食果鸟类对美洲商陆种子传播和种群遗传多样性的影响

《Forest Ecology and Management》：Effects of frugivorous birds on seed dispersal and population genetic diversity of Phytolacca americana

　　- 商陆（Phytolacca americana）与本地鸟类建立了新型互利共生关系。- 鸟类肠道消化过程显著增强了商陆种子的萌发。- 取食商陆果实会改变东方斑鸠（Streptopelia orientalis）的肠道菌群。- 食果鸟类的取食可能会影响商陆种群的遗传结构。## 引言脊椎动物介导的种子扩散塑造了植物的更新、基因流动和群落组装格局（Liang et al., 2026, Notario Rincon et al., 2026, Xu et al., 2026a, Xu et al., 2026b）。对于肉果植物而言，这种互利关系直接影响着种群动态与扩张——将种子带离母树可减少密度制约性死亡，并使其能够定殖于新的生境（Wang et al., 2024a, Wang et al., 2024b）。鸟类由于具有高度的移动性、广阔的分布范围以及远距离搬运种子的能力，因而尤为高效。在生物入侵过程中，外来植物吸引本地食果动物并获得有效扩散往往对其扩张范围至关重要——尤其是在原生互利共生者缺席的情况下（Liu et al., 2021）。这些缺乏共同进化历史的新兴植物—鸟类相互作用，为理解入侵机制和生态网络的韧性提供了关键见解。生物入侵对全球生物多样性和生态系统功能构成了严重威胁（Py?ek et al., 2020, Roy et al., 2024）。理解赋予入侵成功的机制是入侵生态学的核心目标之一，而对于肉果植物，由食果脊椎动物介导的有效种子扩散尤为关键（Levine et al., 2003, Deckers et al., 2008, Wotton and McAlpine, 2015）。当被引入新区域时，这些植物必须从本地食果动物群落中招募有效的扩散者，形成新型互利共生关系——即缺乏共同进化历史的相互作用（Wotton and McAlpine, 2015, Vizentin-Bugoni et al., 2019）。许多肉果中含有有毒的次生代谢物，这被认为是种下的一种进化策略，用以驱赶非扩散型种子捕食者，同时奖赏合法的扩散者（Samuni-Blank et al., 2012, Whitehead et al., 2016）。北美原生的多年生草本植物商陆（Phytolacca americana L.）便是这一悖论的典范。其果实含有有毒的三萜皂苷，并且该植物超富集锰、镉等重金属（Saleri et al., 2017, Chen et al., 2025）。尽管存在这些防御机制，商陆自20世纪初以来在中国已成为一种成功的入侵植物（Ma and Li, 2018, Zhu et al., 2024），并与本地食果鸟类形成了新型关联（Le Roux et al., 2020）。食果鸟类如何安全地取食有毒的商陆果实，或可通过肠道菌群来解释。脊椎动物肠道微生物群在宿主营养、免疫和解毒方面发挥着必需的功能（Kohl, 2012, Grond et al., 2018, Lu et al., 2024）。肠道微生物能产生可代谢植物次生物质的酶，包括能裂解皂苷的糖苷水解酶，某些细菌类群则具有出色的重金属螯合能力（Duan et al., 2020, Arun et al., 2021, Dearing and Weinstein, 2022）。「菌群解毒假说」认为，食草和食果脊椎动物依赖肠道共生菌来中和食物中的毒素（Dearing et al., 2022, Dearing and Weinstein, 2022, Tan et al., 2024）。经验性证据来自对以下现象的研究：以竹子为食的熊猫对竹中氰化物的解毒、木鼠对杜松中毒素的解毒，以及黑冠黄鹂对有毒果实中苄基异硫氰酸酯的解毒（Kohl et al., 2018, Zhu et al., 2018, Trabelcy et al., 2023）。在入侵植物的背景下，本地食果动物的肠道菌群可能成为新型互利共生关系的关键促进者。除了种群扩张外，鸟类介导的种子扩散还深刻影响着植物种群的空间遗传结构。扩散者的活动模式决定了基因流动的格局、遗传邻域的大小以及遗传多样性的分布（Gelmi-Candusso et al., 2017, Onstein et al., 2017, Martínez-López et al., 2020）。食果鸟类能够增强种群间的基因流动，从而抵消遗传漂变和近交（Browne et al., 2018, Solís-Hernández and Fuchs, 2019, Martínez-López et al., 2020），并创造出种子沉积的空间异质性，导致遗传聚类（Jordano and Godoy, 2002, Lamperty et al., 2025）。对于常常在引入过程中经历遗传瓶颈的入侵物种而言，引入种群中维持的遗传多样性对其长期适应潜力至关重要（Dlugosch and Parker, 2008）。鸟类肠道消化过程常通过机械和化学破皮作用增强种子萌发（Kleyheeg et al., 2018, van Leeuwen et al., 2023），从而提供额外的互利利益，有助于入侵物种的扩散。商陆为研究食果鸟类在植物入侵动态中的多重作用提供了绝佳的模型系统。在其北美原生范围内，它在受扰动、开阔冠层的环境中茁壮成长，并由多种鸟类扩散（Sauer, 191952, Armesto et al., 1983）。在中国，它已与本地鸟类形成了新型关联（Li et al., 2017, Liu et al., 2021），使得对菌群介导的解毒机制和鸟类扩散的遗传后果展开研究成为可能。此前的研究已为商陆和P. acinose表征了微卫星标记（Bentley et al., 2015, Cheng et al., 2017），为种群遗传分析提供了工具。植物乳杆菌（Lactobacillus plantarum）已被证实具有通过β-葡萄糖苷酶活性水解皂苷并螯合重金属的能力（Michlmayr and Kneifel, 2014, Zhai et al., 2014），对多种重金属表现出良好的解毒效果（Wang et al., 2024）；而Massillia属的物种则表现出显著的重金属耐受性（Du et al., 2012, Feng et al., 2016, Li et al., 2024）。"生态匹配"的概念表明，物种可以基于在其他情境下演化出的性状形成新的相互作用（Gillespie and Wratten, 2011, Gleditsch and Sperry, 2020），扩散者预先存在的肠道微生物谱可能是使此类相互作用成为可能的关键预先适应。在本研究中，我们整合了野外观察、种子萌发实验、鸟类肠道菌群的16S rDNA扩增子测序以及基于微卫星的种群遗传分析，以回答三个相互关联的问题：(1) 哪些本地食果鸟类取食商陆果实？我们进一步提出了若干相关问题：生境类型（林缘与林内）是否影响鸟类的果实取食？林缘与林内生境中生长的果实和种子性状是否存在差异？鸟类对果实的取食是否会影响取食果穗上剩余果实的后续发育？此外，种子经过鸟类消化道后如何改变其萌发表现？我们首先进行了野外调查，记录造访商陆的食果鸟类物种及其访巢频率。随后，在林缘和林内进行了配对样地普查，以比较不同生境类型下的鸟类果实取食率及相关果实性状特征。我们还进行了模拟果实摘除试验，以检验其对果穗上剩余果实发育的影响，并进行了低温层积萌发试验，对比对照组种子和经肠道消化的种子。(2) 取食商陆果实的食果鸟类肠道菌群会发生哪些变化？我们设置了三种饲喂处理：仅饲喂谷物的东方斑鸠、饲喂商陆果实的东方斑鸠，以及仅饲喂谷物的鸽子。我们对粪便样本进行了16S rDNA基因测序，以比较两组斑鸠的肠道菌群组成，并刻画与果实相关的菌群变化。我们进一步进行了跨物种比较，以评估两种对商陆果实取食偏好不同的鸟类在肠道菌群组成上的内在基线差异。(3) 入侵商陆种群的遗传多样性、种群结构和有效种群规模如何？我们采集了野生入侵种群的亲本和子代个体，并利用七个多态微卫星位点对其进行基因分型。我们进一步探讨了遗传多样性、种群遗传分化、遗传结构，以及当代有效种群规模和历史瓶颈特征。通过回答这些问题，我们旨在探究本地食果鸟类如何促进一种具有化学防御的外来植物（商陆）的入侵，并探讨这一过程如何可能影响其入侵种群的遗传结构，从而推进我们对入侵生态学中"植物—鸟类—微生物"关联的认识，并为基于证据的管理策略提供借鉴。## 章节片段### 研究区实地工作于山东省曲阜市石门山国家森林公园的一处低山样地（35°46′50″ N, 117°6′53″ E）进行。研究区属温带季风气候，年降水量超过700毫米，年均温度为13.5–14 °C（Qin et al., 2024）；降雨集中在夏季，这有利于商陆果实的成熟和种子的发育。植被以暖温带落叶阔叶林为主（主要为*### 食果鸟类群落与果实取食格局通过红外相机监测和直接野外观察，共确认五种鸟类在石门山地区取食商陆果实：东方斑鸠（Streptopelia orientalis）、灰喜鹊（Cyanopica cyanus）、蓝眉林鸲（Tarsiger cyanurus）、乌鸫（Turdus merula）和白眉地鸫（Zoothera dauma）（图1a-e）。其中，东方斑鸠的访巢频率远高于其他物种，占142次总记录的106次（74.6%），其次是灰喜鹊，记录到32次（22.5%）。其余三种仅被零星观察到（各1–2次### 入侵植物与本地食果鸟类之间的新型互利共生关系我们的结果表明，商陆已与本地中国食果鸟类建立了互利共生关系，其中东方斑鸠和灰喜鹊是主要的果实取食者。其对林缘生境的偏好与原生范围内的观察结果一致，在原生地商陆也在受扰动、冠层开阔的环境中茁壮成长（Sauer, 1952, McCarty et al., 2002）。林缘的果实摘除率更高，可能因为该处的果实更大，且环境提供### 资金本研究由中国国家自然科学基金（32570582）和山东省自然科学基金（ZR2024MC092）资助。### CRediT作者贡献声明**盖芊宇：** 论文—初稿撰写、可视化。**牛文彬：** 可视化、软件、方法论、调查、数据整理。**易宪锋：** 论文—审阅与编辑、监督、概念化。### 利益冲突声明作者声明，他们没有已知的可能影响本文所报告工作的竞争性经济利益或个人关系。盖芊宇 | 牛文彬 | 易宪锋