地下白蚁的化学生态学：工蚁如何发现并利用腐朽木材？

《Applied Entomology and Zoology》：Chemical ecology of subterranean termites: how do workers find and utilize decaying wood?

　　

地下白蚁主要将腐朽木材用作食物和巢材，工蚁阶层中的一部分个体承担探索和拓殖新腐朽木材的任务。由于这些过程发生在腐朽木材内部或地下，其具体细节长期以来一直未知。然而，近期研究揭示了工蚁之间以及工蚁与其周围环境在工蚁发现新腐朽木材、集体取食并将其作为巢穴一部分加以利用过程中的化学相互作用。此外，精密的化学分析开始阐明工蚁消耗的木材和土壤中的营养物质被转化为白蚁蚁王和蚁后特殊食物的神秘过程。本文总结了目前关于木材中白蚁引诱剂（attractants）、聚集信息素（aggregation pheromones）以及白蚁工蚁分泌的抗菌物质的知识，以及营养物质供应给蚁王和蚁后的途径。本文还强调了有关白蚁觅食行为的未解问题及未来研究策略。

主体内容总结

引言

白蚁（Isoptera）是真社会性昆虫，主要栖息于枯木、土壤或自建的大型蚁丘中，是森林、稀树草原和沙漠生态系统中关键的木材分解者。异白蚁科（Heterotermitidae）包括三个属（Reticulitermes、Coptotermes 和 Heterotermes），常被称为“地下白蚁”。它们是分布最广的白蚁类群，尤其在温带地区数量丰富，其中 Reticulitermes 和 Coptotermes 因高木材分解能力而成为著名的结构和农业害虫。地下白蚁属于多巢穴营巢者，多个相连的朽木块通过地下隧道和地上庇护管连接。蚁王和蚁后的王室位于其中一个朽木深处，是觅食活动的中心枢纽。白蚁群体表现出基于品级的劳动分工，工蚁负责觅食、筑巢、卫生控制以及照料蚁王、蚁后和卵。长期以来，化学信号被认为参与所有社会活动。近年来，得益于化学分析设备性能的提升，多种信息素已被鉴定，尤其是在日本地下白蚁 Reticulitermes speratus 中发现了最多类型的信息素，例如多功能挥发性蚁后信息素（丁酸丁酯和2-甲基-1-丁醇的混合物）和兵蚁信息素（(?)-β-榄香烯）。觅食由部分工蚁（觅食工蚁）执行，其过程可分为五个步骤：搜寻新腐朽木材、取食并保持聚集状态、消毒空间、通过交哺传递营养、以及护理工蚁最终为蚁王和蚁后提供食物。

地下白蚁对木材的偏好

Reticulitermes 和 Coptotermes 主要分布于东亚、南亚、北美和欧洲部分地区，常见于针叶林或针阔混交林。它们偏好被特定真菌侵染的木材。例如，家白蚁 Coptotermes formosanus 和东方地下白蚁 Reticulitermes flavipes 更偏爱感染了白腐菌（如 Phanerochaete chrysosporium 和 Pycnoporus cinnabarinus）或凋落物腐烂菌（Marasmiellus troyanus）的木屑，而非感染褐腐菌（Gloeophyllum trabeum）的木屑。而 R. speratus 在日本常被发现营巢于柳杉、日本赤松和栎属树木的褐腐木材中，这可能与这些树种在当地森林中的生物量丰富度有关。研究表明，腐朽木材中含有能够聚集白蚁的化学物质，白蚁将其作为定位线索。

聚集状态前的行为

从化学生态学角度，“聚集”涉及两个行为要素：吸引（attraction）和滞留（arrestment）。吸引是指化合物从远处引诱生物体至食物源；滞留则是指生物体因化合物的存在而在某处停留较长时间。招引（recruitment）是指生物体沿着化合物线条行走的行为，典型例子是蚂蚁和白蚁的踪迹信息素（trail pheromones）。促食作用（phagostimulation）指触发生物体摄食行为的化合物，可以是食物本身含有的，也可以是作为促食信息素分泌到食物上的。这些概念有明确区别。

白蚁工蚁用于定位腐朽木材的化学线索

早期研究发现，感染褐腐菌 Lenzites trabea 的松木提取物能吸引白蚁工蚁，其中的活性成分被鉴定为 (Z,Z,E)?3,6,8-十二碳三烯-1-醇。但后续研究表明，此化合物也是白蚁工蚁自身产生的踪迹信息素，仅在画线时引导工蚁沿直线行走，并非真正的远距离引诱剂。土壤真菌 Trichoderma 的代谢产物对 C. formosanus 工蚁具有聚集活性。研究者发现，脱氢枞酸（dehydroabietic acid, DAA）——一种在松树等针叶树树脂中常见的芳香型松脂烷二萜类化合物——能够吸引 R. speratus 工蚁。DAA 在未腐朽的赤松边材中含量很高，即使在褐腐边材中也仍有相当含量。由于其相对较低的酸解离常数和较高的水溶性，在降雨或河水泛滥时，DAA 容易溶解并扩散到土壤中。因此，在地下探索的 R. speratus 工蚁可能利用土壤中低浓度的 DAA 作为线索来定位褐腐松木。此外，木材中可能存在促食剂，但尚未被鉴定出来。基础白蚁 Mastotermes darwiniensis 使用对苯二酚（hydroquinone）作为促食信息素，但其他白蚁是否也使用尚存争议。

工蚁聚集信息素

白蚁需要高密度聚集以进行相互理毛和交哺，否则易受阿利效应影响。研究者假设存在一种专门用于聚集同巢白蚁的聚集信息素。通过对 R. speratus 的研究，发现工蚁的全虫提取物具有吸引和滞留活性。经过五年筛选，2020年报道了由六种化合物组成的工蚁聚集信息素：2-苯基十一烷、正二十五烷、正二十七烷、棕榈酸、反式-十八碳烯酸和胆固醇。后续研究表明，2-苯基十一烷并非对所有群体都必需，最小有效组分是后五种化合物。在 C. formosanus 中，聚集信息素主要由四种脂肪酸组成（棕榈油酸、棕榈酸、顺式-10-十七碳烯酸和硬脂酸），该混合物仅表现滞留活性，加入胆固醇和表皮碳氢化合物（cuticular hydrocarbons, CHCs）可增强效果。在 R. virginicus 中，聚集信息素由3-辛酮、3-辛醇和棕榈酸组成，仅表现吸引活性，且反应模式存在群体依赖性。不同物种的分泌位点可能不同，例如 R. speratus 的 CHC 组分存在于体表，而脂肪酸和胆固醇可能通过粪便排出。总体而言，工蚁可能通过临时组合脂肪酸与 CHCs 或其他化合物来产生聚集信息素。

白蚁产生的抗菌和抑菌物质

白蚁工蚁利用各种抗菌和抑菌物质对腐朽木材内部进行消毒。一些信息素化合物也具有抗病原活性。例如，R. speratus 的蚁后信息素（丁酸丁酯和2-甲基-1-丁醇）抑制昆虫病原真菌的分生孢子萌发和菌丝生长。兵蚁信息素 (?)-β-榄香烯对昆虫病原真菌具有抑菌活性。溶菌酶（lysozyme）是一种针对革兰氏阳性菌的抗菌蛋白，也是卵识别信息素的成分。此外，在 R. speratus 工蚁和兵蚁体内还发现了两种抗菌物质：蜜环菌素（mellein）能抑制昆虫病原真菌但对拟态白蚁卵的真菌无效；苯乙酸（phenylacetic acid）则能同时抑制昆虫病原真菌和拟态白蚁卵真菌。肠道共生菌的代谢产物也有助于维持巢穴卫生，例如 Zootermopsis nevadensis 工蚁排出的乙酸可防止条件致病菌 Serratia marcescens 的蔓延。巢材中的共生细菌（如 Streptomyces）也能产生抗菌物质，抑制外界病原真菌入侵。

蚁王和蚁后膳食化合物的代谢

在低等白蚁群体中，工蚁后肠的共生原生动物和细菌将纤维素分解为葡萄糖并进一步转化为乙酸。工蚁吸收乙酸并用于生物合成短链脂肪酸。未消化的木材和多余养分通过肛-口交哺传递给同伴。蚁王和蚁后通常不自行取食，而是依赖护理工蚁喂养。近期研究在 R. speratus 中鉴定出专供蚁王的“王食”（king food）和专供蚁后的“后食”（queen food），统称“王室食物”（royal food）。两者含有许多共同化合物，但也存在显著差异，例如鞘磷脂和磷酸胆碱在王食中富集，而长链二酰甘油在后食中富集。通过喂食 ¹³C 标记的纤维素，实验证实至少磷脂酰肌醇和乙酰-L-肉碱是由工蚁从纤维素生物合成，并通过口对口交哺传递给蚁后并储存在其体内。氮代谢同样关键，白蚁主要从土壤获取氮。研究发现，R. speratus 工蚁无法代谢体内的尿酸，而蚁王和蚁后特异性地表达尿酸氧化酶基因（RsUAOX），能降解从工蚁处获得的尿酸并将其代谢产物用于产卵。若蚁王和蚁后缺失，工蚁体内尿酸积累，其抗氧化活性会降低工人体内的活性氧水平，导致先天免疫失活，增加感染风险。这表明蚁王和蚁后在白蚁群体的氮循环中发挥核心作用。

关于白蚁觅食行为的未解之谜

目前仍有两个主要问题悬而未决：

1. 1.
   白蚁如何找到不同树种和不同腐朽阶段的木材？例如，R. speratus 经常营巢于赤松、柳杉和栎属的褐腐木中，但目前仅发现DAA作为赤松和柳杉的引诱剂，在栎树中尚未鉴定出引诱剂。此外，不同腐朽程度的木材化学成分各异，可能产生新的引诱剂或营养物质，也可能原有物质被分解转化。
2. 2.
   第二个问题涉及营养物质如何从觅食工蚁经多级交哺网络最终传递至蚁王和蚁后的具体路径和调控机制，这仍是一个有待深入探索的领域。