比利牛斯山脉湖泊大型水生植物群落的十年尺度变迁：全球变化影响的追踪

《Freshwater Biology》：Decadal Shifts in Lake Macrophyte Communities Trace the Impact of Global Change in the Pyrenees

　　

专业术语翻译（摘要部分） 高山湖泊是对全球环境变化最敏感的生态系统之一。其偏远的地理位置和较低的人为干扰程度使其成为检测细微、长期生态响应的理想哨兵。本研究调查了比利牛斯山脉一个偏远湖泊网络中大型水生植物群落和水化学在十年尺度上的变化，旨在评估过去36年间区域大型水生植物群落的变迁程度，并识别与这些变化相关的环境变量（包括全球性和局地性变量）。 研究人员在西南欧比利牛斯山脉的30个高海拔湖泊中调查了大型水生植物群落，将1987–1988年收集的数据与2017–2023年间开展的复测进行了比较。大型水生植物群落通过清澈、贫营养水体中的目视样带（visual transects）进行评估。水化学分析基于1987–1988年、2011年和2023年的岸线水样，重点关注电导率（conductivity）、碱度（alkalinity）、主要离子、磷（phosphorus）和溶解性无机氮（dissolved inorganic nitrogen, DIN）。研究采用时间β多样性（temporal β-diversity）指标量化群落周转（turnover）和嵌套性（nestedness），并结合长期气候趋势、大气沉降和湖泊特定特征对格局进行解释。 尽管区域范围内大型水生植物总丰富度保持相对稳定，但群落组成发生了显著变化。利用碳酸氢盐的沉水伊乐藻型物种（elodeid species，如Potamogeton spp.、Myriophyllum alterniflorum）在研究期间更为普遍，尤其是在碱度超过150 μeq/L或电导率超过20 μS/cm的湖泊中。相比之下，苔藓和浮叶型类群出现衰退，尤其是在超贫营养（ultra-oligotrophic）系统中。这些生物变化与碱度、电导率和主要离子浓度的增加相平行，表明岩石风化和粉尘沉降增强。相比之下，溶解性无机氮随时间下降，反映出氮（N）和磷（P）沉降的不平衡，且偏向于磷。 研究结果揭示，即使在缺乏重大局地干扰的情况下，比利牛斯高山湖泊的大型水生植物群落在过去三十年间也经历了显著的组成周转。这些变化最好归因于与气候变化和大气输入相关的区域尺度生物地球化学变迁，而非鱼类引入等局地胁迫因素。碱度和电导率的化学阈值似乎是大型水生植物群落结构的临界点，凸显了超贫营养湖泊对即使轻微水化学变化的脆弱性。 研究结果强调了大型水生植物群落作为生态指示物的实用性，并凸显了在全球范围内持续监测高海拔湖泊系统的必要性——其中许多系统正面临气候变化、大气沉降和生物地球化学改变带来的相似压力。

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一、研究背景与意义

高山地区正经历气候变化带来的不成比例的强烈影响，高海拔区域的加速增温以及积雪和冰盖的持续消失降低了地表反照率（albedo），进一步放大了区域增温效应。与此同时，与冰冻圈消融、土地利用变化、干旱和野火相关的大气粉尘输送增加，已成为生态系统变化的关键驱动因素，通过降低反照率和增加养分输入影响生态系统。高山湖泊由于地处偏远、历史上人为直接干扰程度低，对这些气候相关过程尤为敏感。升温提高了水温，缩短了冰盖持续时间从而延长了生长季，同时通过土壤侵蚀和岩石风化增强了养分和碱度输入。大气沉降则通过活性氮沉降、碳酸盐粉尘缓冲pH以及磷富集等方式改变湖泊化学性质。

然而，尽管高山湖泊中浮游生物生产在增温和大气沉降变化下的响应已有文献记录，但关于这些环境变化如何影响底栖初级生产者——尤其是大型水生植物——的认识仍然十分有限。在全球范围内，大型水生植物生物多样性正在下降，尤其是在受富营养化、筑坝、水产养殖、渔业和入侵物种影响的低地和中等海拔水域。不同功能群的大型水生植物脆弱性各异：沉水物种对富营养化引起的藻华遮光高度敏感，而浮叶和挺水物种往往在相同条件下增殖。

比利牛斯高山湖泊区拥有数千个生态上独特且地质上年轻的湖泊和池塘，海拔介于1200至2900米之间，天然呈贫营养状态，水体碱度普遍较低。该区域沉水大型水生植物生物多样性和分布已研究数十年，显示出相对于其他欧洲山脉极为丰富的植物区系。大型水生植物群落受湖泊内部和集水区尺度因素的共同塑造，包括水电导率、碱度、养分浓度、周围植被和集水区海拔，使其成为潜在有价值的环境变化指示物。

在区域大气驱动因素之外，局地干扰——如休闲土地利用、渔业和牲畜放牧——也在塑造生态动态中发挥重要作用。在比利牛斯山脉，鱼类引入——尤其是欧亚米诺鱼（Phoxinus spp.）——代表了一种重大干扰，显著改变了一些浅水湖泊的生态系统。原本因自然水文屏障而无鱼的湖泊受到非本地物种的影响，改变了营养动态，并可能引发从清水态到浑水态的稳态转换。

在此背景下，本研究旨在考察区域大气变化和局地干扰对比利牛斯山脉30个高山湖泊大型水生植物群落和湖水组成的综合影响，时间跨度达36年（1987–2023年）。具体目标包括：（i）调查湖水化学的同期变化（1987、2011和2023年），以识别与所观察到的大型水生植物动态相关的环境变量；（ii）量化局地和区域尺度上大型水生植物物种丰富度和覆盖度的变化；（iii）分析空间β多样性的时间趋势以评估潜在的生物同质化；（iv）利用时间β多样性分析评估植物区系周转。

二、研究设计与关键方法

研究人员在比利牛斯山脉中部和东部的30个湖泊和池塘中开展大型水生植物调查，海拔范围为1619至2368米，平均深度11.6米，平均表面积4.5公顷。大型水生植物分类和功能组成以及详细的物种覆盖度在盛夏期间分两个时期评估：早期调查（1987–1988年）和近期调查（2017–2023年）。每次采样均在每个湖泊执行同一条4米宽样带，从岸线垂直延伸至湖泊中心，直至大型水生植物消失或达到最大深度。覆盖度采用1（<5%）至5（>75%）的评分等级，偶见种（<1%覆盖度）以（+）表示。水化学在三个时期（1987–88年、2011年和2023年）分析，变量包括电导率、碱度、硝酸盐（NO₃^?）、亚硝酸盐（NO₂^?）、铵（NH₄⁺）、总磷（TP）、钠（Na⁺）和镁（Mg²⁺）。由于1987–88年缺乏TP数据，2011年的TP值被归入1987–88年数据集用于化学与植被的联合分析。

数据分析方面，研究人员采用主坐标分析（Principal Coordinates Analysis, PCoA）和百分比差异（Bray–Curtis相异度）可视化群落组成的时间变化；使用时间β多样性指数（Temporal Beta-diversity Index, TBI）评估湖泊尺度的物种组成和结构变化，并将TBI分解为物种获得或丧失；利用β多样性分解区分周转（turnover）和嵌套性（nestedness）组分；采用主成分分析（Principal Component Analysis, PCA）评估水化学变化；运用COSTATIS分析检验环境变化与大型水生植物群落变化之间的共结构关系；采用β回归（beta regression）评估TBI与环境变量之间的关系；通过线性模型识别电导率和碱度的阈值效应。

三、主要研究结果

3.1 生物多样性趋势

区域尺度上，每个湖泊的平均物种丰富度保持稳定（1987–88年：3.77±1.89；2017–23年：3.83±1.53，配对t-检验p=0.80）。然而，湖泊尺度的物种存在情况发生了显著变化。Subularia aquatica、Sphagnum spp.、Potamogeton alpinus、Ranunculus trichophyllus和Eleocharis acicularis在部分湖泊中消失；两种苔藓（Calliergon stramineum和Fontinalis squamosa）及两种挺水叶物种（Glyceria fluitans和Menyanthes trifoliata）在2017–23年调查中未被发现。相反，Isoetes creussensis、Potamogeton berchtoldii、I. echinospora、Ranunculus aquatilis、Myriophyllum alterniflorum和Warnstorfia exannulata在2017–23年的分布湖泊数多于1987–88年。覆盖度扩张最大的物种为P. alpinus、P. berchtoldii和M. alterniflorum，主要向更深水域扩展；而S. angustifolium、R. aquatilis、R. trichophyllus和Sphagnum spp.则出现衰退。Sphagnum spp.在其1987–88年出现的每个湖泊中均丧失覆盖度，并从研究样带的深水区消失。功能群层面，沉水伊乐藻型物种扩张率最高，而苔藓和浮叶物种扩张率最低甚至出现衰退。

空间β多样性（以湖泊间Bray–Curtis距离衡量）在研究期间保持稳定（1987–88年：0.72±0.11；2017–23年：0.70±0.09，p=0.16）。时间β多样性（TBI）在物种获得与丧失之间无显著差异。区域尺度上，嵌套性（0.198）主导了周转（0.108），表明区域植物区系的变化以物种丧失或获得为主，而非物种替换。

PCoA分析显示，第一轴清晰区分了以石松类（isoetids，如I. creussensis）和苔藓（如W. exannulata）为主的湖泊与以伊乐藻型物种（如M. alterniflorum、P. berchtoldii、P. alpinus和R. aquatilis）为主的湖泊；第二轴区分了浅水物种（如S. aquatica、R. aquatilis和S. angustifolium）与深水物种（如M. alterniflorum、P. berchtoldii和P. alpinus）主导的群落。未观察到区域性的统一趋势。

3.2 水化学变化

整个研究期间（1987、2011和2023年）湖水化学呈现一致且持续的变化趋势：碱度、电导率、pH、Mg²⁺和Na⁺随时间增加，而氮形态（NO₃^?、NO₂^?、NH₄⁺）大幅下降。总磷（TP）从2011年到2023年显著增加。PCA分析揭示了两个主要环境梯度：第一轴与碱度、电导率、离子和TP强相关，显示水体随时间向更碱性、更高离子含量和电导率及TP的方向转变；第二轴与氮形态相关，显示区域向溶解性氮普遍减少的方向转变。

3.3 物种—环境关系

COSTATIS分析表明环境变化与大型水生植物变化之间存在显著关联（置换检验，p<0.0001）。初始以苔藓为主的湖泊（8、9、10、11、12号）正转向石松类（尤其是I. creussensis）更为普遍的状态，同时Sphagnum spp.衰退、养分水平上升。部分石松类已占优势的湖泊（24、25、35、39、43号）其优势进一步强化。位于石松类与伊乐藻型群落过渡带的湖泊（5、6、7、18、31、33号）倾向于向伊乐藻型物种更为普遍的方向转变，尤其是那些超过20 μS/cm电导率阈值的湖泊（5、18、31、33号）。伊乐藻型物种已占优势的湖泊（3、4、29、30、31、32、52号）进一步强化了这一趋势，与电导率和碱度上升、氮可利用性下降的环境变化相一致。

β回归模型显示，所测试的环境变量对TBI均无显著效应（p>0.05）；水化学变化与植被群落变化之间也无显著相关性。Phoxinus spp.在1987–88年所有研究湖泊中均不存在，但到2017–23年已出现在14个湖泊中，反映了其持续扩张；然而TBI与其存在之间未发现显著效应。但值得注意的是，电导率超过20 μS/cm或碱度超过150 μeq/L的湖泊，其TBI显著更高（Wilcoxon秩和检验，W=167，p=0.000003），无论这种变化以物种获得还是丧失为主导。

四、讨论与结论

研究讨论指出，区域尺度上溶解性无机氮（DIN）形态下降与总磷（TP）上升并存，这与比利牛斯湖泊先前报道的长期趋势一致，与北非撒哈拉粉尘爆发事件的加剧以及自1990年以来欧洲氮氧化物排放减少导致的氮沉降下降相符。这些趋势共同导致比利牛斯山脉磷输入相对于氮不成比例地偏高，可能缓解了初级生产的磷限制，刺激氮吸收并进一步降低DIN。电导率和碱度的持续增加可能归因于升温驱动的岩石风化增强、NOx浓度下降以及富含Ca²⁺和Mg²⁺的撒哈拉粉尘沉降增加。1987至2011年间，氮浓度下降是主要趋势；而2011至2023年间，磷水平上升和碱度增加似乎与撒哈拉粉尘沉降加剧和升温增强的岩石风化更为密切相关。

关于水化学变化是否驱动大型水生植物群落变化，研究观察到平均物种丰富度稳定、空间β多样性一致，无区域生物同质化证据；嵌套性对周转的轻微优势表明区域植物区系变化是渐进的，以物种丧失或获得为主而非物种替换，与区域渐进性环境漂移一致。沉水伊乐藻型物种（如P. alpinus、P. berchtoldii和M. alterniflorum）的扩张可能由湖水升温和冰盖期缩短驱动，使其能够在以往受生长季限制的深度生长；同时这些物种具有碳酸酐酶，可利用碳酸氢根（HCO₃^?）作为光合作用的替代碳源，在软水系统中从CO₂主导转向HCO₃^?主导时获得竞争优势。

大型水生植物群落对环境变化的响应呈非线性特征，一旦超过电导率约20 μS/cm或碱度约150 μeq/L的临界阈值即发生显著变化。这一阈值效应解释了为何区域一致的水化学变化可在不同湖泊中引发异质且特异的生物响应：初始低于阈值的湖泊更可能经历实质性变化，而原本高于阈值的湖泊其群落已适应较高电导率和碱度，可能不会发生显著组成变化。

苔藓——尤其是强嗜酸的Sphagnum spp.——出现衰退。这些物种主要分布于区域抗风化能力最强的基岩上，其所在湖泊在第二次采样中均未超过20 μS/cm电导率阈值，表明观察到的变化可能与碱度增加以外的环境压力有关。这些地点表现出总磷上升和DIN下降，指示轻微富营养化——可能源于大气磷沉降增加。Warnstorfia exannulata的扩张支持这一解释，该物种虽也常见于低pH水体，但对更高pH和更多人为影响环境的耐受范围比大多数Sphagnum spp.更宽。这些观察表明，富营养化而非碱度变化是影响苔藓群落近期变化的主要因素。Ranunculus物种的区域性衰退与DIN下降一致，因为这些物种通常在高氮浓度水体中繁茂生长。

并非所有大型水生植物动态均可直接归因于水化学变化。Sparganium angustifolium尽管碱度和电导率上升（通常对其有利），却出现区域衰退。该物种局限于浅水滨岸带，对近年影响比利牛斯地区的严重干旱引起的水位下降尤为敏感。相反，Isoetes echinospora对完全水生条件依赖较少，似乎从水位波动和周期性暴露中受益。

研究还指出，仅以覆盖度记录可能无法准确反映某些种群——尤其是多年生物种如Isoetes creussensis——所承受的压力程度，这些物种即使经历实质性生理或种群衰退仍可维持稳定覆盖度。尽管先前研究记录了比利牛斯Isoetes spp.在少数受Phoxinus严重入侵湖泊中的显著物候扰动，本研究未检测到鱼类群落组成对大型水生植物趋势的决定性影响，这可能是因为Phoxinus spp.引入发生在初始采样之后、时间较近，其生态影响可能仍在显现或被部分缓冲。

区域尺度上，大型水生植物覆盖度变化与功能群相关，反映了植物性状在响应共同环境驱动因素中的重要性。浮叶物种的衰退与沉水物种的区域扩张形成鲜明对比——这与全球因富营养化和光环境退化导致的沉水大型水生植物衰退趋势截然不同。这一独特格局源于比利牛斯湖泊的贫营养特性，其中适度富营养化可能有利于生长速率更旺盛的沉水物种（如Potamogeton spp.和M. alterniflorum）。这些发现揭示了超贫营养生态系统的极端敏感性——即使轻微的环境变化也能引发显著的生物多样性生态响应。

研究结论指出：尽管比利牛斯湖泊大型水生植物区系在过去三十年间总体保持稳定和保存完好，但区域水化学的显著变化——与撒哈拉粉尘沉降增加和升温增强的岩石风化等全球性压力大体一致——正在影响大型水生植物群落的结构和组成。相比之下，鱼类引入等局地影响在当前条件下似乎发挥次要作用。最显著的群落变化出现在电导率超过20 μS/cm或碱度约150 μeq/L阈值的湖泊中——这一阈值对软水群落而言是一个重要的生态临界点，可能促进碳酸氢盐利用者（尤其是伊乐藻型物种如P. alpinus、P. berchtoldii和M. alterniflorum）的扩张。这一低阈值凸显了超贫营养湖泊对即使微小环境变化的极端脆弱性。鉴于全球因素（如大气沉降或升温诱导的风化）无法在局地层面管理，研究人员建议识别地球化学缓冲能力最弱的湖泊（即位于抗性基岩上的湖泊），并将保护工作集中于这些湖泊，以防止局地胁迫因素的潜在影响。最后，本研究强化了高山湖泊大型水生植物作为全球变化有效哨兵的价值——其固着特性、与水化学的紧密联系以及相对易于观察的特点，使其成为偏远和敏感水生生态系统生态完整性特别有用的指示物。