渤海和黄海中浮游植物的沉降速率：黄海冷水团对碳输出调节作用的探讨

《Marine Pollution Bulletin》：Sinking rates of phytoplankton in the Bohai and Yellow Seas: Insights into the regulatory role of the Yellow Sea cold water mass on carbon export

　　• 在YSCWM内部，浮游植物的沉降速率显著低于外部。• 无机氮（DIN）和硅藻控制着沉降速率，而甲藻则驱动着碳生物量（C biomass）的生成。• 甲藻在YSCWM内部占主导地位，并且与沉降速率呈负相关。• 分层作用在YSCWM内部间接抑制了碳通量，而在外部则由氮磷比（N/P）驱动碳通量。

1. 引言
海洋浮游植物几乎贡献了全球初级生产的一半，并且是海洋生态系统中的营养能量传递和生物地球化学循环的基础（Field等人，1998；Régimbeau等人，2025）。通过光合作用，浮游植物将无机碳转化为有机物质，为海洋食物网提供能量并调节海洋对二氧化碳的吸收。这些过程对海洋碳循环和全球气候调节有深远的影响（Falkowski，1994；Hutchins和Tagliabue，2024；Lu等人，2025）。然而，这种光合作用产生的碳对长期碳封存的作用程度取决于其从表面向深海的垂直输送（Richardson和Jackson，2007；Durkin等人，2016），这一过程主要由浮游植物细胞及其聚集体本身的沉降过程控制。

海洋生物碳泵包括一系列过程，通过这些过程，表层水中的有机碳通过颗粒沉降、聚集和向下输送被转移到更深的水层（Boyd等人，2019；Siegel等人，2023）。然而，碳的输出和封存是两个不同的过程：输出的碳可能在底层水中重新矿化并通过混合和通风重新返回表面（Guidi等人，2015；Baker等人，2022），因此更高的沉降速率或更大的颗粒输出并不一定意味着更多的碳封存。浮游植物细胞及其聚集体的沉降是生物碳泵的核心，它决定了细胞在光合带的停留时间以及垂直碳输出和随后重新矿化的效率（Christina和Passow，2007；Nowicki等人，2022）。需要注意的是，浮游植物的沉降速率只是生物碳输出途径中的一个关键组成部分，并不能单独决定系统的整体碳封存能力。实际上，浮游植物的沉降速率受到多种相互作用因素的影响。从物理上讲，混合层深度和柱层分层的改变会改变湍流混合和垂直剪切力，从而影响浮游植物的聚集和沉降速度（Boyd等人，2019；Jian等人，2022）。从生物上看，浮游植物的形态和群落组成会影响其沉降行为，通常较大且不对称的细胞比较小或细长的形式具有更高的沉降速度（Padisák等人，2003），而形成链状的硅藻通常比甲藻沉降得更快（Peperzak等人，2003；Huang等人，2026）。从化学上看，包括氮（N）、磷（P）和硅（Si）在内的营养物质的可利用性通过改变细胞密度和聚集潜力来调节浮游植物的沉降速率（Bienfang等人，1982；Raut等人，2026）。因此，定量区分这些物理、化学和生物驱动因素的相对重要性对于理解浮游植物沉降动态及其在生物碳泵中的作用至关重要。

渤海和黄海位于中国东部大陆架上，是典型的浅海半封闭边缘海域，在生态和生物地球化学上具有重要意义（Shi和Wang，2012）。在自然条件下，浮游植物生物量和大小分层的群落结构在该地区表现出明显的空间异质性，近岸水域以微浮游植物和纳米浮游植物为主，而离岸海域则以皮克浮游植物为主，这种模式主要受温度、混合层深度和风驱动的混合作用的影响（Sun等人，2019）。然而，在过去的几十年里，陆地输入的增加和富营养化压力给这一系统带来了额外的环境变化。营养物质负荷的增加改变了营养物质的化学计量比，特别是氮磷比的上升，进而改变了浮游植物群落组成（Wang等人，2018）。除了自然因素和人为因素外，该地区还受到复杂水团结构和季节性分层的影响。其中，黄海冷水团（YSCWM）是温暖季节最显著的水文现象之一。这种持久的冷水体显著改变了温度-盐度结构并增强了水体的垂直分层（Fu等人，2018；Zhu等人，2018）。因此，渤海、YSCWM内部以及冷水团外部的区域在流体力学条件、营养状态和生态过程上存在显著差异，使得该地区成为研究多种环境因素影响下浮游植物沉降速率变化的理想自然实验室。然而，该地区浮游植物沉降速率的空间分布及其环境调节机制仍不甚清楚。

基于这一背景，在渤海和黄海进行了实地调查，以测量不同站点和水层中的浮游植物沉降速率及相关物理和生物地球化学参数。鉴于上述碳输出和碳封存之间的区别，本研究重点关注由浮游植物介导的颗粒输出，而不是系统的整体碳封存能力。本研究的目标是：i）描述渤海-黄海系统中浮游植物沉降速率的空间分布；ii）确定调节浮游植物沉降速率的主要环境因素；iii）评估浮游植物沉降对碳输出的影响及其与YSCWM的调节作用。本研究的结果将有助于我们更好地理解浮游植物沉降机制及其在渤海-黄海系统中的碳输出作用，对评估边缘海域的颗粒有机碳通量也有参考价值。

2. 材料与方法
2.1. 研究区域和采样站点
2018年7月至8月期间，在R/V Dongfanghong II船上对渤海和黄海进行了多学科调查，共覆盖了31个站点（图1a）。根据地理位置和底层水温度，研究区域被划分为渤海站点、YSCWM内的站点（底层温度<10°C）和YSCWM外的站点。10°C等温线被广泛用于定义夏季黄海中部凹陷区域YSCWM的范围（Li等人，2016）。在每个站点，使用Sea-Bird 911 Plus CTD罗塞特系统采集海水样本，该系统同时记录了水温和盐度。根据当地的水深情况，水柱被分为表层、中层和底层。表层样本在水面下约2-3米处采集，属于表层混合层。中层样本在水深约50%处采集。底层样本在水下约2米处采集，以尽量减少沉积物的重新悬浮。这一标准在所有站点中一致应用。所有站点的实际采样深度见表S1。这种深度分层的采样方案（表层、中层、底层）遵循浅海架研究的标准做法（Yang和Liu，2018；Liang等人，2022；Fu和Sun，2024）。从每一层采集的水样用于测量浮游植物沉降速率和其他环境参数。

2.2. 环境参数的测量
2.2.1 叶绿素a（Chl a）分析
从每一层中取150毫升海水过滤到25微米GF/F过滤器上，并在-20°C下暗处保存。在暗条件下用90%丙酮提取色素24小时，然后使用校准的Turner Designs Trilogy荧光计测量Chl a。
2.2.2 营养物质分析
收集100毫升经过GF/F过滤的海水样本，并在-20°C下保存直至分析。使用Technicon AA3 Auto-Analyzer按照标准比色法测量溶解无机氮（DIN）、溶解无机磷（DIP）和溶解硅（DSi）的浓度（Karl和Tien，1992；Grasshoff等人，1999）。
2.2.3 浮游植物群落分析
从每一采样层中取250毫升海水，用中性甲醛（最终浓度3%）固定。随后使用Uterm?hl方法（Uterm?hl，1958）确定浮游植物群落的结构。在倒置显微镜（AE2000，Motic）下以200倍或400倍放大倍数计数浮游植物。分类鉴定参考Jin等人（1965）、Yamaji（1991）、Sun和Liu（2002）以及WoRMS（http://www.marinespecies.org）的方法，尽可能接近物种水平进行鉴定。浮游植物碳生物量是根据细胞体积计算的，细胞体积是根据细胞尺寸使用几何模型估算的（Sun和Liu，2003），然后根据Eppley等人（1970）的方法转换为碳含量。Uterm?hl方法在生物量估算上有一定的局限性。沉降时间可能会影响计数结果，文献中提出了不同的建议（Lund等人，1958）。此外，沉降柱的壁效应可能导致细胞轻微粘附（Uterm?hl，1958）。所有样本都按照一致的程序处理，确保了区域和层间的可靠比较。
2.3 浮游植物沉降速率的测定
使用沉降柱（SETCOL）方法（Bienfang，1981；Mao等人，2024）测定浮游植物沉降速率。实验中使用的沉降柱是透明有机玻璃制成的圆柱体，高25厘米，体积335毫升，并装有不透明的顶部盖子（图S1）。为了避免船舶运动引起的干扰，整个实验过程中沉降柱都被固定在工作台上。沉降柱用箔纸包裹以最小化光照和热对流的影响。对于每个采样层，用同一CTD采集的海水填充三个平行的沉降柱。样品在暗处静置2小时后，依次从每个柱子的出口端口抽取水样。最后，根据柱子中Chl a浓度的垂直变化来计算浮游植物的沉降速率。Chl a浓度被用作浮游植物生物量的代示指标，因为它是评估颗粒沉降行为的公认指标（Bienfang，1981；Wang等人，2025）。
SETCOL方法因其灵活性和实用性而被广泛用于基于野外的浮游植物沉降测量（Guo等人，2016；Chindia和Figueredo，2018；Li等人，2018）。与粒子图像测速（PIV）的比较表明，SETCOL可能会低估沉降速率，主要是由于沉降柱内的对流壁效应（Du Clos和Gemmell，2024）。然而，PIV在野外难以复制，使得SETCOL成为不同水文条件下进行比较分析的最可行方法（Mao等人，2024）。SETCOL的一个关键局限性是它只测量固定时间间隔内的整体群落沉降，无法区分被动重力沉降和主动垂直迁移的移动生物类群（例如甲藻）。为了减少这种行为偏差，所有实验都在暗处进行，这大大减少了光诱导的游动行为。尽管有这些局限性，SETCOL仍适用于我们的比较目的，因为所有样本都在相同条件下处理，从而保证了区域和层间的可靠相对比较。

2.4. 数据分析
使用以下公式计算浮游植物物种的优势指数（Y）（Sun和Liu，2004）：
(1) ?? = ??????×????
其中ni代表所有样本中物种i的总细胞数量，??是所有物种的总细胞数量，fi表示物种i在各采样站点的出现频率。
将浮游植物生物量转换为碳生物量的公式如下（Eppley等人，1970）：
(2) 对于硅藻：log10??? = 0.76×log10????0.352
(3) 对于其他浮游植物：log10??? = 0.94×log10????0.60
其中C是每个物种的碳生物量（pg C cell^-1），V是每个物种的浮游植物细胞生物体积（μm^3）。
对于多变量分析，使用深度积分的水柱值作为站点级别的代表。对于每个变量X，使用梯形积分方法计算水柱平均值（Xwc）：
(4) ?????? = ???? + ???? + (?????????)+???? + (?????????) / (?????????)
其中Xs、Xm和Xb分别是表层、中层和底层的测量值，Ds、Dm和Db分别是相应的采样深度。该程序被应用于ABT和SEM分析中使用的所有变量。浮游植物的沉降率是使用以下方程估算的（Bienfang，1981）：(5)??=????????×????，其中φ表示浮游植物的沉降率（m d?1）；Bs是在试验时间内沉淀的浮游植物生物量；Bt是沉淀柱中浮游植物的总生物量；L是柱子的高度（0.25 m）；t是沉淀时间（0.083 d或大约2小时）。浮游植物碳通量是平均沉降率与深度加权平均浮游植物碳生物量的乘积（Shanks和Trent，1980；Guo等人，2016；Qiu等人，2018）：(6)??=????×????，其中F是浮游植物碳通量（mg C m?2 d?1），φa是水柱中浮游植物的平均沉降率（m d?1），Ca是平均浮游植物碳生物量（mg C m?3）。由于SETCOL沉降率是按叶绿素重量计算的，而不是按碳重量计算的，并且不同浮游植物类群的Chl a:C比率可能有所不同，因此进行了敏感性分析，以评估将基于叶绿素的沉降率转换为碳通量时可能存在的不确定性（文本S1和表S2）。垂直分层指数（VSI，kg m?3）被计算出来，作为表示水柱分层强度的指标（Chen等人，2021）：(7)??????=∑[?????(??+1)??????(??)]，其中m和δθ分别是从表面到底层的深度（m）和潜在密度异常（kg m?3）。在进一步综合分析之前，数据经过了方差同质性和正态性的检查。结果以平均值和标准差表示。使用Ocean Data View (ODV)生成了采样站地图和浮游植物沉降率的垂直分布图。使用单因素方差分析（one-way ANOVA）比较了来自不同研究区域或深度的数据集，统计显著性在p < 0.05时通过Tukey检验确定，使用的软件是SPSS（v 21.0）。使用R软件中的“prcomp”包对标准化变量进行了主成分分析（PCA）。使用基于Bray-Curtis差异的排列多变量分析（PERMANOVA）评估了不同区域之间的参数差异，排列次数为999次。随机森林分析用于识别不同研究海域中浮游植物沉降率的关键驱动因素，通过“randomForest”和“rfPermute”包评估变量重要性，方法是根据均方误差的百分比增加（%IncMSE）。此外，还使用了基于“gbm”包的聚合提升树（ABT）分析来识别渤海和黄海中浮游植物沉降率和碳生物量的关键环境驱动因素。随机森林和ABT作为互补方法用于评估预测因子识别的稳健性。结构方程模型（SEMs）使用最大似然估计方法进行，由AMOS 23.0执行，以测试环境变量对YSCWM内外浮游植物沉降率的直接影响和间接影响。只有当p值超过0.05时，模型才被认为是稳健的（Grace等人，2010）。对于SEMs，YSCWM内部使用VSI，YSCWM外部使用温度，这基于每个区域的独特物理特性。需要注意的是，N/P比率仅用于SEMs，而不用于之前的PCA、随机森林、方差分割或ABT分析。这些分析旨在评估单个测量变量的相对重要性；因此，使用了原始的营养盐浓度（DIN和DIP）。由于N/P比率是从DIN和DIP数学推导出来的，将它们一起包括进来会引入冗余和多重共线性，使得变量重要性的解释不可靠。还测试了使用DIN和DIP作为单独预测因子的另一种SEM方法，但由于这两个变量之间的多重共线性而未能收敛。相比之下，SEM是为了测试一个特定的机制路径，即养分失衡对群落组成以及沉降率和碳通量的影响。对于这个路径，N/P比率是更合适且生态上更有意义的预测因子。因此，这两组分析服务于不同的目的，并使用不同的但互补的变量表示方法。为了考虑同一站点不同层的样本之间可能存在的非独立性，采用了不同的分析策略。对于单变量比较（例如，ANOVA）以及随机森林和方差分割分析，分别对每一层（表面、中间、底部）进行了统计测试，以保留各层的特定模式并避免跨层合并非独立样本。对于ABT和SEM，使用了深度加权的水柱值作为站点级别的代表，这些值考虑了层厚度，并为每个站点提供了一个具有生态意义的单一值，同时保留了垂直异质性的贡献。

3. 结果
3.1. 水文和生物条件
标准化环境变量的主成分分析（PCA）显示，渤海内部、YSCWM内部和YSCWM外部的样本之间存在明显差异（图1b），尽管某些组之间也观察到重叠。前两个主成分解释了近50%的总方差，其中PC1与温度、盐度和DIP有很强的相关性，PC2主要与DIN和浮游植物生物量相关。排列多变量分析确认三个区域之间的环境变量存在显著差异（R2 = 0.15，p = 0.001），YSCWM与其他两个区域最为不同。此外，环境参数表现出明显的垂直和区域对比（表1）。垂直方向上，Chl a浓度随深度显著下降（p < 0.05），而在渤海中营养盐显示出上升趋势。YSCWM内部明显存在强烈的热分层，底部温度大约比表面低18°C（p < 0.05），并且底部DIP显著升高（p < 0.05）（0.42 ± 0.20 μmol L?1），相对于表面（0.05 ± 0.05 μmol L?1）。YSCWM外部没有观察到Chl a和营养盐的显著垂直梯度。所有31个站点的温度和盐度的垂直剖面如图S2所示，表面、中间和底部的实际采样深度用水平线标记。YSCWM内部的站点观察到明显的热跃层，而渤海和YSCWM外部的站点显示出较弱的垂直梯度。区域上，近岸站点（例如B68、H34）和YSCWM底部水域（例如H11）观察到DIN浓度升高。YSCWM内部的VSI最高（p < 0.05）（5.20 ± 0.87 kg m?3），表明水柱稳定性最强，而渤海（2.61 ± 1.52 kg m?3）和YSCWM外部（2.56 ± 2.21 kg m?3）的值较低。YSCWM的特点是底部水温明显较低（8.78 ± 2.51°C）和底部盐度较高（32.5 ± 0.32 psu）。YSCWM内部所有层的Chl a浓度一致低于外部（p < 0.05），其中渤海表层显示出最高的水平（3.71 ± 1.18 μg L?1）。

表1. 研究区域不同海水层的选定生物地球化学性质。
研究区域 水层 T(°C) S(psu) Chl a(μg L?1) DIN(μmol L?1) DSi(μmol L?1) VSI*(kg m?3)
渤海 表面 27.0 (2.38)a A 31.0 (1.11)a A 3.71 (1.18)a A 0.02(0.02)a A 3.00(3.36)a A 3.41 (1.40)a A 2.61 (1.52)
中间 20.8 (3.15)b A 31.7 (0.09)a B 2.68 (1.33)ab A 0.07 (0.06)a B 5.30 (3.24)a A 5.51 (2.55)a
底部 19.8 (3.35)b A 31.8 (0.69)a B 2.06 (0.77)b A 0.10 (0.08)a B 6.04 (3.52)a A 5.42 (2.28)a
YSCWM内部 表面 27.0 (1.85)a A 31.4 (0.47)b A 1.09 (1.11)a B 0.05 (0.05)c A 2.02 (1.61)b A 1.59 (1.14)b A 5.20 (0.87)
中间 10.9 (3.67)b B 32.5 (0.37)a A 1.41 (0.72)a B 0.22(0.15)b A 3.34 (1.74)ab A 3.48 (2.83)ab
底部 8.78 (2.51)b B 32.5 (0.32)a A 0.93 (0.48)a B 0.42 (0.20)a A 4.86 (2.38)a A 4.85 (2.23)a
YSCWM外部 表面 26.0 (2.66)a A 31.3 (1.23)a A 2.77 (1.94)a A 0.07 (0.07)a A 4.79 (4.28)a A 3.80 (3.89)a A 2.56 (2.21)
中间 19.6 (4.89)b A 32.0 (0.54)a AB 3.03 (1.77)a A 0.15 (0.11)a A 5.18 (4.11)a A 4.03 (3.70)a
底部 18.3 (5.62)b A 32.1 (0.54)a AB 3.16 (2.18)a A 0.17 (0.14)a A 6.55 (5.14)a A 4.45 (3.78)a
注：数据以平均值和标准差（SD）表示。不同的小写字母表示同一研究区域内三个采样海水层之间的显著差异（p < 0.05）。不同的大写字母表示同一采样海水层内三个研究区域之间的显著差异（p < 0.05）。*垂直分层指数（VSI）是根据三个海水层的参数计算得出的，每个采样站点得到一个单一值。缩写：Chl a，叶绿素a；DIN，溶解无机氮；DIP，溶解无机磷；DSi，溶解硅；S，盐度；T，温度；YSCWM，黄海冷水团。

3.2. 浮游植物沉降率的分布
整个水柱中的浮游植物沉降率范围从?0.20到1.64 m d?1，平均值为0.43 ± 0.38 m d?1。在水平方向上，研究区域内观察到明显的空间异质性（图2a）。较高的沉降率（> 0.8 m d?1）主要分布在YSCWM外部的黄海南部，特别是在中间和底部层，而较低的沉降率（< 0.3 m d?1）则一致出现在YSCWM内部。渤海的沉降率处于中间值（0.3–0.5 m d?1）。区域比较确认中间层（渤海 > YSCWM，p = 0.03384）和底部层（YSCWM外部 > 渤海，p = 0.01125，图2b）存在显著差异。垂直方向上，表层平均沉降率为0.40 ± 0.37 m d?1，中间层为0.36 ± 0.37 m d?1，底部层为0.54 ± 0.39 m d?1（图2c）。

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图2. 渤海、黄海冷水团（YSCWM）内部和YSCWM外部的浮游植物沉降率分布。(a) 表层、中间层和底部层的水平分布。(b) 浮游植物沉降率的层状变化，显著差异（单因素方差分析，p < 0.05）由P值表示。箱形图显示中位数（中心线）、第25和第75百分位数（箱子）、范围（须状线）和平均值（黑点）。线条连接不同海域的平均值，以突出整体趋势。(c) 随深度变化的浮游植物沉降率垂直剖面；阴影区域代表由二次多项式函数得到的拟合曲线的95%置信区间。（有关此图例中颜色的解释，请参考本文的网络版本。）

3.3. 浮游植物群落、碳生物量和碳通量的变化
三个区域的浮游植物群落组成存在显著差异，硅藻在所有区域的相对丰度和优势指数上都占主导地位（表S3）。Paralia sulcata是所有区域中最占优势的物种，YSCWM外部优势最高（43.90%；0.3827），其次是YSCWM内部（30.06%；0.1822）和渤海（27.01%；0.1672）。次要优势物种因区域而异，渤海为Dictyocha fibula和Thalassionema nitzschioides，YSCWM外部为Skeletonema dohrnii，YSCWM内部为Alexandrium catenella和Coscinodiscus subtilis。硅藻和甲藻对碳生物量的贡献在不同区域有所不同，YSCWM外部硅藻占主导地位，而YSCWM内部甲藻的贡献显著增加（图3a-c）。区域比较显示，在表层和底部层三个区域的碳生物量存在显著差异，但在中间层没有差异（图3d）。浮游植物碳通量在YSCWM外部显著高于冷水团内部和渤海（图3e）。敏感性分析显示，在不同的Chl a:C比率和群落组成假设下，绝对碳通量估计值最多相差约25%（文本S1和表S2），但三个区域之间的相对顺序保持不变，YSCWM外部的通量较高，内部通量较低。

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图3. 渤海和黄海中表层（a）、中间层（b）和底部层（c）的浮游植物碳生物量和分类组成水平分布；在每个面板中，每个圆的大小按相应站点的总浮游植物碳生物量缩放，较大的圆表示较高的生物量。圆内的饼图说明了主要浮游植物分类组对总碳生物量的相对比例贡献。渤海、黄海冷水团（YSCWM）内部和YSCWM外部的浮游植物碳生物量（d）和碳通量（e）的区域比较。箱形图显示中位数（中心线）、第25和第75百分位数（箱子）、范围（须状线）和平均值（点）。线条连接不同区域的平均值，以突出整体趋势。区域之间的显著差异（单因素方差分析，* p < 0.05）用星号标记。（有关此图例中颜色的解释，请参考本文的网络版本。）

3.4. 不同区域沉降率的环境预测因子
三个区域浮游植物沉降率的统计关联存在显著差异。在渤海，浮游植物沉降率与DIN和甲藻丰度呈正相关（p < 0.01），但与盐度（p < 0.01）和硅藻丰度呈负相关（p < 0.05）。随机森林分析确定DIN是最重要的预测因子，其次是盐度、甲藻丰度和硅藻丰度。物理、化学和生物类别的变量对总相对重要性的贡献相当（分别为38.1%、31.7%和30.2%，图4a）。方差分解显示，三个变量组共同解释了25%的沉降率变化，总解释比例达到56%（图4d）。下载：下载高分辨率图片（404KB）下载：下载全尺寸图片

图4. 基于相关性分析、随机森林和方差分解分析，研究了渤海（a、d）、黄海冷水团（YSCWM）外部（b、e）以及YSCWM内部（c、f）中物理（温度、盐度、深度和VSI）、化学（DIN、DIP和DSi）和生物（叶绿素a、浮游植物、硅含量和硅含量与浮游植物沉降率）因素与浮游植物沉降率之间的关联。这些类别代表在同一因果路径内相互关联的变量分组，而不是独立的生态机制。星号表示显著性水平：*p < 0.05；**p < 0.01；***p < 0.001。缩写：Chl a，叶绿素a；Dia.，硅藻；Din.，甲藻；Din./Dia.，甲藻与硅藻的丰度比；DIN，溶解无机氮；DIP，溶解无机磷；DSi，溶解硅；Phyto.，浮游植物；Sal.，盐度；Tem.，温度；VSI，垂直分层指数。（有关该图例中颜色的解释，请参考本文的网页版本。）

在YSCWM外部，沉降率与DSi和DIN呈正相关（p < 0.001），但与甲藻与硅藻的丰度比呈负相关（p < 0.05）。随机森林分析确定DSi和DIN是最重要的预测因子，其次是总浮游植物丰度。化学和生物因素是沉降率预测的主要贡献者，而物理因素的作用较小（图4b）。方差分解表明测量变量对沉降率的解释能力相对较强，剩余变异仅为18%（图4e）。

在YSCWM内部，沉降率与硅藻丰度呈正相关（p < 0.01），但与甲藻与硅藻的丰度比呈负相关（p < 0.05）。随机森林分析确定硅藻丰度是最重要的预测因子，其次是甲藻与硅藻的丰度比、总浮游植物丰度和叶绿素a。生物因素是预测沉降率的重要因素，远超物理和化学因素（图4c）。然而，方差分解显示沉降率的总解释比例仅为17%（图4f）。

3.5. 沉降率和碳生物量的关键预测因子
在整个研究区域内进行的聚合提升树（ABT）分析揭示了浮游植物沉降率和碳生物量的不同重要性模式。对于沉降率，DIN是最重要的预测因子，贡献了50.16%的相对影响力，其次是硅藻丰度（13.35%）、温度（6.21%）和盐度（5.92%）。插图散点图显示，浮游植物沉降率与硅藻丰度（p < 0.01）和温度（p < 0.05）呈正相关，但与盐度（p < 0.05）呈负相关（图5a）。对于浮游植物碳生物量，甲藻丰度是最重要的预测因子（57.76%），其次是总浮游植物丰度（19.34%）、DIP（8.03%）和叶绿素a（5.22%）。插图散点图显示，浮游植物碳生物量与甲藻丰度（p < 0.001）、总浮游植物丰度（p < 0.001）和叶绿素a（p < 0.01）呈正相关，但与DIP没有显著相关性（p > 0.05，图5b）。

图5. 聚合提升树（ABT）模型揭示的浮游植物沉降率（a）和碳生物量（b）的环境预测因子。插图显示了关键预测因子与沉降率和碳生物量的相关性。R2和p值表示模型性能。缩写：Chl a，叶绿素a；Dia.，硅藻；Din.，甲藻；Din./Dia.，甲藻与硅藻的丰度比；DIN，溶解无机氮；DIP，溶解无机磷；DSi，溶解硅；Phyto.，浮游植物；Sal.，盐度；Tem.，温度；VSI，垂直分层指数。

3.6. YSCWM内部和外部的碳通量的直接和间接关联
为了理清物理、化学和生物变量之间的相互关联，构建了结构方程模型（SEMs）来研究YSCWM内部和外部浮游植物碳通量的直接和间接关联（图6）。在两个区域，浮游植物碳通量都与沉降率和碳生物量直接相关。然而，环境因素与沉降率和碳生物量之间的路径在两种水文条件下存在显著差异。

图6. 黄海冷水团（YSCWM）内部（a、b）和外部（c、d）环境变量对浮游植物碳通量的影响的结构方程模型（SEMs）以及这些影响的标准化效应。黑色和灰色箭头分别表示p < 0.05和p > 0.05时关系的显著性。模型中的箭头表示相关路径，箭头上的数字表示相关系数。星号（*）表示路径的显著性，其中*表示p < 0.05，**表示p < 0.01，***表示p < 0.001。此外，χ2/df（自由度）、p值、GFI（拟合优度指数）和RMSEA（近似均方根误差）表示模型拟合的参数。缩写：Carbon bio.，碳生物量；Din./Dia.，甲藻与硅藻的丰度比；N/P，氮磷摩尔比；Tem.，温度；VSI，垂直分层指数。

3.6. YSCWM内部和外部的碳通量的直接和间接关联
为了理清物理、化学和生物变量之间的相互关联，构建了结构方程模型（SEMs）来研究YSCWM内部和外部浮游植物碳通量的直接和间接关联（图6）。在两个区域，浮游植物碳通量都与沉降率和碳生物量直接相关。然而，环境因素与沉降率和碳生物量之间的路径在两种水文条件下存在显著差异。

4. 讨论
4.1. 浮游植物沉降率的环境驱动因素的区域异质性
与浮游植物沉降率统计相关的环境变量在研究区域内表现出显著的空间异质性，不同区域之间的关联模式也有所不同。在所有预测因子中，DIN的统计重要性最高（图5a）。然而，这种关联本身并不能直接说明DIN对沉降率的机制性影响。本研究中的高DIN浓度主要与特定的站点类型相关，特别是在近岸站点和深层底部水域，那里的沉降率也可能受到颗粒输送、积累和局部水动力条件的影晌。先前的研究表明，浮游植物沉降率随细胞大小、形态、细胞碳含量和环境条件而变化，这些因素的相对重要性在不同海洋环境中可能有所不同（Smayda, 1970; Durante et al., 2019）。因此，观察到的DIN与沉降率的关联可能部分反映了与环境设置和浮游植物群落组成的协变，而不是DIN对细胞生理的直接影响（Mao et al., 2024）。我们的数据集无法完全区分这些潜在的物理和生物地球化学贡献，这仍然是本研究的局限性。氮的可用性也可能与细胞营养配额和生理状态的变化有关，进而影响沉降行为。然而，这些反应的方向和程度不能仅从环境中的DIN浓度推断出来（Bienfang et al., 1982）。此外，平均细胞大小或群落水平的沉降率变化可能源于物种组成的变化，而不是单个物种内的生理变化（Durante et al., 2019）。去除渤海站点的稳健性检验显示，DIN仍然是最重要的预测因子，尽管其相对重要性从50.16%下降到40.37%（图S4），进一步支持其作为统计上重要但依赖于上下文的预测因子的解释。因此，DIN应被视为本数据集中统计上重要的预测因子，而不是浮游植物沉降率的已知机制驱动因素。

硅藻丰度是第二重要的预测因子（13.35%，图5a），这与硅藻形态在促进快速沉降中的作用一致。硅藻具有密集的硅质外壳，经常形成长链或大聚集体，这些都会增加有效细胞密度并促进快速沉降（Waite et al., 1997; Miklasz and Denny, 2010）。温度（6.21%）和盐度（5.92%）也有重要贡献（图5a），反映了它们在调节水密度、粘度和分层强度中的作用，这些都直接影响浮游植物的沉降动态（Bach et al., 2012; Zhao et al., 2026）。

三个区域的沉降率关键关联明显不同（图4）。在渤海，来自多个类别的变量被确定为沉降率的统计上重要预测因子，其中DIN的相对重要性最高（图4a和d）。这种平衡的贡献反映了这个半封闭浅海中多种驱动机制的复杂相互作用。渤海从周围河流（特别是黄河）接收大量的陆地输入，这些河流带来了高营养负荷和悬浮沉积物（Li et al., 2022）。相关性分析进一步显示，沉降率与DIN呈正相关，但与盐度呈负相关（图4a）。与盐度的负相关可能反映了淡水排放的影响，淡水输送的营养物质可能促进浮游植物生长并提高沉降率（Yang et al., 2023a; Zhang et al., 2024）。这些输入创造了空间上异质的条件，其中物理混合、营养物质的可用性和生物生产力紧密耦合。方差分解表明，这三个因素组共同解释了25%的浮游植物沉降率变化（图4d），表明预测因子之间存在中等程度的共线性，进一步支持了多个过程在此动态沿海环境中同时运行的观点。

在YSCWM外部，随机森林分析确定DSi和DIN是最重要的统计预测因子（图4b）。此外，化学和生物变量分别贡献了43.8%和48.8%的相对重要性（图4b）。这些统计关联可能反映了冷水团外部相对混合且分层较少的水柱，其中营养物质的可用性和群落组成与沉降动态紧密相关。相关性分析表明，沉降率与DSi呈正相关（图4b）。DSi的正面效应对硅藻特别相关，因为硅的可用性直接影响外壳形成和细胞密度，硅含量丰富的条件促进高度硅化的、沉降更快的细胞（Martin-Jézéquel et al., 2000）。方差分解显示总解释比例高达82%（图4e）。冷水团外部的较高预测能力支持了这样一个观点：在混合良好的系统中，浮游植物的沉降动态更直接且可预测地与环境条件相关。

在YSCWM内部，生物变量在预测浮游植物沉降率方面显示出最高的相对重要性。相关性分析显示，沉降率与硅藻丰度和叶绿素a呈正相关，但与甲藻与硅藻的丰度比呈负相关（图4c），这加强了浮游植物群落组成在确定冷水团内部沉降动态中的重要性（Ding et al., 2025）。然而，方差分解显示总解释比例非常低（图4f），表明传统环境参数不足以捕捉这一强分层区域中浮游植物沉降率变化的驱动因素。YSCWM内部的强烈分层可能通过复杂的间接路径从根本上改变了环境变量与浮游植物沉降行为之间的关系。例如，分层引起的营养限制可能触发浮游植物的生理反应（Guo et al., 2020; Fu et al., 2024），如脂质积累增加或细胞密度变化（Bi et al., 2014; Hillebrand et al., 2022），这些都直接影响沉降率，但这些在总体化学测量中并未体现出来。此外，冷水团内的独特群落结构，以甲藻的存在为特征（表S1），可能引入了仅通过聚合群落指标无法捕捉的物种特异性沉降行为（Kamykowski et al., 1992; Dhananjaya et al., 2025）。这些发现强调了未来研究需要结合浮游植物的生理特征和物种级别的沉降特性，以更好地约束分层海中的沉降率预测。区分统计预测因子的的重要性和机制控制是重要的。被归类为物理、化学和生物类别的变量代表了同一因果路径内的分析分组，而不是独立的生态机制。对沉降的直接化学、物理或生物效应需要测量特定过程，这超出了本研究的范围。未来结合这些过程的研究将有助于进一步约束沉降率背后的机制。需要注意的是，底部样本可能受到沉积物再悬浮的影响。未来的研究应该结合浊度数据来进一步限制这种潜在效应。

4.2. 黄海冷水团（YSCWM）在浮游植物沉降和碳输出中的调节作用
黄海冷水团是一种独特的水文特征，与浮游植物沉降 dynamics 密切相关。YSCWM 内部持续高 VSI（垂直密度梯度）与有限的垂直交换（表 1）、从底层到表层水体的营养物质补充受限以及浮游植物生物量受到抑制有关（Yang et al., 2023b; Zhao et al., 2026）。这种物理隔离可能导致了冷水团内部观察到的沉降速率一直较低。SEM 结果揭示了分层如何间接影响沉降行为（图 6a）。分层并非通过物理障碍直接抑制沉降，而是可能通过一系列生物途径间接影响，这些途径改变了营养物质的可用性，使浮游植物群落组成偏向于甲藻的优势（表 S1），而这种群落变化最终导致沉降速率降低。这种模式解释了为什么在 YSCWM 内部生物变量显示出较高的相对重要性，而整体沉降速率仍然较低。统计关联表明生物变量很重要，但物理结构可能起到了决定性作用。这种抑制作用的生态基础在于甲藻的独特沉降行为（Doblin et al., 2006; Ji and Franks, 2007）。由于甲藻具有鞭毛介导的运动能力和较低的细胞密度，与高度硅化的硅藻相比，甲藻可以积极维持其在水柱中的位置（Miller and Belas, 2006）。甲藻与硅藻比例的负相关以及沉降速率的下降证实了这一点（图 4c）。在分层的冷水团中，这种效应被放大，因为稳定的水柱允许运动细胞以最小的能量成本保持悬浮（Smayda, 2002）。在 YSCWM 之外，另一种调节逻辑起作用（图 6c）。温度成为关键的物理驱动因素（图 6d），通过影响水粘度和混合强度来影响浮游植物的沉降速率（Likhachev, 2003; Tyrell et al., 2021）。在冷水团外的混合良好的环境中，对颗粒沉降的直接物理控制变得更加突出，而通过分层介导的间接生物途径大大减弱。这两种调节模式之间的对比突显了物理结构在决定生物群落如何影响沉降 dynamics 方面发挥了根本性作用。在像 YSCWM 这样的分层系统中，物理强迫首先通过群落重组传递，然后才影响沉降速率。渤海的分层程度介于这两者之间（VSI = 2.61 ± 1.52 kg m?3，表 1），提供了一个过渡性的参考，进一步证实了这种物理结构依赖性。其调节模式介于直接物理-化学控制和间接生物介导的调节之间，如第 4.1 节所详述。这种三个区域的梯度表明，不同调节途径的相对重要性随着分层的强度而逐渐变化，这对于理解在不同物理条件下生物泵如何运作具有重要意义。

4.3. 对生物碳泵的影响
我们从观察中合成的概念图总结了 YSCWM 内外浮游植物碳输出的对比情况（图 7）。在冷水团内部，强烈的分层（VSI = 5.02）维持了营养贫乏的表层条件，仅支持有限的浮游植物碳生物量、低沉降速率和抑制的碳通量。在 YSCWM 外部，较弱的分层增强了营养物质的可用性，支持更高水平的浮游植物生物量、更高的沉降速率和增加的碳通量。浮游植物沉降是生物碳泵中的关键过程，驱动了海洋中有机碳的垂直传输（Letscher et al., 2023; Siegel et al., 2023）。这两种对比状态说明了水柱的物理结构从根本上决定了这个大陆架海域碳输出的效率。两种状态之间的碳通量差异对于理解大陆架海域的海洋生物碳泵具有重要意义。尽管 YSCWM 外部的碳生物量大约是内部的两倍，但碳通量的差异更大（图 7），表明在混合状态下，输出效率超过了仅通过生物量预测的水平。渤海的浮游植物碳生物量和沉降速率都处于中等水平，因此其碳通量也处于中等水平（图 3d, e）。这种一致性提供了一个基准参考，可以更清楚地评估 YSCWM 外部的增强输出效率和 YSCWM 内部的抑制效率。因此，颗粒的垂直传输不仅受到可用于输出的生物量减少的阻碍，还受到分层系统中定居浮游植物群落固有较低沉降速度的阻碍。浮游植物介导的碳输出通常效率较低，大部分碳通过光合作用固定后在上层海洋中重新矿化（Guidi et al., 2015; Baker et al., 2022）。我们的发现表明，在分层条件下，这种效率低下现象被放大，因为物理障碍和生物群落的变化共同抑制了输出。下载：下载高分辨率图像（404KB）下载：下载全尺寸图像

图 7. 概念图，说明了黄海冷水团（YSCWM）内外浮游植物碳输出的对比机制。缩写：Cdepth-weighed，按深度加权的浮游植物碳生物量（mg C m?3）；CS-DIN，表层溶解无机氮浓度（μmol L?1）；CS-DIP，表层溶解无机磷浓度（μmol L?1）；SR，浮游植物沉降速率（m d?1）；Cflux，浮游植物碳通量（mg C m?2 d?1）。（关于图中颜色引用的解释，请参阅本文的网络版本。）

YSCWM 是一个自然实验，展示了持久的分层如何通过两种互补机制抑制浮游植物碳输出。强烈的密度梯度作为物理障碍，将颗粒困在表层，同时有利于以运动性较强、沉降缓慢的浮游植物群落（如 Alexandrium catenella，表 S1）的发展，这些浮游植物本身碳输出能力较弱（Yang et al., 2024; Ma et al., 2026）。这种双重抑制表明，在季节性分层的大陆架海域中，生物碳泵的效率可能低于先前假设，特别是在强热分层期间，当水柱变得不易发生垂直混合时（Liu et al., 2014）。这两种状态之间的对比还强调了在评估碳封存潜力时区分浮游植物生物量积累和输出效率的重要性。如果生物群落以沉降缓慢的物种为主，或者物理条件阻碍了向下传输，高浮游植物生物量并不一定转化为高碳输出。ABT 分析显示，浮游植物碳生物量的关键预测因子与控制沉降速率的因子不同（图 5），表明驱动生物量积累的因素与控制沉降行为的因素不同。相反，在混合良好的系统中，适度的生物量可能导致更高的输出通量，因为垂直传输更有效。这一见解挑战了高生产力区域天生就是强碳汇的常见假设（Baker et al., 2022），而是强调了需要同时考虑产生的生物量数量及其垂直传输的机制（Fakhraee et al., 2020）。区分碳输出（即寡光层以下的颗粒有机碳垂直通量）和碳封存（即冬季混合层以下或沉积物中的长期碳存储）非常重要。我们的测量结果涉及前者。虽然强烈的分层可能会抑制浮游植物衍生的输出，但它也可以通过抑制垂直混合和防止富含二氧化碳的底水到达表面来增强海洋的 CO2 吸收能力（Tsunogai et al., 1999; Chou et al., 2013）。这两种过程通过不同的机制运作，并不矛盾。此外，YSCWM 内部浮游植物衍生输出的抑制并不一定意味着生物碳输出的完全缺失，因为其他途径也可能有助于垂直碳传输。值得注意的是，在 YSCWM 内部，尽管浮游植物衍生的碳通量受到抑制，但桡足类动物的粪便颗粒的保留率低且沉降速率高，产生的碳通量显著高于浮游植物（Zhao et al., 2026）。这里建立的概念框架对于理解气候变化条件下温带边缘海域的碳输出具有更广泛的意义（图 7）。预计全球变暖将加剧沿海海洋的分层，延长季节性分层的持续时间和强度（Holt et al., 2022; Cheng et al., 2025）。上层海洋的变暖预计会通过减少 nutrient 上升流和使浮游植物群落向小型、密度较低的微浮游植物转变来降低生物碳输出的数量（Morán et al., 2010; Flombaum et al., 2020）。YSCWM 提供了一个当代类比，展示了未来海洋条件如何改变碳泵的效率。如果增强的分层使大陆架海域生态系统趋向于冷水团状态，边缘海域封存大气 CO2 的能力可能会显著降低（图 3e）。地球系统模型预测，到 21 世纪末，表层海洋的颗粒有机碳输出将减少 7%–18%（Bopp et al., 2013），这突显了理解分层介导过程如何塑造未来碳封存的紧迫性。

5. 结论
在这项研究中，YSCWM 与通过两种互补途径减少的浮游植物介导的碳输出密切相关：一种是直接与垂直通量的负相关，另一种是间接与沉降缓慢的浮游植物群落相关。YSCWM 内部的碳输出低于周围混合水域。YSCWM 内部分层与沉降速率的更强关联与外部与营养物质相关的关联形成对比，表明物理结构与不同碳输出预测因子的相对重要性有关。渤海在分层强度和碳通量方面介于这两者之间，表现出一种符合这种物理结构依赖性的中间关联模式。传统的环境参数无法解释 YSCWM 内部沉降速率的大部分变化。这些发现表明，在大陆架海域预测碳输出时，不能仅依赖浮游植物生物量或生产力指标，还必须考虑依赖于分层的输出系数和群落组成效应。这些发现涉及浮游植物介导的颗粒输出，并不一定意味着系统整体碳封存能力的改变。YSCWM 是一个有价值的自然类比，用于理解未来气候变化加剧的分层如何抑制温带边缘海域的浮游植物介导的碳输出。

作者贡献声明
刘志民：撰写 - 原初草稿、可视化、方法论、数据管理、概念化。
李鹏贺：可视化、数据管理。
辛叶红：调查。
郭聪聪：撰写 - 审稿与编辑、方法论。
丁长龄：撰写 - 审稿与编辑。
赵向伟：撰写 - 审稿与编辑。
孙军：撰写 - 审稿与编辑、监督、资源获取、概念化、方法论、数据管理、项目管理和验证、正式分析、可视化、软件。

资金来源
本研究得到了中国国家自然科学基金（32672075）和中国教育部长江学者计划（T2014253）对孙军的支持。