《Functional Ecology》：Local adaptation to host plants in herbivorous insects: A meta-analysis
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局部适应（local adaptation）是指种群对其局部生物与非生物条件具有良好适应性，是自然选择的常见结果和多样化的驱动因素。既有理论提出了检测局部适应的两个标准：（a）原籍-异地标准（home-away criterion）比较一个种群在其原籍环境中的
局部适应（local adaptation）是指种群对其局部生物与非生物条件具有良好适应性，是自然选择的常见结果和多样化的驱动因素。既有理论提出了检测局部适应的两个标准：（a）原籍-异地标准（home-away criterion）比较一个种群在其原籍环境中的适合度与其在不同环境中的适合度；（b）本地-外来标准（local-foreign criterion）检验本地种群与外来种群在经历本地环境时的适合度差异。研究人员开展了一项荟萃分析（meta-analysis），综合植食性昆虫对其寄主植物局部适应的经验证据，并同时使用上述两个标准，以评估食性宽度（diet breadth）、种群间地理距离、植食者分类归属（taxonomic affiliation）、植食者克隆性（clonality）、所测植食者响应变量（response variable）、寄主植物间分类距离（taxonomic distance）以及研究设计特征对检测到局部适应可能性的影响。总体而言，研究人员发现使用原籍-异地标准和本地-外来标准均得到与植食者局部适应一致的模式。植食者食性宽度、分类归属以及植食者种群间地理距离不影响发现局部适应的可能性。相反，局部适应的检测随植食者克隆性、所测具体响应变量、寄主植物间分类距离以及实验设计要素而变化。这些发现阐明了局部适应在世界最多样的多细胞生物类群中出现的条件。
1 引言（INTRODUCTION）
局部适应（local adaptation）是种群对其局部生物与非生物条件形成良好适应性的过程，被视为自然选择的常见结果和多样化驱动因素，常由物种分布区内环境异质性导致的空间差异选择促进；但基因流、遗传漂变和既有遗传变异可能限制局部适应。植食性昆虫占已描述物种三分之一以上，个体常在单一植物上完成发育，使繁殖与寄主利用紧密关联，因而被认为是局部适应的可能候选类群。然而，食性专化并不总等同于局部适应，寄主利用也可能受非适应性机制约束，这解释了同类群内局部适应证据不一致的现象。既有研究尚未直接检验食性宽度如何影响植食性昆虫对寄主植物的局部适应，尽管专化被预测会影响局部适应潜力；约90%的植食性昆虫食性较窄，取食少于3个寄主植物科。历史上，专食者因与寄主植物的紧密进化关系和克服植物防御的能力而被认为更成功，而广食者被认为不适应任一特定寄主；但专化并非总是适应性优势，高基因流和低特异性可能抵消局部适应。空间尺度也是关键，理论预测比较空间尺度越大，局部适应越明显，因为基因流通常下降且环境条件变化更大；但中性机制也驱动种群分化，实证结果不一。互移实验常用两个标准检测局部适应：原籍-异地标准（home-away criterion）比较同一植食者种群在原籍寄主与异地寄主上的适合度，本地-外来标准（local-foreign criterion）比较本地与外来植食者种群在同一本地环境中的适合度。原籍-异地标准可能受植物质量差异影响，单独不能证明局部适应；本地-外来标准若仅在单一寄主上测试，也可能受植食者活力差异影响。研究人员开展荟萃分析，综合同时测试两个标准的文献，并评估食性宽度、种群间距离、响应性状、植食者分类归属与克隆性、寄主植物分类关系、植物类型（野生与栽培）及实验环境等调节因子的影响。
2 材料与方法（MATERIALS AND METHODS）
2.1 文献检索（Literature survey）
研究人员于2018年1月22日以Web of Science进行初步检索，关键词为“local *adaptation”和“insect* herbivor*”；2021年4月7日使用Biological Abstracts、Web of Science Core Collection、Academic Search Complete、Agricultural & Environmental Science Collection（ProQuest）和GreenFILE五个数据库进行更全面检索，检索式包括insect* AND herbivor* AND（deme OR“reciprocal transplant*”OR“local* adaptation”OR“adaptive deme”OR maladapt*OR“common garden”OR“geographic mosaic”OR“reaction norm”OR“genetic adaptation”OR cline*OR“gene-environment*”OR“genetic-environment*”OR“genome-environment*”OR“genotype-environment*”）等。研究人员还检索Van Zandt和Mopper（1998）的引文与被引文献。检索共获得1914条记录，去重后为787条。初筛排除非实证研究、非植食性昆虫研究以及未包含植食者适合度直接响应变量的研究；纳入研究需记录两个植食者种群在本地与外来寄主上的适合度，寄主可为同种不同基因型或不同种、属、科植物，并且必须同时测试原籍-异地和本地-外来标准。仅测试一个标准、非互移本地-外来实验、仅一个植食者种群取食两种寄主或两个植食者种群取食单一寄主种群的研究被排除。研究还需报告均值与方差，或可据原始数据计算。二次筛选后纳入43项研究、356个案例，至少两名作者独立评估并协商分歧。
2.2 数据调查与提取（Data survey and extraction）
研究人员从正文、补充材料、表格和图中提取每个植食者物种独立测量的案例；图中数据使用PlotDigitizer?提取均值及标准误、标准差或置信区间。研究记录地理区域（国家），并记录可能影响局部适应效应的调节因子，包括种群间距离、植食者分类归属（种、属、科、目）、是否克隆、食性宽度、熟悉与新颖植物的分类归属（种、属、科）、植物比较的分类水平以及寄主为野生或栽培。地点距离优先取自作者提供信息，缺失时用“geosphere”R包按坐标计算；地点描述不清时依据作者描述在Google Earth估算，多地点比较时使用给定地点中心点。食性宽度按两种方式编码：作者描述，以及依据DBIF数据库和文献确定取食植物科数，将取食三个及以上植物科者归为广食者；278个案例作者报告了食性宽度，78个案例由数据库和文献判定，两种方法在81%的案例中一致，最终分析采用植物科数法。响应变量共记录10类：丰度（abundance或density）、综合适合度（combined fitness）、发育时间（development time）、生长（growth）、质量（mass）、死亡率（mortality）、种群增长（population growth）、繁殖（reproduction）、体型（size）和存活率（survivorship）。死亡率和发育时间的方向被转换，使较小值代表较高适合度的变量转换为与正效应一致的方向。
2.3 统计分析（Statistical analysis）
研究人员使用标准化均数差（standardized mean difference, SMD）计算效应量，因部分案例均值含零或负值而不宜采用其他效应量；使用metafor包的escalc函数计算，并采用rma.mv函数拟合多层误差荟萃分析（multi-level error meta-analysis），以效应量方差加权，将案例身份嵌套于出版物身份作为随机效应。先以无调节因子的空模型检验总体异质性，使用dmetar包的nlm.variance.distribution函数计算研究内与研究间异质性I
2，并用Rosenberg失安全数（fail-safe number）检验发表偏倚。原籍-异地与本地-外来标准的检验分别建模，因两个标准所需数据输入不同且提供的信息不同。随后将食性宽度、种群间地理距离、响应变量、植食者目与克隆性、植物分类关系（基因型、种、属、科或目水平）、植物类型（野生与栽培）和实验地点作为调节因子，采用探索性分析，谨慎解释边缘显著，并重视效应量与置信区间（confidence interval, CI）而非二元假设检验；为比较各调节因子水平是否不同于零，模型加入“-1”项去除截距。
3 结果（RESULTS）
总体而言，73%的案例至少支持一个局部适应标准，33%同时支持两个标准，27%不支持任一标准。研究地理分布存在偏倚，43%的案例来自北美，非洲无案例。Rosenberg方法未发现发表偏倚，效应量呈正态分布。无调节因子的本地-外来模型异质性显著（I
2=98.12，QE=7406.86，df=355，p<0.0001），82.6%的变异归因于研究内异质性，15.47%归因于研究间异质性；原籍-异地模型亦异质（I
2=98.68，QE=7920.3，df=355，p<0.0001），97%的变异归因于研究内异质性，仅1.3%归因于研究间异质性。两个标准均显示与局部适应一致的植食者适合度效应：本地-外来标准估计值为0.304（CI=0.1，0.509，z=3.83，p=0.004），原籍-异地标准估计值为0.423（CI=0.21，0.64，z=3.83，p=0.0001）；正效应量分别表示本地植食者优于外来植食者，以及植食者取食原籍寄主优于异地寄主。
3.1 局部适应是否随食性宽度变化？（Does local adaptation vary with diet breadth?）
按原籍-异地标准，专食者与广食者均表现与局部适应一致的模式；按本地-外来标准，仅广食者表现局部适应。尽管如此，专食者与广食者的效应量无显著差异（全数据：本地-外来QM=0.471，df=1，p=0.493；原籍-异地QM=1.903，df=1，p=0.168）。由于多数研究集中于专食者，且研究广食者时倾向使用系统发育距离更远的植物，研究人员进一步使用植食者与植物比较均无分类偏倚的子集，即鞘翅目（Coleoptera）取食同科不同属植物的案例；该平衡子集中，专食者与广食者的局部适应模式无显著差异（本地-外来QM=0.7955，df=1，p=0.37；原籍-异地QM=0.6989，df=1，p=0.40）。种群间距离亦不解释局部适应变异（本地-外来QM=0.789，df=1，p=0.374；原籍-异地QM=0.445，df=1，p=0.505），且短距离与长距离比较中均有专食者和广食者。
3.2 植食者性状对局部适应的影响（Impacts of herbivore traits on local adaptation）
局部适应强度随所测响应变量变化（本地-外来QM=182.87，df=8，p<0.0001；原籍-异地QM=110.381，df=8，p<0.0001）；存活率、丰度、生长、体型和综合适合度在两个标准中均显示一致的正效应量。植食者分类归属（目）不解释局部适应变异（本地-外来QM=2.297，df=6，p=0.89；原籍-异地QM=2.36，df=6，p=0.884），但仅半翅目（Hemiptera）显著不同于零。植食者克隆性与两个标准中较大的正效应量相关（本地-外来QM=4.920，df=1，p=0.027；原籍-异地QM=4.065，df=1，p=0.044），但鉴于多重检验及与分类归属的潜在混杂，该模式应谨慎解释。
3.3 植物性状与实验设计的影响（Impacts of plant traits and experimental design）
寄主植物分类距离对本地-外来标准下的局部适应模式有边缘影响（QM=8.887，df=4，p=0.064），效应量总体随寄主植物分类距离（基因型-种-属-科-目）增加而增大并转为正值；植物目比较样本量小可能削弱总体模式，但取食不同属或科植物时局部适应一致为正。原籍-异地标准呈相似模式（QM=9.3531，df=4，p=0.0529），取食不同属或科植物时更易显示局部适应。植物类型不影响局部适应（本地-外来QM=0.395，df=2，p=0.821；原籍-异地QM=1.988，df=2，p=0.370）；原籍-异地标准下野生与栽培植物均与一致正效应量相关，本地-外来标准下仅野生植物与一致正效应量相关。实验地点亦不影响局部适应模式（本地-外来QM=1.82，df=4，p=0.769；原籍-异地QM=3.243，df=4，p=0.518），仅最常见的实验室研究显示一致正效应量。
4 讨论（DISCUSSION）
该荟萃分析在两个标准下频繁检测到与植食性昆虫局部适应一致的模式，但食性专化和地理距离等常用假设驱动因子未显示一致效应。既有理论预测专食者因生理权衡而比广食者表现更强局部适应；本研究发现，按原籍-异地标准，专食者与广食者均显示局部适应证据，而按本地-外来标准仅广食者显示局部适应。然而，专食者与广食者之间的这种差异不能解释为生物学模式，因为其源于研究设计差异：广食者研究倾向比较分类距离更远的植物，而专食者研究使用近缘植物；当限制为鞘翅目取食同科不同属植物时，两类食性宽度均未显示局部适应。种群间地理距离不影响局部适应，这与既有理论研究和植物局部适应荟萃分析一致；多数研究比较相距200 km以内的种群，说明植食性昆虫可在较小地理尺度上发生局部适应和寄主适合度权衡。寄主植物分类距离影响局部适应，比较远缘植物时更易检测到局部适应，可能因种子植物次生代谢物具有较强系统发育信号，远缘植物更可能在与植食者相关的性状上存在差异。分类偏倚也存在，鳞翅目和鞘翅目研究最多，且最常研究的科（叶甲科Chrysomelidae）与第二常研究科（蛱蝶科Nymphalidae）案例数相差一个数量级；按目划分时仅半翅目显示局部适应，可能与该目克隆生物较多有关，因为克隆植食者更常显示局部适应；非克隆生物仅在原籍-异地标准下显示局部适应证据。实验设计亦影响结果：取食野生植物的植食者显示更强局部适应模式，野生植物环境更可变且遗传多样性高于栽培品种；响应变量方面，存活率、体型、生长、综合适合度和丰度显示局部适应证据，而繁殖、种群增长和发育时间未显示；存活率相关变量最具一致性。总体上，植食性昆虫对寄主植物的局部适应似乎是广泛存在但高度依赖情境的进化结果，其可检测性更多受生物生活史（如克隆性、半翅目）、寄主植物亲缘关系和研究方法（如响应变量、实验室环境）影响，而非食性宽度或地理距离等广义性状。未来需在专食者与广食者中采用一致的植物比较开展互移实验，扩展研究不足的昆虫目，优先采用与适合度紧密相关的指标，并将基因组数据与互移实验结合，以连接表型证据与遗传结构。
