转移性取食重塑灵长类动物移动并减少人工松林中的剥皮行为

《Forest Ecology and Management》：Diversionary feeding reshapes primate movement and reduces bark-stripping in pine plantations

　　

我们通过实验检验了分散式投喂以促进林业与灵长类动物共存的效果。投喂站将卷尾猴引导远离易受损害的松树林。卷尾猴在治疗开始后的6至12天内改变了栖息地利用模式。分散式投喂使年度周期内的剥皮面积减少了19%。运动生态学可以指导野生动物影响缓解策略。

引言

人类驱动的自然景观改造正在全球范围内不断加剧，主要体现在林业、农业和城市化进程中（Allan等，2015；FAO，2020）。这些土地利用变化重塑了生态系统，改变了栖息地结构、资源分布和物种间相互作用（Nyhus，2016；Doherty和Driscoll，2018）。随着农业、林业及其他生产活动在自然景观中不断扩张，人与野生动物的接触在频率、空间范围和分类学广度上均有所增加（Abrahms等，2023）。在共享景观中，野生动物对人类活动的影响可能带来经济损失，并引发利益相关方在野生动物管理方式上的分歧，尤其是在资源竞争发生时尤为突出（Hill，2021）。因此，人与野生动物的冲突不仅涉及人与动物之间的直接互动，还可能包括具有不同利益、价值观以及保护或生产目标的人类群体之间的紧张关系（Dickman，2010；Carter和Linnell，2016；Nyhus，2016）。这些野生动物与人类的互动在热带和亚热带地区尤为突出，因为这些地区生物多样性丰富，土地利用变化加速，对人类、野生动物或两者均产生负面结果的概率也随之增加（Gould等，2024）。

在各类土地利用类型中，单一树种人工林种植园代表着景观改造和均质化进程最快的一种形式（Allan等，2015；Doherty和Driscoll，2018）。种植园通过降低结构复杂性和资源可用性，改变了动物的运动方式和觅食行为（Doherty和Driscoll，2018）。这些由种植园驱动的变化催生了野生动物与生产系统之间新型互动关系，可能产生显著的野生动物相关影响及其带来的管理冲突（Estrada等，2012；Doherty和Driscoll，2018）。在这些场景中最为显眼的互动之一是由动物剥取树木树皮所引起：即去除外层树皮以获取内部的含糖生长组织，如形成层和韧皮部。该行为已在多种哺乳动物中得到记录，包括啮齿动物、鹿类、有袋类动物、大象、熊和灵长类动物（Gill，1992a；Gill，1992b；Kobashikawa和Koike，2016；Di Bitetti，2019）。剥皮行为可严重损害树木功能，降低木材价值，并造成大量经济损失（Katsvanga等，2009；Mikich和Liebsch，2014a）。对此，生产者可能采取极端且具有伦理争议的措施，如转移或猎杀野生动物，这可能引发保护方面的问题，以及具有不同管理目标的利益相关方之间的紧张关系（例如Bigalke和van Hensbergen，1990；Maganga和Wright，1991；Candaele等，2021）。

哺乳动物的剥皮行为通常具有明显的季节性特征。在多个物种、地区和林业系统中，剥皮行为被视为对首选原生食物可用性降低期的回应（Gill，1992a；Gill，1992b；Verheyden等，2006；Mikich和Liebsch，2014a；Pretorius，2025）。这些观察结果表明，剥皮行为可能作为一种替代性觅食策略发挥作用，即当首选的高质量食物匮乏时，动物转而依赖较不偏好的资源（Verheyden等，2006；Marshall等，2009；Mikich和Liebsch，2014a）。基于这一假设，有人提出通过补充供给来增加食物可用性以阻止剥皮行为。然而，结果并不一致，有时甚至适得其反，将野生动物吸引至种植园附近，可能反而增加了野生动物相关的影响（Mikich和Liebsch，2014b）。这些失败表明，替代食物假说可能不准确或不完整（Verheyden等，2006；Di Bitetti，2019）。

近期来自南美洲松树林种植园的新证据提供了一种不同的解释。与最优觅食理论一致，阿根廷火炬松（*Pinus taeda*）种植园中的黑帽卷尾猴（*Sapajus nigritus*，以下简称"卷尾猴"）的剥皮行为并非对食物匮乏的被动反应，而是一种季节性高效的觅食行为（Di Bitetti，2019；Zárate等，2026）。最优觅食理论预测，当某一资源的盈利能力——定义为能量摄入与处理时间之比——超过可用替代资源时，该资源将被利用（Stephens和Krebs，1986）。根据松林季节性盈利假说，剥皮行为在南半球晚冬和早春松树生长期达到峰值，此时生长相关组织的比例增加，剥离树皮所需的力降低。这一框架尤其适用于卷尾猴，因为剥皮行为与松树内树皮盈利能力的季节性变化紧密相关，而非单纯反映原生食物可用性的季节性波动（Zárate等，2026）。欧洲有蹄类动物出现的季节性剥皮行为也提出了类似的盈利能力驱动解释，该行为给林业生产者带来了可观的经济损失和管理挑战（Widén等，2022）。卷尾猴的剥皮行为集中在中等树龄的松树林中（5至9年），这一树龄阶段内树皮盈利能力的季节性增幅最大（Zárate等，2026）。其他造成重大经济损失的物种也报告了类似的树龄偏好（Maganga和Wright，1991；Pretorius，2025）。综合这些空间和时间模式，可以识别出生态驱动因素，并揭示该行为的可预测性。由于内树皮在此时期被积极选作高盈利资源，因此仅增加食物可用性可能不足以阻止剥皮行为（Mikich和Liebsch，2014b；Widén等，2022）。

在季节性盈利假说框架下，考虑到灵长类动物及其他哺乳动物将剥皮行为集中在特定松树树龄和季节的特征，分散式投喂成为一种潜在有效的缓解影响策略。这一具有明确空间和时间维度的方法旨在通过提供替代食物来源（投喂站）将动物引导远离易受损害的松树林（Kubasiewicz等，2016）。分散式投喂在多个分类群中均显示出积极效果，尤其是在根据物种特异性生态和行为进行设计时（Kubasiewicz等，2016；Pekarsky等，2021）。由于内树皮是一种季节性盈利资源，分散式投喂旨在通过降低动物与该资源的遭遇率，从而降低其相对盈利能力。由于剥皮行为集中在特定的松树树龄和季节，这使得分散式投喂更加可行（Widén等，2022；Zárate等，2026）。此外，该方法尤其适用于卷尾猴及其他造成重大经济损失的灵长类动物，如察马狒狒（*Papio ursinus*）和西克斯猴（*Cercopithecus albogularis*；Di Bitetti，2019）。这些物种对旅行成本和距离非常敏感，因为树栖或半树栖觅食伴随较高的能量消耗需求（de Guinea等，2019），并且它们对食物位置表现出高度准确的"什么—何处—何时"记忆（Noser和Byrne，2010；Janson，2016；Garber，2024）。类似地，由记忆引导的高盈利食物利用决策也被提出适用于在种植园中频繁剥皮的其他哺乳动物，包括有蹄类动物、大象和熊（Kashetsky等，2021）。这些生物力学和认知特征表明，多种物种优先选择可预测、邻近且能量盈利的食物。因此，在剥皮高峰期，将投喂站战略性地放置在它们常规行进路线上但远离易受损害松树林的位置，并提供高质量食物，有望改变动物的运动方向，减少生产者的经济损失和报复性猎杀的风险。

在本研究中，我们检验了分散式投喂是否改变了卷尾猴的运动模式和空间利用方式，并从而减少了阿根廷东北部商业火炬松种植园中的剥皮行为。黑帽卷尾猴是南大西洋森林地区的特有物种，栖息于受保护的原始森林和受人类改造的景观中（Tujague等，2025；Zárate等，2025）。它们在全球被归类为近危（NT；IUCN，2026），在阿根廷被归类为易危（VU），主要由于栖息地丧失以及在某种程度上由于农民和林业生产者的报复性猎杀（Tujague等，2025）。与其他强壮卷尾猴（*Sapajus* spp.）一样，它们表现出灵活的全食性饮食，以水果为主，但也包括节肢动物和小型脊椎动物。这种饮食灵活性由强大的时空记忆和高效的提取性觅食技能支撑（Tujague和Janson，2017）。

我们假设分散式投喂将导致卷尾猴的运动模式、空间利用方式和剥皮强度发生变化。具体而言，我们预测能够在其家域内使用投喂站的卷尾猴群体会（1）增加对设有投喂站的原始森林碎片区域的使用；（2）减少对中等树龄松树林的使用，并因此（3）降低剥皮强度，同时减少对种植园树木的相应损害。由于哺乳动物的剥皮行为在各类林业系统中普遍存在，可能造成重大经济损失并带来保护后果，我们的方法旨在为以种植园为主导的景观中的可持续管理策略提供参考（Gill，1992a；Gill，1992b；Di Bitetti，2019；Pertille等，2022；Widén等，2022），同时依托生态学理论并对动物的运动和进行深入分析。

通过实验检验基于生态证据的缓解策略，本研究将理论与实际应用管理保护相结合，有助于识别进一步细化的机遇和潜在弱点。这一既有理论依据又有实证支撑的方法，可能通过减少野生动物相关影响同时维护保护目标，为生产景观中长期的人与野生动物共存做出贡献（Carter和Linnell，2016；Nyhus，2016）。最终，基于成熟的生态学理论（即最优觅食理论）的实验运动生态学，可能有助于改善我们对灵长类动物及其他动物在日益受人类改造的环境中得以存续所具备的生态可塑性和认知灵活性的理解和预测（Janson，2012；Pekarsky等，2021）。

章节摘要

研究系统
本研究在阿根廷东北部上巴拉那大西洋森林生态区进行（Olson等，2001）。该生态区以亚热带半落叶雨林为主，生产力存在季节性变化。卷尾猴的主要食物资源——水果和昆虫——在10月至12月间最为丰富，而冬季（6月至8月）则代表食物匮乏期（Di Bitetti，2001）。研究在一片以松树林为主导的碎片化景观中开展。

结果
总体而言，分散式投喂实验对卷尾猴的运动和空间利用模式产生了强烈影响。断点逻辑模型清晰地捕捉了栖息地利用随分散式投喂处理而发生的时间变化（图1）。各群体间，利用概率的平均变化约为24±9%，中等树龄松树林的使用率持续下降，而原生森林的使用率则在分散式投喂期间相应上升。

讨论
我们的研究表明，卷尾猴对分散式投喂实验做出了回应，调整了运动模式，减少了对中等树龄松树林的选择——该树龄阶段最易遭受剥皮损害（Zárate等，2026）——并增加了对原生森林碎片区域的使用。这种行为转变使剥皮强度减少了近20%，并为进一步优化该管理策略的规划和效果提供了实际启示。通过应用……

生成式AI及AI辅助技术在写作过程中的使用声明
在撰写本文过程中，作者仅使用ChatGPT（OpenAI）来改善稿件的语法和语言相关方面。ChatGPT未被用于生成科学思路、假设、解释、分析或结论。所有作者均审阅并编辑了AI辅助的修订内容，并对稿件的最终内容承担全部责任。所有分析代码均由作者编写。图形摘要也由作者使用软件创建……

利益冲突声明
作者声明不存在已知可能影响本文研究结果的竞争性经济利益或个人关系：Valentin Zárate报告获得Rufford基金会提供的资金支持、设备、药物或物资以及差旅支持。Valentin Zálate报告获得Idea Wild提供的设备、药物或物资支持。Mario Santiago Di Bitetti报告获得米西奥内斯国立大学提供的差旅支持。Mario Santiago Di Bitetti……

致谢
我们感谢所有支持我们野外工作的同事和野外助手。我们感谢米西奥内斯生态部授予必要的研究许可证。我们也感谢促进我们进入种植园区域的木材公司。没有阿根廷公共教育和科学研究体系的持续支持，本研究将无法实现，我们对此深表感激和支持。本研究由阿根廷国家促进局……资助

V. Zárate | I. Torge | M.P. Tujague | S.A. Costa | E. Gurarie | I. Agostini | M.S. Di Bitetti