平均温度决定冬季温度变异性加速还是缓冲能量损失——以Bombus impatiens休眠蜂王为例

《Functional Ecology》：Mean temperature determines whether winter variability accelerates or buffers energy loss

　　

休眠动物的冬季生存依赖于保存有限的能量储备，然而冬季温度在变化的平均值周围波动。在外温动物（ectotherms）中，代谢率随温度呈指数增加，因此热变异性（thermal variability）预计会加速能量损失，并对气候变化下的越冬生存产生影响。然而，休眠外温动物是否能在生理上做出补偿，仍不清楚。研究人员将Bombus impatiens蜂王在恒定（2、3、4°C）或波动（2±6°C或4±6°C）温度条件下越冬6周，然后在整个温度范围内测量代谢率。热经历改变了代谢的温度依赖性，但响应取决于平均温度：以2°C为中心的波动性在11°C时提高了代谢率，并增加了O₂消耗的热敏感性（相对恒定2°C）；而以4°C为中心的波动性则降低了基础代谢和由CO₂产生估算的热敏感性（相对恒定4°C）。利用这些响应，研究人员从标准化的能量状态模拟了随后的脂质消耗。预计2°C附近的波动性会缩短达到脂质耗竭的时间，而4°C附近的波动性产生的轨迹与恒定4°C预测的轨迹相似。因此，相同的热方差（thermal variance）根据波动发生的平均温度产生了相反的生理和预测能量结果。因此，在变化的世界中预测越冬能量学必须同时考虑温度平均值和变异性。

自然温度环境以波动为特征，而外温动物（ectotherm）代谢率随温度呈指数上升，因此温度波动可通过非线性平均效应提高平均代谢率，加速能量消耗。休眠动物依赖有限能量储备越冬，但冬季温度很少恒定，即使在土壤等缓冲生境中也有明显波动。休眠外温动物是否能够通过代谢补偿（metabolic compensation）缓冲波动带来的能量代价，此前缺乏直接证据；且变异的后果可能取决于其发生的平均温度。为此，研究人员以冬季休眠的熊蜂蜂王（Bombus impatiens）为模式，探索平均温度与热变异性如何共同影响休眠期能量学。

研究人员将120头新羽化蜂王随机分配到五种热制度中越冬6周（恒定2、3、4°C；波动2±6°C；波动4±6°C），随后在?5、2、4、11°C测定代谢率，拟合Arrhenius模型，并模拟标准化状态下的脂质消耗。结果显示，相同的温度波动在较低平均温度下消除代谢抑制、加快脂质耗竭，在较高平均温度下增强代谢抑制、缓冲能量消耗。由此说明，预测越冬能量学必须同时考虑平均温度和变异性。

关键技术方法：研究使用两种商业Bombus impatiens蜂王群体（Natupol Excel，Koppert Biological Systems Inc.）的120头蜂王，随机分配至5种温度制度。采用停止流呼吸测定法（stop-flow respirometry）测量全个体V?CO₂和V?O₂，以体重为协变量建立广义线性混合模型；对每个个体拟合Arrhenius方程得到表观活化能（Ea）和归一化常数[ln(b₀)]。基于Arrhenius参数，在初始脂质储量10%、耗竭阈值2%体质量的标准化条件下，模拟恒定或波动未来温度下的每日脂质消耗。统计分析在R（4.4.3）中完成。

研究结果：

3.1 热经历改变代谢的温度依赖性（Thermal experience alters the temperature dependence of metabolic rate）：广义线性混合模型显示，处理、测试温度及其交互显著影响V?CO₂和V?O₂；组间差异在?5°C和11°C最明显，2°C无差异，4°C效应较弱。

3.2 冬季平均温度在变暖下诱导代谢抑制（Mean winter temperature induces metabolic suppression under warming）：恒定2和3°C处理的蜂王在11°C代谢率显著低于恒定4°C，说明较冷平均温度诱导更深的代谢抑制。

3.3 热变异性以相反方向调节平均温度依赖的抑制（Thermal variability modifies mean-dependent suppression in opposite directions）：波动2°C处理在11°C的代谢率与恒定4°C相当，基础代谢和O₂消耗热敏感性高于恒定2和3°C处理；波动4°C处理的CO₂产生基础代谢和热敏感性低于恒定4°C，表明低平均温度波动破坏抑制，高平均温度波动增强抑制。

3.4 处理效应在寒冷测试温度下较弱（Treatment effects are modest at cold test temperatures）：?5°C时恒定3°C的V?CO₂低于波动4°C，而波动4°C的V?O₂低于其他处理；2°C无处理效应，4°C仅波动2°C的V?CO₂高于波动4°C。

3.5 测试温度的微小变异不能解释代谢率差异（Minor variation in assay temperatures does not explain metabolic rate differences）：驯化和浸泡温度与代谢率关联弱且无一致方向，排除测量温度偏差对处理差异的影响。

3.6 热变异性主要在极端低温下改变呼吸交换比（Thermal variability alters the respiratory exchange ratio primarily in extreme cold）：?5°C时波动4°C处理的呼吸交换比（RER）高于恒定处理；其他温度无处理差异，RER偏差不直接解释为底物利用指标。

3.7 热制度改变滞育期间的比例体重损失（Thermal regime alters the proportional mass loss during diapause）：波动4°C处理比例体重损失最高，恒定4°C次之；恒定2、3°C与波动2°C间无差异，且与初始体重无关。

3.8 后续脂质消耗的预测后果（Predicted consequences of subsequent lipid depletion）：模拟显示波动2°C处理在恒定和波动未来条件下均比恒定2°C更快达到脂质耗竭阈值；波动4°C的轨迹与恒定4°C重叠，表明代谢抑制缓冲了后续能量成本。

讨论总结：休眠期主要挑战是保存能量储备，代谢抑制是常见策略。围绕4°C的波动与代谢抑制相关，可能是个体对高温暴露额外成本的缓冲；围绕2°C的波动提高代谢需求，可能涉及低温暴露修复、离子平衡或周期性唤醒的代谢灵活性。早期热经历的影响持续至后续测试，秋季波动可能改变整个越冬期能量轨迹。对熊蜂而言，越冬存活决定春季建群，冬季变异性是气候影响的重要路径。

结论翻译：冬季温度变异性的能量后果取决于波动发生的平均温度。在本研究中，围绕较冷平均温度的变异与代谢需求增加和预测的后续脂质消耗加速相关，而围绕较暖平均温度的变异对应更强的代谢抑制和更稳定的预测耗竭轨迹。评估气候变异性对越冬外温动物的影响，需同时考虑波动幅度和平均热背景。