暖温带森林树木生长对邻体密度的响应因菌根类型与生活史阶段而异

《Forests》：Tree Growth Response to Neighborhood Density Differs Among Mycorrhizal Types Across Life-History Stages in a Warm Temperate Forest

　　

摘要 植物生长的调控机制对于理解森林碳汇至关重要。生长具有物种特异性，并取决于菌根关联、资源可利用性及邻体竞争。然而，丛枝菌根（AM）与外生菌根（EM）物种在同种负密度制约（CNDD）对生长的影响上是否存在生活史阶段的差异，仍有待探究。研究人员利用中国东灵山20公顷暖温带落叶阔叶林的数据，测定了已建植个体的生长。通过线性混合效应模型，研究人员评估了邻体密度、土壤因子和光可利用性对不同生活史阶段及菌根类型生长的联合效应。研究发现，随着同种密度的增加，生长受到抑制，但效应在AM与EM物种之间以及幼树与成树之间存在差异。同种邻体密度对AM幼树的负效应强于EM幼树。对于成树，同种密度对AM物种的负效应较弱，而对EM物种无显著效应。此外，土壤因子促进AM幼树生长，而光照促进EM幼树生长。对于成树，光照对AM与EM物种的生长均有促进作用，而土壤因子则抑制EM成树的生长。同种拥挤、光照与土壤对生长具有联合作用，其中CNDD强度由菌根类型与生活史阶段共同决定。

论文解读

一、研究背景与科学问题

树木生长将个体表现转化为群落层面的变化，识别其驱动因子对于预测森林未来动态至关重要。同种负密度制约（CNDD）——即同种邻体丰富时个体表现下降的趋势——被认为是驱动个体表现的关键机制之一，其成因既可能源于宿主特异性天敌的积累，也可能源于同种个体对相同资源的竞争。早期研究集中于物种丰富的热带森林，探讨CNDD如何维持多样性，且多聚焦于种子和幼苗的死亡率，对后期生活史阶段及温带森林的关注相对不足。尽管已有证据表明同种密度制约的死亡率同样塑造温带森林结构，但其强度在不同森林间存在系统性差异，且对已建植个体径向生长的影响、在后期生活史阶段的作用方式，以及其与 abiotic 环境的耦合机制，研究仍十分薄弱。尤其缺乏对菌根类型——决定树木能与何种共生真菌（丛枝菌根AM或外生菌根EM）建立关联的关键根系性状——如何塑造温带树木生长对环境条件和邻体响应模式的清晰认识。

CNDD在树木整个生命周期中的作用强度并非恒定。生长于众多同种个体间的小个体最为脆弱，因其防御能力不如成体完善，更易受天敌或竞争伤害。在温带森林中，这种阶段依赖性主要见于存活率研究，但并非仅限于最早阶段：成体同种邻体会抑制幼树生长，而栖息地过滤与拥挤之间的平衡在连续生活史阶段间持续变动。通常的解释是不对称竞争——大树占据不成比例的光照与土壤养分，从而抑制较小邻体——并受到围绕成体同种积累的宿主特异性天敌的强化。随着个体生长，这两种机制均应减弱，但温带森林中减弱程度尚不明确。因此，预期CNDD对生长的效应在幼树阶段比成树阶段更为显著。

约五分之四的陆生植物物种与菌根真菌形成共生关系，或为丛枝菌根（AM），或为外生菌根（EM）。菌根类型作为介导养分获取、病原防御及整体宿主状况的基础根系性状，理应调节CNDD。AM真菌对土传病原体的防御能力相对较弱，这被认为是AM树木常表现出同种抑制的原因之一；而EM真菌以真菌菌套包裹根系，可增强病原防御，且宿主特异性更强，可能使EM树木在与异种竞争者相比时更具优势，温带EM树木间的空间关联相应也较少呈负向。已有研究对AM与EM物种间CNDD强弱的报道并不一致，有的发现AM强于EM，有的相反，有的则无差异。有研究检测到AM幼树的CNDD强于EM幼树，但幼年期无差异，暗示菌根信号在CNDD中的表现可能本身依赖于生活史阶段。这一预测在温带森林已建植个体生长层面几乎未经检验：最直接的温带先例将AM与EM树木对土壤养分和邻域拥挤的生长响应进行了比较，但将邻域视为单一拥挤指数，未区分同种与异种邻体，CNDD未被量化。因此，菌根对比是否适用于径向生长、是否随生活史阶段变化，在温带森林中仍未得到验证。

非生物条件同样塑造植物种群统计，其效应可能受菌根类型介导。AM物种主要依赖土壤无机养分，而EM物种更善于获取有机氮，这一对比在温带森林中被形式化为菌根相关养分经济。光照可利用性同样重要：在温带林分中，光照会改变密度依赖性幼苗死亡率的强度，且其相对重要性随演替阶段变化；光照不足会增加食草动物和病原体造成致命叶片损伤的风险，并降低真菌共生体带来的收益，因为光合作用及分配给共生体的碳均受限制，光照是生命早期存活的首要限制因子。

基于上述背景，本研究利用北京东灵山20公顷森林动态样地——一个暖温带落叶阔叶林——提出一个核心问题：CNDD、土壤养分与光照可利用性对生长的相对重要性，是否在生活史阶段之间、以及在每个阶段内AM与EM物种之间发生转变？该样地为历史干扰后正在重组中的暖温带林分，而非多数温带证据来源的原始林状态。研究聚焦于已建植个体（胸径dbh≥1 cm）的生长，与同一样地中已有的幼苗存活研究形成互补：已有研究表明该样地幼苗存活随同种大树邻体密度增加而下降，且此效应在AM幼苗中强于EM幼苗。本研究旨在探究一旦个体建立，这种菌根类型对比是否持续存在——此时生长受光与土壤资源的持续竞争支配，而非幼苗死亡阶段主导的急性病原压力，且生长对森林结构、生物量积累及长期物种共存具有直接后果。

二、主要技术方法

研究基于北京东灵山20公顷森林动态样地（39.95° N, 115.42° E），该样地位于中国北方近北京的白花山国家级自然保护区内，属暖温带大陆性季风气候，2010年建立，为次生林，树龄约50–60年。样地内所有dbh≥1 cm的木本茎均被标记、定位、鉴定并测量，共57个物种。生长分析使用2010年和2015年两次清查中均存活且被重新测量的50个物种（37个AM和13个EM）的37,075个茎。邻体密度通过同种（Con）和异种（Het）邻体密度两个拥挤指数描述，计算为固定半径内邻体胸高断面积之和按距离倒数加权，比较了5、10、15和20 m四种半径，20 m半径AIC最优。模型采用Con与总邻域密度（Tot = Con + Het）的参数化方式，Con系数衡量同种相对异种的额外效应即CNDD，Tot系数衡量邻域拥挤效应。土壤环境以样地内30 m×30 m网格采样的714个样本为基础，测定无机碳（IC）、硝态氮（NO₃-N）、铵态氮（NH₄-N）、速效磷（AP）、土壤含水量（SW）和pH六项指标，经普通克里金插值至5 m×5 m网格，再经主成分分析（PCA）提取第一轴（PC1，解释39.5%方差，主要载荷NO₃-N和IC）作为土壤描述符。光照可利用性以叶面积指数（LAI）表征，由小光斑机载激光扫描（ALS）点云经Beer–Lambert定律估算。生长响应为年均dbh增量，固定效应包括Con、Tot、Soil、LAI及对数转换的初始dbh，随机效应为物种和样方截距，采用线性混合效应模型（lme4包）拟合，比较空模型、生物模型、非生物模型和全模型四种候选模型。

三、研究结果

3.1 邻体效应对不同生活史阶段生长的影响

当所有个体合并分析时，生长随同种密度（Con: β = ?0.016, p < 0.001）和总邻域密度（Tot: β = ?0.005, p < 0.001）增加而下降，同种密度的联合效应为β = ?0.021。光照和土壤养分均无显著主效应，且未显著调节同种密度效应。同种密度的负效应在AM物种中强于EM物种。对于幼树，生长同样随同种密度（Con: β = ?0.020, p < 0.001）和总邻域密度（Tot: β = ?0.005, p < 0.001）增加而下降，联合效应为β = ?0.025。EM物种生长快于AM物种，光照和土壤养分均为正效应。同种密度制约在AM幼树中显著强于EM幼树。对于成树，同种密度制约不再显著（Con: β = ?0.009, p > 0.05），而总邻域密度仍为负效应（Tot: β = ?0.003, p < 0.01），联合效应为β = ?0.013。光照为正效应，土壤养分为负效应。菌根类型不改变同种密度制约，但光照起调节作用：同种密度制约随光照可利用性增加而增强。

3.2 菌根类型在同种密度制约和邻域拥挤中的差异

AM物种受同种邻体强烈抑制（Con: β = ?0.016, p < 0.001），邻域拥挤也降低生长（Tot: β = ?0.004, p < 0.001），但同种密度制约约为邻域拥挤的四倍，联合效应为β = ?0.020。光照和土壤养分均无显著主效应或调节效应。EM物种主要受总体拥挤抑制：邻域拥挤效应（Tot: β = ?0.011, p < 0.001）几乎是同种密度制约（Con: β = ?0.006, p < 0.001）的两倍，联合效应为β = ?0.017。即EM物种对邻体响应强烈，但对同种与异种邻体的区分远不如AM物种明显。光照与生长正相关，土壤养分与生长负相关，且光照调节同种密度制约。

3.3 各生活史阶段内菌根类型的邻体效应差异

在AM幼树中，同种密度是主导预测因子（Con: β = ?0.021, p < 0.001），超过邻域拥挤四倍（Tot: β = ?0.005, p < 0.001），联合效应为β = ?0.027。土壤养分为正效应，光照与生长无关。在EM幼树中，同种密度制约与邻域拥挤效应大小相当（Con: β = ?0.008, p < 0.001; Tot: β = ?0.008, p < 0.001），联合效应为β = ?0.016。光照为正效应并调节同种密度制约，土壤养分无主效应或调节效应。在成树阶段，AM物种仍表现出显著的同种密度制约（Con: β = ?0.010, p < 0.05），叠加较弱的邻域拥挤（Tot: β = ?0.002, p < 0.05），联合效应为β = ?0.012。光照为正效应并边缘性调节同种密度制约（p = 0.050）。EM成树是唯一同种不再比异种更不利的类群：同种密度制约不显著（Con: β = ?0.004, p > 0.05），而邻域拥挤效应很强（Tot: β = ?0.013, p < 0.001）——为九个数据子集中最强——联合效应为β = ?0.017。即拥挤对该类群极为重要，但同种拥挤除邻域拥挤外无可检测的额外效应，CNDD缺失。光照为正效应，土壤养分为负效应，且光照调节同种密度制约。

四、讨论与结论

研究检验了CNDD在多大程度上解释暖温带森林群落生长变异，及其表达是否依赖菌根类型和生活史阶段。同种邻体密度、总邻域密度、土壤性质和光照可利用性均塑造生长，但在不同阶段和不同菌根类群中作用方式不同。CNDD从幼树到成树阶段减弱（幼树β = ?0.020, p < 0.001 vs 成树β = ?0.009, p = 0.052），而邻域拥挤本身在两个阶段均保持显著，表明减弱的是物种特异性邻体效应而非对拥挤的敏感性。幼树更脆弱、耐受环境胁迫能力差、资源占有少，且防御发育不完全，易受病原和食草动物侵害；不对称竞争中大树不成比例地获取光和养分也可产生强烈的表观CNDD。强同种效应还会局部稀疏邻域，使存活个体随生长经历渐少的同种邻体，缓解种内竞争。

菌根类型与生活史阶段的交互作用呈现清晰格局：AM幼树的同种密度制约强于EM幼树，可归因于AM真菌相对EM真菌较弱的病原抗性和较低的养分获取效率——AM真菌缺乏保护性菌丝鞘，宿主特异性土传病原体在高同种密度下可能更快积累；EM真菌可形成共同菌根网络，增强对密度诱导胁迫的耐受性。AM幼树沿土壤PC1轴（主要载荷NO₃-N和无机碳）生长上升，表明促进其生长的是植物可利用氮而非磷或土壤水；EM幼树更受光照限制，光照调节同种密度对EM幼树生长的效应，表明较高光照可部分抵消种内竞争。成树阶段，AM物种仍受显著但较弱的同种密度制约，光照仍为正驱动；EM成树的同种密度制约不可检测而邻域拥挤为九组中最强，表明EM物种成熟时摆脱的是CNDD而非对邻体的敏感性。EM成树对光照正响应但对土壤PC1轴负响应，可能反映养分丰富条件下分配给EM真菌的碳减少，削弱共生关系而间接限制生长。

CNDD是维持局域多样性最常被引用的机制，菌根依赖和阶段依赖的CNDD意味着多样性维持效应并非均匀分布于群落：集中于AM物种和较小径级，而主导林冠的较大EM茎主要受总体拥挤和光照支配。对共存理论而言，稳定化生态位差异和均等化适合度差异可能在不同菌根类型间分布不同，将所有树木视为等同的模型将歪曲多样性维持方式。对演替而言，EM成树物种特异性邻体效应的松弛与EM相关林分一旦建立趋向低多样性单优林冠的观察一致。对碳而言，该森林的生长和生物量积累受邻体数量与光照的制约大于邻体身份，林分密度和冠层结构而非物种身份是管理可作用的杠杆。

研究结论为：CNDD对生长的负效应随树木发育而减弱，AM物种比EM物种经历更强的CNDD。将邻域拥挤（总邻域密度）与同种密度制约分离表明，这种差异是特异性而非总体拥挤敏感性的差异：EM成树仍受邻体强烈抑制——其经历的拥挤为所有类群中最强——但已失去定义CNDD的物种特异性邻体效应，而AM成树保留之。因此，单一拥挤项无法描述邻域对生长的作用：总密度与同种密度回答不同的问题，仅报告其一要么隐藏物种特异性组分，要么将其丧失误认为摆脱拥挤。分离二者是任何研究邻域如何塑造植物群落的研究的必要条件而非细化。残差诊断表明残差右偏且重尾，但偏离位于分布尾部而非主体，使估计保守而非乐观：当残差接近正态时，同种项和同种×菌根对比均保持符号并变得更显著。