶段结构。后续扩展则纳入了上述特征，例如面向季节性驱动生物防治系统的非自治、阶段结构型时滞公式（Schley and Bees, 2006）。相较于上述文献，本模型的差异在于：采用连续时间动力学与脉冲控制相结合、内源生成的季节性（而非外部施加）、以及每个种群的集总式、非阶段结构表征，优先保证解析与数值上的可处理性，而非对精细发育时序的刻画。

在上述系列工作的基础上，本文对 García-Algarra et al. (2014) 和 Stucchi et al. (2019) 的广义模型进行了改编，用以描述柑橘农业生态系统中四个耦合状态变量之间的相互作用。这四个状态变量分别代表害虫 *D. citri*、柑橘新梢、寄生蜂 *T. radiata*，以及表征植物内部聚合生理状态的第四组分。该生理状态充当碳水化合物储备、激素平衡以及与新梢生产相关的"生机"指标的集总代理。因此，其自身动力学受外部农业与生态驱动因素（如温度、灌溉）的影响，但不可还原为这些因素。新梢室与生机室之间的非线性耦合产生持续的、受资源限制的波动，从而定性再现了田间条件下所记录的柑橘抽梢兴衰模式（Pluke et al., 2008; Hall et al., 2008）；而害虫与寄生蜂之间的拮抗项则刻画了 *T. radiata* 对 *D. citri* 种群已知的调控作用（Cortez-Madrigal, 2024; Kondo et al., 2022）。从机制上讲，新梢—生机对（*x*?–*x*?）构成了一个与害虫—寄生蜂对（*x*?–*x*?）在结构上类似的第二个拮抗反馈环。这意味着生机室促进新梢生产（β??>0），而新梢生长消耗生机室（β??<0），从而使抽梢循环从这一耦合振荡器内源性地涌现，而非作为外部周期强迫被施加。此外，参照其他宿主—寄生蜂农业生态系统所发展出的脉冲控制框架（Molter et al., 2023），我们引入寄生蜂种群中的脉冲扰动以表征周期性增强释放，这一策略正越来越多地被用于实际生物防治方案（Qureshi and Stansly, 2009; Milosavljevi? et al., 2021）。通过比较系统在无寄生蜂情形、单次初始引入情形以及持续周期释放情形下的行为，我们旨在刻画并比较 *T. radiata* 作为生物防治剂的影响，并为未来在现实田间条件下设计最优、成本效益最高的释放时间表、以最小化 *D. citri* 侵染提供一个基线框架。

本文余下部分安排如下。第2节介绍广义四室模型，详述各相互作用项的生态学依据，并形式化脉冲释放方案。第3节给出上述三种释放情景下所得的种群动力学结果。第4节讨论这些结果对生物防治实践的意义，并概述围绕最优释放策略的后续研究方向。

**方法**

遵循 Stucchi et al. (2019) 引入的框架，我们考虑一个描述柑橘农业生态系统中四个组分相互作用的非线性常微分方程组。这些组分分别代表害虫 *Diaphorina citri*、植物新梢、寄生蜂 *Tamarixia radiata* 以及表征植物整体新梢生产生机的内部生理状态变量。

设 *x?*(*t*) 表示种群 *i* 在时刻 *t* 的密度。一般……

**结果**

我们分三个阶段分析该系统的种群动力学。首先考虑不引入寄生蜂且不进行后续释放的基线情景。随后考虑引入一次初始寄生蜂种群而不进行后续释放的情景。我们最终考虑的场景是在初始寄生蜂种群基础上进行周期性释放，以评估其对系统动力学的影响。

我们在图1中给出了在不引入寄生蜂情形下种群的时间演化……

**结论**

本工作中，我们将 Stucchi et al. (2019) 和 García-Algarra et al. (2014) 提出的广义对数共生框架进行了改编，用以在四室柑橘农业生态系统中描述 *Diaphorina citri* 在其寄生蜂 *Tamarixia radiata* 存在下的种群动力学，该生态系统还包含植物新梢以及植物内部生理生机变量（第2节）。我们不采用显式的周期强迫，而是通过新梢室与生机室之间的非线性耦合……

**CRediT 作者贡献声明**

Sebastián Rodríguez-Falcón：初稿撰写，软件，方法学。Heliana Arias-Castro：审阅与编辑。Javier Galeano：审阅与编辑，概念化。Luciano Stucchi：审阅与编辑，方法学，概念化。

**利益冲突声明**

作者声明不存在任何已知的可能影响本文所报告工作的竞争性经济利益或个人关系。

**致谢**

L.S. 感谢太平洋大学研究中心（Centro de Investigación de la Universidad del Pacífico，CIUP）的资金支持。J.G. 感谢西班牙科学、创新与大学部通过国家研究局（Agencia Estatal de Investigación，AEI）在 NetLIFE-CODES 项目（资助号 PID2024-157869NB-I00）下的资金支持。

Sebastián Rodríguez-Falcón｜Heliana Arias-Castro｜Javier Galeano｜Luciano Stucchi