性二态性下胆量与生长的（共）变异：对生活史节奏假说的一次细致而有力的检验

《Behavioral Ecology》：Does (co-)variation between boldness and growth differ between sexes? A nuanced and powerful evaluation of the pace of life hypothesis

　　

行为生态学的一个主要目标是识别行为个体间变异的来源。理论表明，生活史特征与个性应在个体水平上相关，尽管受到大量关注，但支持证据仍然薄弱。一个可能影响生活史与个性关联、且此前被忽视的关键因素，是性别。许多物种的雄性与雌性在能量需求、能量分配和行为上存在差异，这表明性别可能以不同方式影响生活史与个性之间的相关性；若果真如此，不考虑性别差异可能会掩盖真实关系。研究人员通过对66只雄性及92只雌性普通卷甲虫（Armadillidium vulgare）（总N = 158）的胆量与生长进行高强度纵向采样，并采用新颖的统计方法，在单一简约模型中估计性别特异的（共）方差，以探讨上述可能性。研究人员发现，雌性与雄性在平均胆量、胆量的个体间变异以及生长速率的个体间变异方面相似，但雌性生长快于雄性。研究结果支持雄性胆量与生长之间存在正相关，而雌性则无相关。雌雄之间在个性–生活史相关性上的差异，可能与其性别特异的繁殖策略有关。鉴于生活史和行为中性别差异的普遍性，这种性别特异的性状整合研究途径，很可能在许多系统中提供此前未被察觉的新见解。

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一、研究背景与问题提出

行为生态学在过去二十年中取得重要进展，其核心认识之一是：种群内的个体在行为上表现出稳定且可重复的个体差异，即所谓的“个性”或“人格”。这一发现否定了以往认为个体行为完全灵活可变的假设。为解释个体行为差异的维持机制，研究者提出了多种假说，其中最具影响力的当属扩展的“生活史节奏综合征”（pace of life syndrome, POLS）假说。该假说认为，个体在生活史“节奏”上存在差异：生产力较高（如生长速率更快、后代产量更高）的个体，若这些行为有助于资源获取，则预期其更胆大、更具攻击性和更活跃。换言之，生活史变异背后的近端生理机制（即状态依赖）可能约束行为表现。POLS假说还预测，生产力较高的个体应具有更高的能量消耗，并以更高的静息代谢率作为支撑。

然而，尽管过去十五年间大量研究对该假说进行了检验，实证支持仍然薄弱。文献综述和荟萃分析发现，POLS假说乃至生活史生产力、代谢与行为之间的相关性几乎没有得到支持。造成支持不足的原因可能包括方法学缺陷（如样本量过小）以及研究设计中未捕捉到的性状关联的情境依赖性。情境依赖性是指性状之间的相关性可能随情境和生态变量而变化，这要求采取更为细致的研究途径进行预测和实验设计。

一个在早期理论及后续检验POLS的研究中均未被明确考虑的关键情境依赖性因素，是生产力与行为之间可能存在性别特异的（共）变异。这一POLS假说的细化版本表明，雄性与雌性之间不同的选择压力可能改变其行为与生活史之间的关系。异配生殖（anisogamy）以及亲代投资在亲代照料上的巨大差异，是可能产生两性在均值、方差和协方差上差异的选择压力。在许多物种中，雄性表现出比雌性更高的平均活动性、胆量和探索性。不提供亲代照料、通过“ scramble ”竞争求偶的雄性，可能从高胆量中获益，因为更大的冒险倾向可能增加其找到接受交配的雌性的机会。这种组合将导致雄性个体水平上生长与胆量之间呈正相关，与能量管理的“绩效”模型一致。相比之下，在许多物种中，体型更大的雌性通常繁殖力更高，因此生长相对较快的雌性可能表现出较低的胆量以保护其正在发育的繁殖潜力。这可能使雌性个体水平上生长速率与胆量之间产生负相关，与“资产保护”原则及能量管理的“分配”模型一致。

二、研究内容与主要结论

本研究以陆生甲壳动物普通卷甲虫（Armadillidium vulgare）为模式物种，系统考察了生产力（以生长速率估计）与胆量行为之间的性别特异相关性。卷甲虫具有明确的抗捕食行为（蜷缩成球），易于大规模单独饲养，适合高通量行为测定。其交配系统为多雄多雌制，雄性可在短时间内与多个雌性交配，而雌性可由单次交配产生多窝后代，这可能导致雄性适合度变异更大。卷甲虫为不定生长型，雌性因生长速率更快而比雄性大约20%。

研究人员从澳大利亚吉朗地区5个独立城郊/城市地点采集200只个体，从中选取160只（92雌、68雄）进行实验。实验采用重复测量设计，在91天期间对每只个体的胆量进行8次测定，质量测量4次，以评估生长速率。胆量通过模拟捕食攻击后个体从蜷缩状态展开的潜伏期（秒）的倒数来衡量。研究人员使用双变量混合效应模型（bivariate mixed-effects model）进行分析，该模型通过随机效应的协方差矩阵将两个线性模型结合，能够在单一简约模型中评估每个性别在个体水平上的性状间协变。模型允许截距和斜率在均值水平和个体水平上均按性别分别拟合，并纳入性别特异的残差变异。模型使用R包brms拟合，采用默认先验，运行4条链各7500次迭代，预热500次。

研究得出以下主要结论：在均值水平上，雌性和雄性在实验期间表现出相似的胆量增加趋势，习服速率相似；雄性胆量略高于雌性，但差异不显著；雌性生长速率显著高于雄性。在个体水平上，两性在胆量和生长速率的个体间变异方面相似；雄性在胆量上表现出正的截距–斜率相关，表明个体间差异随时间增大，而雌性则无此趋势。最关键的是，雄性个体水平上胆量与生长之间存在弱正相关（r = 0.25, CrI: ?0.06, 0.53），而雌性则无相关（r = 0.05, CrI: ?0.20, 0.30）；但事后比较显示两性相关系数差异不显著。

三、主要技术方法

研究人员采用了以下关键技术方法：高强度纵向采样设计，对158只个体（92雌、68雄）进行8次胆量测定和4次质量测定；双变量混合效应模型（bivariate mixed-effects model），通过随机效应协方差矩阵在单一模型中评估性别特异的（共）方差；贝叶斯统计框架（使用R包brms），采用默认先验，通过95%可信区间（CrI）报告估计值；事后比较分析，从后验预测值计算两性间均值和方差的差异分布；重复性（repeatability, R）估计，在不同时间点评估个体差异的稳定性和可预测性。

四、研究结果

均值水平趋势：雌性和雄性在实验期间胆量均增加，习服速率相似（β_雌性-day = 0.06, CrI: 0.04, 0.08；β_雄性-day = 0.06, CrI: 0.03, 0.09）。雄性胆量略高于雌性，但可信区间重叠，差异不显著。胆量随温度升高而增加，但未达显著水平。雌性生长速率（β_{雌性-生长} = 0.028, CrI: 0.025, 0.032）显著高于雄性（β_{雄性-生长} = 0.019, CrI: 0.016, 0.022）。实验中期两性胆量重复性均为R_day6 = 0.65，质量重复性极高（雌性R = 0.98，雄性R = 0.95）。

个体水平趋势：两性在胆量截距变异（雌性σ = 1.01, CrI: 0.86, 1.19；雄性σ = 1.07, CrI: 0.89, 1.29）和斜率变异上均无显著差异。雄性表现出正的截距–斜率相关（r = 0.40, CrI: 0.06, 0.70），个体间差异随时间增大，重复性在实验结束时升至R_day11 = 0.72；雌性截距–斜率相关接近零（r = 0.06, CrI: ?0.31, 0.45），重复性随时间不变（R_day11 = 0.67）。生长速率方面，两性均存在小而显著的个体间变异（雌性SD = 0.015，雄性SD = 0.010），雌性变异略大但不显著。两性均表现出初始质量与生长之间的负相关，雄性中该相关更强（雌性r = ?0.58，雄性r = ?0.67），但差异不显著。

胆量与生长的相关性：雌性中生长速率与胆量之间无相关（r_IS-Day6 = 0.05, CrI: ?0.20, 0.30）；雄性中存在弱正相关（r_IS-Day6 = 0.25, CrI: ?0.06, 0.53）。事后比较显示两性相关系数差异不显著（Mean diff = ?0.19, CrI: ?0.58, 0.20）。使用实验结束时的预测截距评估时结果类似（雌性r_IS-Day11 = 0.03，雄性r_IS-Day11 = 0.25），差异仍不显著。

五、讨论与结论

讨论部分指出，尽管预测雄性因更大的扩散距离而应表现出更高的平均胆量，但实际未发现两性平均胆量差异，这与Zamora-Camacho（2023）在卷甲虫中的发现一致。两性习服速率相似，与Houslay等人（2019）在孔雀鱼中的发现类似。雌性生长快于雄性，与先前多项研究一致。

关于个体间变异，研究发现两性在胆量和生长速率的个体间变异方面相似，未为“雄性更大变异假说”（greater male variability hypothesis）提供支持。但讨论强调，Darwin（1871）最初提出该假说时特指性选择相关的形态性状，未来对行为性状的检验需谨慎考虑塑造两性行为的先前选择压力。

关于性别特异的性状关联，雄性中生长与胆量之间的正相关得到支持但较弱且不确定；雌性中未发现负相关，相关接近零。两性均表现出接近渐近质量时质量趋同的预期模式，且该负相关在雄性中更强，接近显著。雄性较早接近渐近质量，符合性别特异的分配权衡预测。雄性具有 scramble 交配策略的形态和行为特征（更大的触角用于化学感受、更大的扩散距离），而雌性体型与繁殖力正相关且可储存精子超过一年，这些因素共同促使雄性在较小体型时成熟并更强烈地趋近最优质量渐近线。

研究结论认为，该研究为生活史与个性之间个体水平相关可随性别而异的日益增长的研究领域增添了新证据。尽管性别特异分析对数据要求严苛，但性别在塑造有性生殖物种的生活史和行为中的基础性作用，意味着这一研究途径几乎必然将推进对动物个性及其与生理和生活史整合的理解。未来研究应探讨卷甲虫中胆量与扩散行为之间的性别特异（共）方差，以评估雄性中是否存在行为综合征（behavioral syndrome），并采用满足性别特异分析统计要求的研究设计。