城市栖息地镶嵌结构阻隔基因流但保留入侵白蚁的遗传多样性

《Ecology and Evolution》：Urban Habitat Mosaics Structure Gene Flow but Preserve Genetic Diversity in an Invasive Termite

　　

城市化在热带地区正迅速扩展，但其对入侵社会性昆虫的遗传结构和连通性的影响仍知之甚少。本研究利用18个新开发的多态微卫星（microsatellite）位点，在瓜德罗普（Guadeloupe）三个配对的城市-森林样地中，调查了城市与森林栖息地背景如何与入侵白蚁Heterotermes tenuis（Hagen, 1858）的遗传多样性、种群结构和群体组织相关联。研究人员共对来自50个巢穴的414只工蚁进行了基因分型。跨栖息地比较发现，等位基因丰富度（allelic richness）、观测杂合度（observed heterozygosity）、期望杂合度（expected heterozygosity）及近交系数（inbreeding coefficient）均无差异，表明城市种群未出现普遍的中性遗传多样性丧失。相比之下，种群结构分析显示，在每个样地对内，城市与森林栖息地之间存在显著的遗传分化，栖息地解释了14%–22%的遗传变异。仅在其中一个样地检测到距离隔离（isolation by distance）现象，而景观层面的最大似然种群效应（MLPE）模型表明，栖息地背景比地理距离更能预测遗传分化。群体遗传结构在栖息地间保持一致：未检测到混合家族巢穴，扩展家族群体（extended family colonies）在城市和森林环境中均占主导。综上，这些结果表明城市与森林种群在维持相当水平的中性遗传多样性的同时，表现出中等程度的栖息地相关遗传结构化。然而，由于栖息地类型与若干环境特征共变，且无法排除历史引入结构的影响，该分化不能仅归因于城市化本身。这些发现强调了在评估热带城市景观中入侵白蚁扩散与管理时，考虑栖息地相关遗传结构和群体组织的重要性。

城市栖息地镶嵌结构阻隔基因流但保留入侵白蚁的遗传多样性——论文解读

一、研究背景与问题提出

城市化是当今全球环境变化中最迅速且最广泛的栖息地转化形式之一。自20世纪90年代以来，全球城市面积已翻倍，预计到2050年全球近70%的人口将居住在城市中。城市化导致栖息地破碎化与退化，改变土壤结构与化学性质，并增加多种形式的污染，对生物多样性和生态系统功能产生深远影响。尽管城市化对白蚁群落、功能多样性和形态的影响日益受到关注，但其对遗传多样性、种群连通性和群体繁殖系统的影响研究仍相对不足。

在种群遗传学层面，城市化可能通过多种潜在相反的机制产生影响。一方面，栖息地破碎化可能减少有效种群大小、限制扩散并加剧遗传漂变，最终导致遗传多样性下降和种群间分化增加；另一方面，城市景观可能通过交通网络和人为介导的运输创造新的扩散途径，促进原本隔离种群之间的连通性。因此，城市种群可能表现出遗传多样性降低与隔离加剧，或在显著遗传结构化的同时维持较高多样性。

白蚁作为重要的生态系统工程师和全球性害虫，是研究城市化生态与进化后果的特别相关但常被忽视的模式生物。Heterotermes tenuis（Hagen, 1858）是一种广泛分布的新热带物种，也是加勒比地区（包括小安的列斯群岛、特立尼达和多巴哥及波多黎各）的新兴入侵物种。其木食性生活方式和巢居习性可能通过受侵染木材和植物材料的运输促进被动扩散，有助于其跨人为景观的传播。然而，尽管其经济重要性和分布范围不断扩大，关于该物种如何对城市化做出生态和遗传响应的研究仍十分匮乏。

二、研究内容与主要结论

本研究在瓜德罗普的三个独立城市-森林样地对中，利用新开发的18个多态微卫星标记，比较了城市与森林栖息地间H. tenuis的遗传多样性、种群结构、距离隔离模式和群体家族结构。研究旨在检验城市化是否：（i）改变群体内遗传多样性水平，（ii）改变群体间遗传连通性与分化，（iii）破坏空间遗传结构，以及（iv）影响群体繁殖组织。研究发现，城市与森林种群维持相当水平的中性遗传多样性，但栖息地间存在显著的遗传结构化，且栖息地背景比地理距离更能预测遗传分化，群体繁殖结构在栖息地间保持稳定。

三、关键技术方法

研究人员在瓜德罗普（小安的列斯群岛，加勒比地区）于2023年4–6月开展野外采样，采用配对设计，包含三个城市-森林样地对：Baie-Mahault（BM）、Petit-Bourg（PB）和Sainte-Rose（SR），共采集50个巢穴、414只工蚁。物种鉴定通过形态学与线粒体细胞色素氧化酶II（COII）基因DNA条形码双重确认。微卫星标记由Genoscreen公司开发，基于Illumina MiSeq平台测序，经QDD v3.1进行引物设计，最终保留18个多态位点用于分析。遗传多样性指标（等位基因丰富度Ar、观测杂合度Ho、期望杂合度He、近交系数F_IC）采用线性混合效应模型（LMM）比较；种群结构采用F-统计量、主坐标分析（PCoA）和置换多元方差分析（PERMANOVA）评估；距离隔离采用Mantel检验和最大似然种群效应（MLPE）模型；群体家族结构依据Vargo等（2003）标准分类为简单家族、扩展家族和混合家族，并结合COLONY软件验证。

四、研究结果

4.1 遗传多样性

20个初始位点中有2个（Hten-09和Hten-26）因扩增成功率低和缺失数据多而被排除，最终保留18个位点。Micro-Checker和FreeNA检测未发现无效等位基因的普遍证据。配对F_CT值分析表明各巢穴可视为独立群体单位。遗传多样性在栖息地间总体相似：森林巢穴平均等位基因丰富度为2.11±0.26，城市为2.35±0.26；观测杂合度在森林和城市中分别为0.47±0.10和0.56±0.06。线性混合效应模型显示栖息地对Ar、He、Ho和F_IC均无显著总体效应。但样地对特异性分析显示，SR样地对中城市巢穴遗传多样性显著高于森林巢穴（Ar增加0.552个等位基因/位点，p<0.001），而PB和BM样地对中无显著差异。

4.2 种群结构

配对F_CT值显示群体间存在显著遗传分化。层次聚类显示SR样地对中城市与森林巢穴形成明显分离的簇，PB样地对中两种栖息地巢穴混合分布，BM样地对呈现中间模式。PCoA分析在三个样地对中均检测到栖息地相关分化，前两轴分别解释了SR、PB和BM样地对25.3%、35.8%和45.8%的总变异。PERMANOVA确认每个样地对内城市与森林栖息地间遗传结构存在显著差异，栖息地解释了14.4%、17.0%和21.5%的遗传变异（SR：p<0.001；PB：p=0.009；BM：p=0.007）。全局PERMANOVA检测到样地对（R2=0.263，p<0.001）和栖息地（R2=0.138，p<0.001）的显著效应，栖息地效应在顺序和边际检验中均保持稳定。随机子抽样验证表明栖息地效应在所有999次排列中均显著（中位R2=0.198）。

4.3 距离隔离

Mantel检验仅在森林样地FBM中检测到地理距离与遗传距离间显著正相关（Mantel r=0.600，p=0.033），其余五个样地均未检测到距离隔离模式。全局MLPE模型未检测到地理距离对遗传分化的显著效应（β=0.001±0.009，p=0.878），而城市-森林跨栖息地比较的遗传分化显著高于栖息地内比较（β=0.128±0.042，p=0.002）。

4.4 家族结构

50个巢穴中未检测到混合家族群体。大多数巢穴（37个，74%）被分类为扩展家族，仅13个巢穴（26%）为简单家族。扩展家族巢穴在森林（28/35）和城市（9/15）栖息地中均占主导，其频率在栖息地间无显著差异（Fisher精确检验，p=0.170）。

五、讨论与结论

本研究发现城市化并未导致H. tenuis可检测的中性遗传多样性丧失，但城市与森林栖息地间在遗传结构上持续存在差异。栖息地相关分化在研究的空间尺度上强于地理距离效应，而群体繁殖组织在栖息地间基本保持不变。这些发现表明栖息地背景可以与种群遗传结构相关联而无需显著的遗传侵蚀，可能反映了景观依赖性扩散、栖息地特异性群体建立、环境异质性和历史引入过程的综合影响。然而，由于城市与森林样地在海拔、温度、人工光照、人口密度和树木覆盖度等多个环境特征上存在差异，且这些因素与城市-森林对比内在相关，无法用二元栖息地变量在统计上分离，因此该分化不能仅归因于城市化本身。历史引入结构、栖息地过滤影响群体建立成功率等替代解释也无法排除。研究人员强调，区分这些机制的相对贡献需要整合原产地采样以重建入侵历史、全基因组数据以解析种群结构并检验适应性分化，以及明确的景观遗传模型以量化环境异质性、城市配置和潜在人为介导运输途径的影响。本研究表明，在评估热带快速城市化地区入侵社会性昆虫的扩散动态和监测其传播时，必须同时考虑景观配置和群体生物学。