三性共存（trioecy）海洋贻贝Semimytilus patagonicus雌雄同体繁殖特征：混合交配策略证据

《Biology》：Reproductive Characteristics of Hermaphrodites in a Trioecious Marine Mussel: Evidence of a Mixed Mating Strategy

　　

三性共存（trioecy）——同一群体内雄性、雌性和雌雄同体个体共存——是动物中已描述的最罕见性别系统之一。海洋贻贝Semimytilus patagonicus是少数已知例子之一，其中雌雄同体个体（hermaphrodites）占95%。然而，这一优势表型的繁殖生物学仍知之甚少。在本研究中，研究人员分析了来自自然群体的2500余个体，以评估雌雄同体S. patagonicus的性成熟、配子发生（gametogenesis）、产卵动态（spawning dynamics）和自体受精（self-fertilization）。结果揭示了异常早的性成熟（L₅₀ = 6.49 mm），根据拟合模型估计L₅₀年龄约为68天，使该物种成为迄今报道中最早成熟的双壳类之一。配子发生发育呈现季节性模式，其特征是在整个研究期间生殖组织比例较高。此外，雄性和雌性配子发生组织的变化同步。关于配子释放，产卵呈雄性先熟模式（protandric pattern），其中第一次产卵事件以雄性配子释放为主（53%），而第二次以雌性配子释放为主（83%），提示一种促进异交（outcrossing）的机制。此外，受精实验表明，自体受精产生正常胚胎（~86%）和与异体受精（cross-fertilization）相当的幼虫大小（担轮幼虫（trochophore）：= 69.4 μm；面盘幼虫（veliger）：= 118.6 μm），表明在早期发育阶段具有功能性自体受精能力且无明显近交衰退（inbreeding depression）证据。S. patagonicus中这些繁殖性状的组合与混合交配策略（mixed mating strategy）一致，该策略平衡了自体受精的优势与促进异交的机制。这种生活史配置可能特别适应于该物种所栖息的动态且异质的潮间带环境。研究人员讨论了这些发现对理解三性共存物种繁殖动态的意义及其对动物界性别系统进化的更广泛意义。

研究背景方面，动物繁殖策略和性别系统影响种群动态、遗传变异与进化过程。雌雄同体（hermaphroditism）和雌雄异体（dioecy，亦称gonochorism）是自然界最常见性别系统；前者同一体内具雌雄生殖结构，可自体受精或与另一雌雄同体异交，后者雌雄分离并需异交。动物中还存在雄雌同体、雌雌同体及三性共存（trioecy）等中间系统，其中三性共存——雄性、雌性和雌雄同体个体共存——最为稀有且了解最少，已知动物例子很少。海洋贻贝Semimytilus patagonicus是三性共存的少数例子，其群体约95%为同时雌雄同体个体，约4%为雌性、1%为雄性，但优势表型的繁殖生物学仍不清楚。贻贝科多数种类雌雄异体，具年度配子发生周期、外受精和浮游幼虫期；S. patagonicus在主要为雌雄异体的谱系中表现雌雄同体，构成例外。由此，研究人员提出：同时雌雄同体与单性个体共存时，其繁殖策略是什么？该物种是否具有降低或防止近交衰退的机制？研究目的是表征其性成熟、配子发生和产卵策略，并检验自体受精能力。

研究人员在智利海岸自然群体中分析了2500余个体，评估雌雄同体S. patagonicus的性成熟、配子发生、产卵动态和自体受精。结论显示：该物种性成熟极早，L₅₀为6.49 mm，按生长模型估计约68天达到该规格；配子发生呈季节性且雌雄配子组织同步变化；产卵表现为第一次以雄性配子释放为主、第二次以雌性配子释放为主的顺序模式，提示促进异交；自体受精可产生正常胚胎并与异体受精幼虫大小相当，早期无明显近交衰退证据。这些性状组合符合混合交配策略：在配偶稀少时提供繁殖保障，在配偶充足时保留异交收益，可能适应动态、异质的潮间带环境，并为理解三性共存及动物性别系统进化提供信息。

关键技术方法概括（不超过250字）：性成熟分析样本来自智利Algarrobo（n = 1254，2023年12月15日）、Calfuco（n = 555，2024年1月10日）和Coquimbo（n = 677，2024年1月15日），合计2486个体；生长分析用Algarrobo标记的219个体；组织学分析用Calfuco成年个体375只，按月采样30—32只；产卵实验用Algarrobo约100只成体；自体受精与异体受精各设10个实验单元。方法包括：以二项分布广义线性模型（generalized linear model, GLM）拟合逻辑曲线估计L₅₀；以von Bertalanffy生长模型估计达到L₅₀的年龄；组织切片估算配子体积分数（gamete volume fraction, GVF），用广义估计方程（generalized estimating equations, GEE）和Wilcoxon配对检验分析时间变化与同步性；以热休克诱导产卵并记录配子释放类别；以自体受精和异体受精比较胚胎正常率及幼虫大小，采用GLM和t检验。

研究结果如下。3.1 初次性成熟年龄与规格：对2486只、总长1—37.29 mm个体拟合逻辑模型，估计L₅₀为6.49 mm（95% CI：6.22—6.77 mm），10.81 mm时成熟比例达100%；对219只个体生长数据拟合von Bertalanffy模型，L_∞ = 27.68 mm（95% CI：27.02—28.47 mm）、K = 0.3 growth check^?1（95% CI：0.26—0.34）、t₀ = ?1.3 growth check（95% CI：?1.61—?0.98），R² = 0.716；回推显示约68天前（95% bootstrap CI：58—81天）达到L₅₀，即约?0.36 growth checks。3.2 配子发生发育：基于Calfuco月度组织学，雌雄生殖组织比例呈明显时间变化，2023年11月至2024年4月总体>90%，5—8月显著下降，9—10月部分恢复；GEE确认雌、雄组分均有显著月份变化；5月和8月检测到雌雄生殖组织同步显著下降，解释为两次产卵事件；6月雌性组分已恢复而雄性尚未达同等水平，提示产后恢复速率存在性别差异。3.3 产卵分析：对30只成体连续两次产卵观察，第一次雄性单独释放16/30（53.3%）、雌雄同时释放12/30（40.0%）、雌性单独释放2/30（6.7%），显著偏离均匀分布（χ²₍₂₎ = 10.40，p = 0.0055）；第二次雌性配子释放25/30（83.3%）、雄性释放5/30（16.7%），研究人员结合前次产卵造成的配子耗竭解释该顺序模式，认为先释放精子后释放卵子可降低自体受精并促进异交。3.4 自体受精：自交与异体受精的胚胎发育无显著差异，异体受精正常胚胎为90.7 ± 6.9%，自交为85.9 ± 6.5%（GLM：F_1,18 = 2.40，p = 0.139；每处理n = 10）；异常胚胎分别为9.3 ± 6.9%和14.1 ± 6.5%；担轮幼虫大小分别为68.87 ± 7.35 μm和69.37 ± 9.09 μm（t = ?0.04，df = 18，p = 0.966），面盘幼虫分别为114.75 ± 12.03 μm和118.60 ± 8.37 μm（t = ?0.26，df = 18，p = 0.796），均无显著差异，说明早期发育阶段未检出近交衰退。

讨论总结：研究人员将6.49 mm的L₅₀和约68天成熟时间置于生活史理论中解释，认为潮间带环境压力和高外源性死亡可促使早期繁殖；与其他贻贝相比，该种成熟规格明显偏小，可能与其特殊性别系统相关，并以性分配（sex allocation）和规格优势模型解释：精子生成能量成本低于卵子发生，小个体可先具备雄性功能，从而提高繁殖机会。配子发生同步提示存在共同生理信号协调雌雄配子发生，但单性个体是否具相同繁殖季节性尚待研究。顺序排配子被解释为减少自体受精、促进异交的机制；自体受精在低密度或扩散受限条件下可能提供繁殖保障，并可能与Allee效应（Allee effect）及入侵定殖能力有关，但自然自交率未直接测定。三性共存通常被视为进化上不稳定的过渡状态，本研究仅聚焦雌雄同体个体，单性个体的繁殖贡献仍需进一步研究。研究结论翻译：理解性别系统为认识塑造动物繁殖的生态与进化过程提供关键见解。雌雄同体S. patagonicus的繁殖生物学揭示了与混合交配策略一致的繁殖性状，其中自体受精可能提供繁殖保障，而异交可能赋予异交的固有优势。这一繁殖策略可能代表对该物种所栖息的动态且空间异质潮间带环境的适应。然而，由于未直接测量自然自体受精率，仍需进一步研究以确定自然群体中自体受精和异体受精的相对贡献。未来研究还应关注不同性表型之间的性分配，以更全面理解该物种的繁殖生物学。