植物拓殖驱动土壤微生物群落向快速生长与分解导向型演替

《Journal of Ecology》：Elevated plant colonisation shifts soil microbes towards faster-growing decomposition-oriented communities

　　

摘要专业翻译 在全球环境变化背景下，先前缺失植物的拓殖速率正在不断上升。拓殖者的建立能够改变植物群落组成，并可能进而影响土壤微生物群落。研究人员利用一项为期9年的种子添加实验，提出以下问题：（i）拓殖者如何影响植物群落组成；（ii）这些植被变化是否驱动土壤原核生物（prokaryote）和真菌（fungi）群落的转变？ 研究人员将23种拓殖物种划分为“快速”和“慢速”资源获取策略两类，引入到两个在演替年龄和群落组成上存在差异的草地样点中。研究人员同时操控了局部干扰和拓殖者种子添加，并考察了样点及拓殖者特征对微生物群落组成的影响。在初始种子添加9年后，研究人员对植物和微生物群落进行了调查。 拓殖者盖度在早期演替样点中更高。在两个样点中，证据表明较高的拓殖者盖度导致群落呈现出更快的生长策略、改变的地下资源获取策略，并且在早期演替样点中降低了分类多样性。通过这些植物群落组成的变化，较高的拓殖者盖度与多样性较低的原核生物群落相关联，其特征是代谢活性和细胞复制水平升高，以及真菌腐生菌（saprotroph）丰度增加。 拓殖者与微生物组成之间的其他关联取决于样点特征和拓殖者特征。在早期演替样点中，拓殖者盖度与其他微生物功能群仅存在较弱关联，尽管该样点拓殖者丰度最高，但未观察到与专性真菌（obligate fungi）的关联。在晚期演替样点中，快速生长拓殖者的较高盖度与原核生物群落代谢活性降低及专性真菌丰度增加相关。同样在晚期演替样点中，与未播种样地相比，接受更多拓殖者种子添加的样地支持更高的原核生物多样性和更高的专性真菌丰度，且与当前植物组成无关。 综合：研究结果表明，植物拓殖速率的升高驱动土壤微生物群落向更快生长、更偏向分解导向的方向转变。然而，尽管早期演替样点中拓殖者盖度更高，植物拓殖者与微生物群落之间的关联在晚期演替样点中更为强烈。因此，实践者应考虑植物拓殖对所有类型草地的地下影响，而不仅仅关注其对植物群落组成影响最为显著的区域。

论文解读

一、研究背景与研究目的

全球环境变化正加速生态群落被先前缺失植物物种拓殖的进程，这包括跨生物地理边界引入的非本地物种、因气候变化而迁移的物种，以及为恢复目的而播种或种植的本土物种。新物种的到达可通过其自身的建立及其对原有物种丰富度和丰度的影响，直接改变植物群落组成。在草地生态系统中，植物群落组成与土壤微生物群落存在内在关联，因此拓殖驱动的植被变化可能进一步改变土壤微生物群落的组成。由于土壤微生物群落驱动养分循环、植物生产力及生物量稳定性等关键生态系统功能，这类变化可能对草地生态系统功能与服务产生级联效应。

然而，预测植物拓殖对土壤微生物组成的影响存在诸多复杂性。首先，植物群落多样性与功能组成的变化并不必然同步发生，可能对土壤微生物群落产生独立或交互的影响。其次，多种引入途径可能引入具有不同性状综合征和繁殖压力的拓殖者。此外，拓殖速率的升高很少独立于其他全球变化组分而发生，演替阶段的变化与土壤微生物群落从原核生物主导向真菌主导的转变相关联，这意味着相同的植被变化可能因被拓殖草地的特征不同而引发不同的微生物响应。

基于此，研究人员利用一项为期9年的种子添加实验，系统考察了植物拓殖对土壤微生物组成的影响。研究提出两个核心问题：（1）植物拓殖者是否驱动植物群落多样性和功能组成的变化；（2）由播种拓殖者驱动的植物群落组成变化是否改变土壤微生物多样性和功能组成。研究聚焦于最可能通过成熟机制影响土壤微生物组成的植物群落组成维度，如凋落物输入和根系分泌物的变化，并侧重于土壤微生物的功能组成而非分类组成，因为功能组成与生态系统过程的联系更为紧密。

二、研究设计与关键技术方法

研究在明尼苏达州Cedar Creek生态系统科学保护区开展，选取了两个相距约80年演替阶段的邻近草地样点。早期演替样点于2004年弃耕，2013年春季使用草甘膦重置演替；晚期演替样点弃耕约80年。研究人员将23种拓殖物种分为13种快速生长型和10种慢速生长型，于2013年春季播种至每样点16个1m×1m样地中，另设8个不播种的对照样地。实验还施加了干扰处理（每三个生长季刈割并浅耕）和繁殖压力处理（部分样地于2015年和2018年秋季以相同速率重新播种）。2021年8月调查了各样地中央0.7m×0.7m区域的植物盖度，共鉴定57种植物。植物功能组成通过叶片和细根经济谱性状的群落加权平均值表征，功能多样性采用功能发散度、均匀度、丰富度和相异度指标，分类多样性采用Shannon多样性、物种丰富度和Faith系统发育多样性。2021年9月采集土壤样本，提取DNA后分别扩增原核生物16S rRNA基因V4区和真菌ITS2区域，采用Illumina平台进行250bp双端测序。原核生物功能谱通过Tax4Fun2将16S序列比对至参考基因组并映射至KEGG同源群数据库进行预测；真菌功能组成通过将UNITE数据库分类结果与FungalTraits数据库匹配推断。土壤资源包括水分、NO₃^?、Olsen磷、pH、有机质及总碳氮等。统计分析采用Varimax旋转主成分分析提取植物、原核生物和真菌群落的主要变异轴，随后构建结构方程模型（SEM）并采用逐步简化与AICc比较进行模型选择，最终通过5000次自助抽样估计拓殖处理及拓殖者丰度对微生物组成的总效应。

三、研究结果

3.1 植物拓殖者是否驱动植物群落多样性和功能组成的变化

拓殖者总盖度在早期演替样点显著高于晚期演替样点，平均分别为21.7%和5.9%，拓殖者丰富度同样在早期演替样点更高。在早期演替样点，快速拓殖者丰度的增加与植物群落向更快速生长、更协作的地下资源获取策略转变以及分类多样性降低相关；慢速拓殖者盖度和总拓殖者丰富度与植物分类多样性仅存在弱关联，对植物功能组成无显著影响。在晚期演替样点，慢速拓殖者盖度的增加与植物群落向更获取型地下资源策略转变相关，而快速拓殖者盖度则呈现相反模式，并与更快的生长策略相关联。两个样点中，实验播种处理本身并未直接改变植物群落组成，表明拓殖者对植物群落结构的影响主要通过拓殖者建立成功率的差异介导，而非是否添加种子。干扰在晚期演替样点促进了更快生长和分类多样性更高的植物群落。

3.2 由播种拓殖者驱动的植物群落组成变化是否改变土壤微生物多样性和功能组成

植物功能组成和多样性的变化与土壤资源可利用性的改变相关联，进而与原核生物和真菌群落的变异相关联。原核生物群落的变异轴代表细胞复制相对于膜结构和维持的投入、细胞代谢活性投入及次生代谢物投入；真菌群落的变异轴代表专性功能群（丛枝菌根真菌和病原菌）、腐生菌和根内生菌相对丰度的变化。

在早期演替样点，植物群落向协作型资源策略的转变与土壤C:N比降低、磷有效性升高和pH升高相关，这些变化进而与降低的原核生物代谢活性和降低的真菌内生菌丰度相关联。植物向慢速生长策略的转变与降低的原核生物多样性相关。综合所有直接和间接效应，快速拓殖者盖度的增加仅导致原核生物群落向更大细胞复制投入方向转变，对其他微生物群的影响因植物功能组成变化对土壤C:N、磷有效性和pH的相反影响相互抵消而有限。慢速拓殖者盖度的增加与真菌腐生菌和内生菌丰度升高、原核生物多样性降低及代谢活性投入增加相关，拓殖者丰富度则呈现相反效应。

在晚期演替样点，植物群落向更慢速生长和协作型地下资源策略的转变与土壤C:N比升高相关，进而与专性真菌丰度增加、原核生物代谢活性和多样性升高以及细胞复制投入增加相关联。总体而言，慢速拓殖者盖度的增加与降低的原核生物多样性、更大的原核生物细胞复制投入和更高的腐生真菌丰度相关，这些效应通过植物群落向更获取型资源策略的转变及随后土壤C:N比降低所介导。相反，快速拓殖者盖度增加了专性真菌丰度并降低了原核生物细胞活性，由植物群落向更快生长和协作型策略的转变驱动。此外，实验播种处理与更高的真菌内生菌丰度、更大的原核生物次生代谢物表达和结构发育投入正相关，且这些效应不通过当前植物组成介导，表明过去拓殖的遗留效应。

四、讨论与结论

研究结果表明，植物拓殖速率的升高驱动土壤微生物群落向更快生长、更偏向分解导向的方向转变，这可通过拓殖者驱动的植物群落组成变化来理解：成功的拓殖者通常将植物群落向更快生长策略转变，这与更快的凋落物分解和更高的根系分泌物速率相关，增加了土壤中相对易利用资源的输入，从而有利于能够利用资源脉冲的微生物类群。这种向更早期演替阶段特征的转变，可由增加繁殖体供应为拓殖者提供的竞争优势来解释，其中Lupinus perennis的成功建立尤为突出。

植物与微生物群落组成之间的关联通过复杂的、位点特异的因果路径运作。早期演替样点中，植物和微生物组成主要通过土壤氮、磷和pH的变化相联系，反映了弃耕后的养分失衡及原核生物主导的微生物群落结构；晚期演替样点中，微生物组成主要由氮有效性主导，土壤C:N是连接植物功能组成与微生物群落的主要路径。相同植物群落组成变化在不同样点引发不同微生物响应，体现了机制背景依赖性。晚期演替样点中播种处理与微生物群落之间的关联更强，可能反映了较慢的凋落物分解速率和真菌群落的更大优势，促进了植物来源输入的持久性，从而放大了过去植物群落组成的遗留效应。

研究结论指出，缓解植物拓殖速率升高对草地微生物群落的影响可能对应对草地广泛退化至关重要。尽管拓殖者丰度和丰富度在早期演替样点更高，但晚期演替样点中拓殖者与微生物组成之间的关联更强，表明晚期演替草地即使拓殖程度较低，因其更紧密的植物-微生物联系和潜在的持久效应，可能对后续营养级影响更为脆弱。土地管理者因此需要考虑植物拓殖对所有类型草地的影响，而不仅限于植物群落组成变化最为显著的区域。